Revista Agrária Acadêmica
doi: 10.32406/v8n3/2025/61-77/agrariacad
Aspectos fisiológicos da restrição da radiação solar em arroz – uma revisão. Physiological aspects of solar radiation restriction in rice – a review.
Juracy Barroso-Neto
1*- Doutor em Agronomia, Bolsista de Pós-Doutorado Júnior pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq, Centro Nacional de Pesquisa Arroz e Feijão – CNPAF, Embrapa Arroz e Feijão, Km 12 – Zona Rural, GO – 462, Santo Antônio de Goiás, GO, Brasil, 75375-000. E-mail: jnetobarroso@gmail.com
2- Doutorando do Programa de Pós-Graduação em Agronomia, Escola de Agronomia, Universidade Federal Rural de Goiás – UFG. Avenida Samambaia s/n, Goiânia, GO, Brasil, 74690-000. E-mail: denisribral@gmail.com
3- Doutoranda do Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Federal do Paraná – UFPR. Jardim das Américas, Curitiba, PR, Brasil, 81531-980. E-mail: cinarawfb@gmail.com
4- Professora Dra. Titular, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás – UFG. Chácaras Califórnia, Goiânia, GO, Brasil, 74045-155. E-mail: moemy@ufg.br
5- Pesquisador, Centro Nacional de Pesquisa Arroz e Feijão – CNPAF, Embrapa Arroz e Feijão, Km 12 – Zona Rural, GO – 462, Santo Antônio de Goiás, GO, Brasil, 75375-000. E-mail: alexandre.heinemann@embrapa.br
Resumo
A luminosidade é um importante fator que influencia o desenvolvimento das plantas pois interfere em diversos processos metabólicos, morfológicos, anatômicos e fisiológicos. Quando não suprida em quantidade e qualidade adequada, a luminosidade pode trazer implicações para a produtividade das culturas agrícolas. O déficit de radiação solar durante o desenvolvimento vegetal, que geralmente ocorre no período chuvoso devido à nebulosidade e características geográficas da região, pode ocasionar estresse e limitar a produção. Esta revisão tem como objetivo apresentar os efeitos da restrição da radiação solar na fisiologia do arroz irrigado. Esse entendimento é de suma importância para auxiliar pesquisas futuras no esclarecimento da relação entre a intensidade luminosa e produtividade. Isso auxiliará na escolha de práticas de manejo e no desenvolvimento de estratégias de reprodução e seleção indireta de cultivares para aumento da produtividade e da qualidade dos grãos de arroz em regiões que apresentam déficit de radiação solar durante o ciclo da cultura. Esta revisão baseou-se em pesquisa bibliográfica realizada em bases de dados nacionais e internacionais, da qual foram selecionados artigos científicos publicados nas últimas cinco décadas que atenderam aos critérios de inclusão estabelecidos. No arroz, o déficit de radiação solar é o principal ocasionador de baixas produtividades e redução na qualidade dos grãos. Os processos mais afetados negativamente são a fotossíntese, a produção de matéria seca da raiz e a distribuição de fotoassimilados para as espiguetas. A gravidade do estresse por baixa luminosidade depende da fase de desenvolvimento, intensidade, genótipo e da interação com outros fatores ambientais. Estudos adicionais, que relacionem tanto a quantidade como a qualidade da luz, são necessários para selecionar cultivares tolerantes e otimizar o manejo em regiões com restrição luminosa, garantindo menor impacto sobre a produtividade.
Palavras-chave: Oryza sativa L. Sombreamento. Redução de irradiância. Baixa luminosidade.
Abstract
Light is an important factor that influences plant development because it interferes with several metabolic, morphological, anatomical and physiological processes. When not supplied in adequate quantity and quality, light can have implications for the productivity of agricultural crops. The deficit of solar radiation during plant development, which usually occurs in the rainy season due to cloudiness and geographic characteristics of the region, can cause stress and limit production. This review aims to present the effects of solar radiation restriction on the physiology of irrigated rice. This understanding is of utmost importance to aid future research in clarifying the relationship between light intensity and productivity. This will help in the choice of management practices and in the development of breeding strategies and indirect selection of cultivars to increase productivity and grain quality of rice in regions that present a deficit of solar radiation during the crop cycle. This review was based on bibliographic research carried out in national and international databases, from which scientific articles published in the last five decades that met the established inclusion criteria were selected. In rice, the deficit of solar radiation is the main cause of low productivity and reduction in grain quality. The processes most negatively affected are photosynthesis, root dry matter production and the distribution of photoassimilates to the spikelets. The severity of stress due to low light depends on the development stage, intensity, genotype and interaction with other environmental factors. Additional studies, which relate both the quantity and quality of light, are necessary to select tolerant cultivars and optimize management in regions with light restriction, ensuring less impact on yield.
Keywords: Oryza sativa L. Shading. Reduced irradiance. Low light.
Introdução
Conhecer como os fenômenos externos ou fatores abióticos afetam os aspectos fisiológicos das plantas é primordial para entender a performance dos vegetais em diversas condições ambientais, e traçar estratégias para obter seu melhor rendimento. As plantas, produtores primários da natureza, necessitam de água, nutrientes e luminosidade para completar seu ciclo de vida e, portanto, esses fatores desempenham papel decisivo na produção das culturas.
A luminosidade impacta o desenvolvimento e produtividade das plantas e afeta o metabolismo, morfologia, anatomia, aspectos fisiológicos e até mesmo o tempo de floração (CHORY et al., 1991). Entre os diversos processos dos vegetais influenciados pela luminosidade, os mais importantes são a fotossíntese, fotomorfogênese, fototropismo, mutagênese e termogênese, que compreendem desde a produção de energia química e assimilação de dióxido de carbono, diferenciação de órgãos e tecidos, regulação do crescimento da planta em direção à luz, alterações genéticas, até troca de energia entre planta e o ambiente (MONTEITH, 1965; CHORY, 1997; FIORUCCI; FANKHAUSER, 2017; TAIZ et al., 2017).
Nas regiões tropicais do Brasil em que a época de cultivo coincide com precipitação frequente e nebulosidade, a radiação solar que chega às plantas é diminuída (FUNARI; TARIFA, 2017). A baixa radiação solar durante o crescimento da planta pode causar estresse e limitar a produção. As plantas C3, como o arroz, tem menor eficiência na captação de carbono e podem ser mais afetadas sob estresses abióticos. Nelas, a taxa de transporte de elétrons pode ser reduzida pela baixa quantidade de luz disponível (menor que 300 μmol m–2 s–1) (TAIZ et al., 2017).
Há evidências de que a intensidade luminosa abaixo do ideal, como ocorre em dias nublados, é o principal fator que interfere na produtividade e qualidade dos grãos de arroz irrigado (PANDA et al., 2019). A baixa luminosidade no ambiente tropical é um dos principais fatores que limitam a produtividade do arroz irrigado nesse ambiente comparada ao subtropical (SANTOS et al., 2017). Além disso, a gravidade do efeito da baixa luminosidade depende da interação com outros fatores como temperatura, umidade, e estado nutricional do solo, que variam de acordo com a latitude, altitude e características regionais (VENKATESWARLU et al., 1987).
Quando a água e os nutrientes são fornecidos às plantas de arroz, durante todo ou maior parte do desenvolvimento, principalmente nos cultivos por inundação, esses fatores não são limitantes para a cultura. Portanto, nessa condição, a radiação solar é o principal fator abiótico para definir o potencial produtivo das cultivares de arroz irrigado. Nos últimos anos, a média mundial de produtividade do arroz está em torno de quatro toneladas por hectare (FAO, 2022). Esse valor está muito abaixo do potencial produtivo da cultura, que é estimado em média de 14,8 toneladas por hectare para o Brasil (RIBAS et al., 2021), o que indica uma lacuna na produtividade de quase 50%. Essa lacuna pode ser reduzida por meio da seleção de cultivares adaptadas, tolerantes e/ou do ajuste de práticas de manejo ao ambiente de produção.
De forma geral, as plantas apresentam estratégias para aclimatação e para mitigar o estresse por baixa luminosidade. Essas estratégias podem ser definidas como: a) morfológicas, como o aumento da área e espessura das folhas (EMMANUEL; MARY, 2014); b) anatômicas, como as alterações na produção de estômatos por milímetro quadrado (SATO; KIM, 1980); e c) celulares, como as alterações no conteúdo e na relação da quantidade dos pigmentos fotossintéticos (LICHTENTHALER et al., 1981). Em plantas de arroz, a baixa radiação solar afeta negativamente a fotomorfogênese, ocasionando o aumento da altura da planta, e redução do perfilhamento, do número de panículas e da produtividade de grãos (AHMAD et al., 2009).
Esta revisão tem por objetivo relacionar os aspectos fisiológicos do estresse por baixa luminosidade em arroz, caracterizando os principais efeitos do déficit de radiação na produtividade, as estratégias de tolerância e aclimatação e a interação com outros fatores abióticos. Esse entendimento é decisivo para elucidar a relação entre a intensidade luminosa e a produtividade em plantas de arroz, além de contribuir para melhorias nas práticas de cultivo e na adoção de mecanismos de reprodução e seleção indireta de cultivares mais adaptadas a regiões com condições restritivas de radiação solar.
Material e métodos
Para reunir, organizar e analisar criticamente informações disponíveis na literatura científica sobre os efeitos da restrição da radiação solar em cultivares de arroz (Oryza sativa L.), foi realizada pesquisa bibliográfica em bases de dados nacionais e internacionais. As buscas foram realizadas nas bases Scopus, Web of Science, PubMed, SciELO, Science Direct e Google Scholar. Os descritores utilizados nas pesquisas foram combinados em português e inglês, com o uso dos operadores booleanos AND e OR. Os principais termos aplicados incluíam: “baixa luminosidade”, “déficit de radiação solar”, “sombreamento”, “Oryza sativa“, “fotossíntese”, “enchimento de grãos”, “estresse abiótico”, “qualidade dos grãos”, “absorção de luz”, “eficiência quântica”, entre outros.
Foram considerados elegíveis para inclusão na revisão dos artigos que atenderam aos seguintes critérios: a) abordar aspectos fisiológicos, bioquímicos ou agronômicos de arroz sob condições de baixa luminosidade; b) estarem redigidos em qualquer idioma; e c) estarem disponíveis integralmente em formato digital. Foram excluídos trabalhos que: a) tratavam exclusivamente de outros estresses abióticos, como seca ou salinidade, sem relação com a luminosidade; b) apresentaram dados insuficientes ou não reprodutíveis; e c) não abordavam diretamente sobre o tema ou não traziam implicações fisiológicas relevantes para a cultura.
A seleção encontrada e inicialmente identificada compreendeu a 86 publicações. Após a leitura dos títulos e resumos, 42 artigos foram selecionados para leitura completa. Destes, 28 artigos atenderam integralmente aos critérios de inclusão e foram utilizados para compor esta revisão. Os 14 artigos excluídos abordavam cultivos diferentes e não possuíram dados relativos à cultura ou não apresentavam resultados relevantes à temática de luminosidade. O intervalo dos trabalhos selecionados contempla quase cinco décadas de pesquisa (1975 a 2023), com ênfase em estudos publicados a partir dos anos 2000, para apresentar maior rigor metodológico, detalhamento experimental e aplicabilidade prática para manejo e melhoramento genético do arroz sob baixa radiação solar.
Considerando os principais tópicos abordados sobre os efeitos gerais da restrição da radiação solar no arroz foi produzida uma ilustração gráfica que detalha as principais alterações causadas pela baixa luminosidade na cultura do arroz em comparação com o desenvolvimento em condições ótimas.
Revisão de literatura
Efeitos gerais da restrição da radiação solar
As principais alterações causadas por baixa luminosidade na cultura do arroz são ilustradas na Figura 1 e relacionadas na Tabela 1. Quando o arroz é cultivado em ambientes com restrição da radiação solar, especialmente na fase reprodutiva (menor que 20 MJ m-2 dia-1) (ROSSATO, 2021), as características agronômicas podem ser alteradas, além de prolongamento do seu ciclo. O estresse por baixa luminosidade em arroz pode induzir o alongamento do caule e consequentemente aumentar a altura da planta, pode causar alargamento das folhas, aumentando a área, mas com redução na espessura das folhas. Outra resposta importante ao déficit de luminosidade é o incremento do conteúdo de clorofila, que, entretanto, é acompanhado por redução na fotossíntese (REN et al., 2002; MURCHIE et al., 2005; DUTTA et al., 2017a; LIU et al., 2009; PANDA et al., 2019).
Figura 1 – Ilustração das principais alterações causadas pela baixa luminosidade na cultura do arroz em comparação com o desenvolvimento em condições ótimas.
Outra alteração relatada é a redução do perfilhamento (DUTTA et al., 2017a). A radiação solar limitante pode restringir a produção de matéria seca total, o que impacta significativamente a produtividade (DENG et al., 2009; LIU et al., 2009). A matéria seca total pode ser reduzida de 10 a 21% sob baixa luminosidade em comparação às condições ótimas (BARMUDOI; BHARALI, 2016). No arroz, grande parte da matéria seca da panícula é resultado da produção fotossintética de folhas na pré-antese e da matéria seca armazenada em colmos e bainhas pós-antese, sendo essas as principais fontes de nutrientes para o desenvolvimento de panículas (CAO et al., 2001). Sob condições de radiação solar restrita, a redução na matéria seca é resultante da diminuição da produção fotossintética e/ou de restrições na translocação de fotoassimilados (OTA et al., 1959; TANAKA; MATSUSHIMA, 1971; ZHU et al., 2008).
Tabela 1 – Alterações e implicações da restrição da radiação solar em genótipos de arroz.
Genótipos |
Alterações |
Referência |
Ⅱ you 162; Dyou 68; Gangyou 22 |
Aumento do comprimento e largura das folhas; Aumento dos teores de clorofilas; Diminuição da razão Chl a/b; Aumento da matéria seca das folhas. Diminuição de rendimento; Diminuição do teor de amilases; Aumento no teor de proteínas nos grãos. |
Ren et al. (2002; 2003) |
NI |
Aumento na altura da planta; Diminuição do número, massa e comprimento de panículas; Menor fertilidade das espiguetas; |
Dutta et al. (2017a) |
Nirajo; Purnendu; Malliksalli; Megha Rice-1; ASD-14; |
Redução na taxa fotossintética líquida, condutância estomática, transpiração, biomassa e rendimento; Incremento no conteúdo de clorofila total; Diminuição da razão Chl a/b na folha bandeira; Diminuição do acúmulo de amido em grãos. |
Panda et al. (2019) |
Ⅱyou 498; Gangyou 188; Dexiang 4103; Gangyou 527; Chuanxiang 9838 |
Diminuição do número de perfilhos; Aumento da área foliar; Incremento do teor de açúcares solúveis; Prolongamento do tempo de enchimento de grãos; Diminuição do rendimento; Alteração no teor de proteínas e de amiloses; Aumento no teor de MDA; Diminuição do teor de açúcares e proteínas. Variação na atividade de enzimas de proteção oxidativa e no conteúdo de substâncias de regulação osmótica. |
Liu et al. (2006; 2009), Liu et al. (2012) |
Koshihikari; IR72; Gangyou 527 |
Alteração da aparência física dos grãos; Diminuição da qualidade de cozimento; Redução da taxa de arroz integral, taxa de arroz branqueado e massa de mil grãos; Aumento na taxa de calcificação. |
Cheng-gang et al. (2015) |
Neixiangyou 13; Gangyou 99-14; D excelente 158; Jinyou 188; Gangyou 188; (…) |
Diminuição de espiguetas; Menor número de grãos por panícula; Diminuição da porcentagem de grãos cheios; Diminuição da massa de mil grãos; Diminuição da produtividade. |
Deng et al. (2009) |
Monoharsali |
Diminuição da matéria seca total e índice de área foliar; Redução no rendimento; Diminuição no teor de carboidratos. |
Barmudoi e Bharali (2016) |
Norin-8; Kinmaze; Kosen; Te-Tep |
Menor atividade de enzimas-chave que participam da síntese de amido nos grãos. |
Tashiro e Ebata (1975) |
Huanghuazhan; Guichao II; IR72; Nipponbare |
Diminuição de espiguetas, da taxa de enchimento e massa do grão, e da massa seca da panícula. Redução na produtividade. Diminuição no acúmulo de amido, amilase e sacarose no grão; Alteração das atividades enzimáticas relacionadas a produção de amido. |
Tian et al. (2006), Li et al. (2020a) |
NI |
Diminuição da condutância estomática e transpiração; Menor densidade estomática; Diminuição da taxa de respiração. |
Sato e Kim (1980) |
NI |
Alteração na densidade estomática; Aumento da área foliar. |
Meng et al. (2002) |
II Youhang 2 |
Diminuição da PN, gS e E; Aumento da CI; Diminuição da atividade da redutase do nitrato; Aumento no conteúdo de MDA; Redução no rendimento; Retardamento na taxa de crescimento da cultura; |
Yang et al. (2011) |
Norin n. 8 |
Alteração nas proporções dos sistemas coletores de luz. |
Yamazaki et al. (1999) |
Xiangxian |
Alterações nas taxas de absorção e dissipação de energia, transferência de elétrons e rendimento quântico do PSII; Menor atividade da Rubisco; Menor rendimento. |
Demao e Xia (2001) |
IIyou 498, Gangyou 188, Dexiang 4103, Gangyou 527 e Chuanxiang 9838 |
Aumento no teor de clorofila; Diminuição da PN, ETR, PARsat, e Jmax; Redução no rendimento. |
Wang et al. (2015) |
NI – Não informado.
No entanto, a massa de matéria seca na parte aérea (colmos e folhas) pode eventualmente aumentar, em um mecanismo para compensar a baixa luminosidade (MENG et al., 2002; REN et al., 2002; DUTTA et al., 2017a). Ren et al. (2002), por exemplo, observou um incremento na matéria seca das folhas sob restrição de radiação solar. Do mesmo modo, Deng et al. (2009), ao avaliar a baixa luminosidade na fase vegetativa, observaram um incremento de perfilhos. Embora possa acontecer, o aumento eventual das estruturas vegetativas, relevantes para o enchimento dos grãos, não é suficiente para resultar em maior massa de panícula (LIU et al., 2014), devido ao comprometimento fotossintético e a baixa eficiência quântica nesse ambiente (WANG et al., 2015). Além disso, o aumento da matéria seca na parte aérea em relação a diminuição da matéria seca total em plantas de arroz sob condições de baixa luminosidade, sugere que a massa de matéria seca nas raízes é mais impactada (LIU et al., 2014). Ou seja, a diminuição da matéria seca total é devida, principalmente, à redução na quantidade de matéria seca produzida nas raízes.
Além dos efeitos na estrutura vegetativa das plantas, a baixa luminosidade impacta o transporte de fotoassimilados durante o período de enchimento de grãos (LIU et al., 2006). As taxas de exportação e translocação de fotoassimilados podem ser diminuídas sob baixa luminosidade, resultando em redução na massa da matéria seca de panículas (LIU et al., 2014). Com menor quantidade de drenos, os fotoassimilados podem ser redistribuídos para outras estruturas morfológicas, o que pode ocasionar maior investimento no crescimento de folhas, colmos e bainhas (VENKATESWARLU, 1977; VITYAKON et al., 1993; SUN et al., 2012; LIU et al., 2014; WANG et al., 2015; LI et al., 2020a).
Os efeitos de baixa luminosidade descritos acima influenciam a produtividade e seus respectivos componentes, como a fertilidade das espiguetas, o enchimento de grãos, e massa de 1000 grãos (LIU et al., 2009). A severidade do estresse por baixa luminosidade no arroz difere também de acordo com a posição das estruturas reprodutivas. Li et al. (2020a) observaram que as espiguetas das posições inferior e intermediária são mais afetadas na taxa de enchimento de espiguetas, massa de grãos e massa seca da panícula em comparação com as da posição superior.
Implicações nas fases de desenvolvimento
Todas as fases do desenvolvimento são afetadas pela baixa luminosidade no arroz, e a produtividade pode ser reduzida em até cerca de 35% (VERONICA; RAO, 2023). Ao longo do desenvolvimento do arroz, a baixa luminosidade pode elevar a mortalidade de perfilhos, reduzir a biomassa, reduzir o número de espiguetas, e até aumentar a esterilidade destas (DUTTA et al., 2017a). A restrição da radiação solar na fase vegetativa pode influenciar decisivamente na produtividade, pois compromete a reserva de açúcar, que tem influência significativa no enchimento de grãos (DUTTA et al., 2017a).
Em estudo realizado por Liu et al. (2009), o sombreamento no estágio inicial de crescimento reduziu o número de perfilhos em 26,72% em comparação com o controle. No entanto, estes mesmos autores revelaram aumento da área foliar (especificamente da folha bandeira) e do teor de açúcares solúveis em folhas de 33,86% e 30,23%, respectivamente, na mesma comparação. Já em experimento com 50% de restrição de radiação solar no período vegetativo (fase de perfilhamento), Deng et al. (2009) observou que apesar de maior perfilhamento, houve uma diminuição de 17,3% na produtividade de arroz irrigado na China, ocasionado pelo menor número de panículas e espiguetas efetivas por metro quadrado.
As fases reprodutivas, especialmente o estádio de enchimento de grãos, são as mais críticas, pois é neste momento que a luminosidade é mais requerida e pode exercer maior influência no nível do estresse provocado (VENKATESWARLU et al.,1987; SINGH, 2005; CHENG-GANG et al., 2015, SANTOS et al., 2017). De acordo com Rossato (2021), a restrição de radiação solar na fase reprodutiva, em ambiente subtropical, provoca perdas de produtividade por dia nublado em arroz irrigado de até 142 quilos por hectare. O autor indica que o enchimento de espiguetas é o principal fator que limita a produtividade das cultivares de arroz sob restrição luminosa, pois há redução significativa do número de grãos por panícula nessas condições. Quando o sombreamento foi aplicado após a iniciação da panícula em duas regiões da China, a taxa de enchimento de espiguetas e a massa de grãos foram significativamente reduzidas, indicando que o sombreamento afeta principalmente o progresso do enchimento de grãos (LI et al., 2020a).
A baixa radiação também é responsável por afetar a duração e período de desenvolvimento. Em estudo com deficiência de luminosidade na fase de pré-floração, Yang et al. (2011) relataram um retardamento na taxa de crescimento do arroz, através do acompanhamento do índice de área foliar (IAF), que foi menor para as plantas tratadas em comparação ao controle. A baixa luminosidade também foi responsável por atrasar o enchimento de grãos na cultura, provocando uma redução no rendimento em cerca de 27-37% (YOSHIDA; PARAO, 1976). Outro relato foi com relação ao tempo de pico da taxa de enchimento de grãos e ao tempo de enchimento de grãos propriamente, que foi prolongado em 1,66 dias e retardado em 6,80 dias, respectivamente (LIU et al., 2009).
No arroz, a restrição luminosa está principalmente atrelada a alterações no perfilhamento e, consequentemente, da produção de matéria seca na fase vegetativa (DUTTA et al., 2017a); a interferência na definição de drenos no período reprodutivo (LIU et al., 2014); e ao aumento do número de espiguetas estéreis por panícula e diminuição da massa dos grãos na fase de enchimento de grãos (WANG et al., 2015; LI et al., 2020a). Assim, o impacto da restrição da radiação solar na produtividade do arroz pode ser avaliado de acordo com a fase de desenvolvimento, pois o potencial produtivo das cultivares é construído baseado nas consequências em cada fase e na intensidade em que ocorre a restrição, interferindo na definição dos componentes de rendimento (YOSHIDA, 1981).
Apesar de consistir em valores médios, isto é indício da necessidade de compreender melhor as causas ambientais determinantes da expressão fenotípica nessa cultura, haja vista que a variação fenotípica não é explicada apenas por efeitos genéticos. Nesse sentido, estratégias focadas na compreensão das causas ambientais, em conjunto com a avaliação genotípica, podem oferecer novas oportunidades de seleção de genótipos mais adaptados e produtivos.
Impactos na fotossíntese
As trocas gasosas são diretamente impactadas pela baixa luminosidade. O déficit de luz, principalmente na pré-floração, tem efeitos sobre a taxa fotossintética do arroz (PN), condutância estomática (gS), transpiração (E), e concentração intercelular de CO2 (CI). Há diferentes graus de influência dependentes da intensidade, fase e tempo de atenuação da luminosidade. PN, gS e E diminuíram significativamente em estudo realizado por Panda et al. (2019) para todos os genótipos de arroz testados sob baixa luminosidade em comparação com o controle. O percentual de redução de PN chegou a quase 40% sob condição de menor luminosidade. A fotossíntese foi diminuída em até 20% em estudo de Yang et al. (2011) juntamente com decréscimos na gS e E, e essa diminuição ocorreu gradualmente com o prolongamento do tempo de tratamento. Uma diminuição na assimilação líquida de CO2 também foi encontrada por Wang et al. (2015) em variedades mais susceptíveis ao sombreamento.
A baixa luminosidade afeta negativamente a condutância estomática. Por influenciar a abertura dos estômatos, a baixa luminosidade causa redução na condutância estomática de folhas de arroz, o que causa, consequentemente, diminuição na transpiração (YANG et al., 2011). Já a longo prazo, a condutância estomática pode ser prejudicada por menor produção de estômatos por milímetro quadrado sob baixa luminosidade (SATO; KIM, 1980). Apesar disso, a concentração intercelular de CO2 nestas condições pode ser incrementada em folhas de arroz (MENG et al., 2002; YANG et al., 2011). Esse pode ser um indicativo de que a limitação fotossintética sob condições de restrição da radiação solar não está atrelada somente aos mecanismos estomáticos, mas possivelmente numa limitação de carboxilação, de transporte de elétrons ou de compostos e enzimas-chave envolvidas no processo fotossintético.
Sob restrição luminosa, as plantas também podem apresentar mudanças a níveis estruturais, com variações nas proporções dos sistemas coletores de luz (YAMAZAKI et al., 1999). Um número maior de complexos coletores de luz no centro de reação do fotossistema dois (PSII) e uma maior quantidade de ribulose 1-5 bisfosfato carboxilase oxigenase (Rubisco) e complexo citocromo b/f são relatados nestas condições (MURCHIE; HORTON, 1998; BENERAGAMA; GOTO, 2010). Por outro lado, plantas de arroz sombreadas podem ter diminuição drástica da atividade da Rubisco, além de apresentar alterações nas taxas de absorção e dissipação de energia, transferência de elétrons e rendimento quântico do PSII (DEMAO; XIA, 2001; LIU et al., 2006).
Wang et al. (2015) mostraram alterações nos processos de absorção e uso da luz, como aumento na eficiência máxima da fotoquímica PSII sob adaptação ao escuro (Fv/Fm), porém associado a redução da fotossíntese, menor taxa de transporte de elétrons (ETR), irradiância de saturação (PARsat) e transporte máximo de elétrons (Jmax), o que causou menor rendimento de grãos, principalmente devido à redução do enchimento de espiguetas e da massa de grãos. Já a redução na atividade da Rubisco em condições de baixa luminosidade pode ser justificada pelo comprometimento da capacidade de regeneração de ribulose 1,5-bifosfato (RuBP) (SAGE et al., 2002). Em luminosidade insuficiente, a eficiência da Rubisco é baixa e isso limita a fotossíntese, pois a sua atividade é dependente dos mecanismos de carbamilação-descarbamilação, Rubisco ativase e metabolismo de carbono, que são regulados para corresponder à capacidade reduzida para regeneração de RuBP (SEEMANN, 1989).
Alterações bioquímicas e qualidade do grão
O metabolismo das plantas de arroz pode sofrer alterações sob baixa luminosidade. Associado a diminuição da taxa fotossintética líquida, menor atividade da redutase do nitrato e menor taxa de crescimento, o conteúdo de malondialdeído (MDA) foi aumentado na fase de pré-floração sob sombreamento em estudo realizado por Yang et al. (2011). Esta mudança foi mais evidenciada à medida em que se aumentava a intensidade de sombreamento. O conteúdo de MDA está associado ao nível de dano ao sistema de membranas celulares e peroxidação lipídica quando as plantas estão sob estresse. Resultados semelhantes também foram encontrados por Liu et al. (2012), que além de maior conteúdo de MDA, relataram diminuição no conteúdo de açúcares e proteínas solúveis nas folhas e alterações nas atividades de enzimas envolvidas na proteção ao estresse oxidativo.
A aparência e a qualidade dos grãos de arroz também podem ser afetadas. Isso porque a baixa luminosidade parece não suprir da forma necessária a quantidade de fotoassimilados, prejudicando o enchimento de grãos (DUTTA et al., 2017a). Outra implicação é que a baixa luminosidade pode diminuir a atividade de enzimas-chave que participam da síntese de amido nos grãos (TASHIRO; EBATA, 1975; REN et al., 2003; TIAN et al., 2006). A redução nos conteúdos de amilose e de amilopectina (constituintes do amido) sob baixa luminosidade podem influenciar na características físico-químicas do grão, e consequentemente, na sua qualidade (TIAN et al., 2006).
Apesar de a baixa luminosidade diminuir a qualidade dos grãos de arroz, principalmente aparência física, e prejudicar o processo de cozimento, esse fator parece não afetar o valor nutricional (CHENG-GANG et al., 2015). Além disso, em estudo com duas principais cultivares de arroz aromático na China, o sombreamento durante o período de enchimento de grãos provocou maior acúmulo de compostos voláteis como o 2-acetil-1-prolina (2-AP) e ácido γ-aminobutírico (GABA), importantes caracteres valorizados neste tipo de arroz (MO et al., 2015).
Tolerância ao estresse por baixa luminosidade
Cultivares que mantém a produtividade mesmo sob estresse são consideradas tolerantes e podem fornecer informações para auxiliar a seleção indireta no processo de melhoramento para tolerância à baixa luminosidade. A porcentagem de produtividade ou redução de biomassa sob condição de estresse em relação às condições ideais é comumente utilizada como indicativo de resistência em termos de produção vegetal, além da produtividade absoluta sob estresse (ZHANG et al., 2015).
Plantas de arroz podem ser aclimatadas de acordo com o nível de irradiância (MURCHIE et al., 2002). No aparato fotossintético, por exemplo, a aclimatação contempla mudanças nos componentes enzimáticos, na taxa de transporte de elétrons, e nos centros de captação de luz associados ao ciclo de redução de carbono (SEEMANN, 1989). Panda et al. (2019), ao testarem genótipos de arroz, observaram um comportamento diferencial entre eles, sugerindo que alguns aprimoram sua capacidade de reduzir o impacto da baixa luminosidade. Esses genótipos apresentam ajustes que permitem melhorar a absorção de luz em condições de baixa luminosidade, aumentando a eficiência ao utilizar a luz disponível de maneira criteriosa e ajustar as trocas gasosas.
De acordo com Dutta et al. (2017a), a tolerância à baixa luminosidade é geneticamente controlada, mas pouco se conhece sobre os genes que controlam essa característica. Esses autores identificaram genótipos de arroz com melhor desempenho, nestas condições, para em estudos posteriores serem comparados com genótipos contrastantes, e assim serem utilizados para mapear regiões cromossômicas associadas à tolerância à baixa luminosidade. Em estudo dos parâmetros fisiológicos das folhas em diversas cultivares de arroz, Qu et al. (2017) observaram uma forte correlação entre a fotossíntese sob baixa luminosidade e acúmulo de biomassa. Eles constataram que havia uma herdabilidade genômica nas cultivares estudadas, sugerindo que essa característica auxilia potencialmente a produtividade em ambientes com este perfil.
Em estudo com diversos genótipos de arroz, Dutta et al. (2018) identificaram seis principais marcadores para tolerância à baixa luminosidade. Estes marcadores apresentaram uma associação significativa para características relacionadas ao rendimento de grãos/planta, rendimento biológico e fertilidade de espiguetas sob baixa luminosidade. São eles: HvSSR02-44 (rendimento biológico), HvSSR02-52 (fertilidade de espiguetas), HvSSR02-54 (grão rendimento), HvSSR06-56 (fertilidade de espiguetas), HvSSR06-69 (fertilidade de espiguetas; rendimento biológico), HvSSR09-45 (fertilidade de espiguetas) nos cromossomos 2, 6 e 9. Além disso, estes mesmos autores identificaram oito genes de arroz que têm o seu papel relacionado a resposta ao estresse ou que geram mudanças na arquitetura da planta em arroz para melhor tolerância à baixa luminosidade.
A tolerância à baixa luminosidade também é relatada em variedades que capturam com melhor eficiência a energia solar pela maior área foliar e maior teor de clorofila (REN et al., 2002). A regulação entre síntese e degradação dos pigmentos fotossintéticos está associada com a adaptabilidade das plantas a diferentes ambientes (DUTTA et al., 2017b). Estudos indicam que variedades que são tolerantes à baixa luminosidade apresentam maior índice SPAD (Soil Plant Analysis Development), associado a maiores quantidades de clorofila b, e menor relação clorofilas a/b (RESTREPO; GARCES, 2013; LIU et al., 2014). Liu et al. (2009) observaram um aumento acentuado do teor de clorofilas em folhas bandeiras de variedades tolerantes ao sombreamento na fase de enchimento de grãos, além de maiores teores de proteína, açúcares solúveis e clorofilas em folhas sombreadas desde o estádio inicial de crescimento.
Outras estratégias que agem como fator de tolerância aos ambientes com baixa luminosidade são proteção oxidativa e regulação osmótica que alguns genótipos apresentam. As variedades suscetíveis mostram danos à membrana celular sob baixa luminosidade, enquanto as tolerantes apresentam características que proveem compostos ou enzimas antioxidantes para manter o equilíbrio osmótico e evitar a oxidação. Com isso, há a manutenção do potencial hídrico nas células e eliminação de espécies reativas de oxigênio, minimizando o impacto dos efeitos por baixa luminosidade (LIU et al., 2012).
Alguns genótipos, apesar de apresentarem redução significativa na produtividade, demonstram, quando comparados com outros mais susceptíveis, menores perdas na produtividade e/ou maior tolerância, como é o caso dos genótipos Purnendu e Nirajo (PANDA et al., 2019); e Gangyu 906 e Yifeng n. 8 (DENG et al., 2009). Liu et al. (2012) também constatou melhor adaptação das variedades Gangyou 188 e Gangyou 527 à pouca luz, através de alterações no conteúdo de substâncias de regulação osmótica e atividades de enzimas protetoras nas folhas.
O teor de clorofila é outro parâmetro que pode ser utilizado para a classificação do nível de tolerância à baixa luminosidade. Os genótipos IRCTN 91-84, IRCTN 91-94, Rhyllo Red, PS-4, Mahisugandh, Danteswari, Kunti e Megha Rice 1 foram identificados como tolerantes à baixa luminosidade por apresentarem maior conteúdo de clorofila b (DUTTA et al., 2018). Wang et al. (2015) ao investigarem o efeito da baixa luminosidade em diversas variedades, atribuíram tolerância à sombra para a cultivar IIyou 498, que se aclimatou ao sombreamento pelo aumento do teor de clorofila total. Isso possibilitou maior potencial na absorção luminosa, bem como obteve maior fotossíntese máxima (Pmax), maior ponto de saturação luminosos (LSP), e maior eficiência quântica do PSII (Fv/Fm) quando comparado às demais variedades.
Foi demonstrado, ainda, que IIyou 498, considerada tolerante à baixa luminosidade, obteve redução na dissipação de calor (quenching não fotoquímico, NPQ), mantendo a taxa de transporte de elétrons (ETR) e transporte máximo de elétrons (Jmax) mais estáveis (WANG et al., 2015). Os autores relataram que a eficiência do uso e absorção da luz e redução na dissipação da energia aliviou os danos ao enchimento de espiguetas e resultou em menor redução na produtividade de grãos. A eficiência do uso da luz, portanto, é uma característica decisiva para selecionar cultivares tolerantes.
Sendo assim, uma distinção genética na adaptação ao estresse por baixa luminosidade é convencionada (DUTTA et al., 2018). Essas condições permitem que os genótipos tolerantes mitiguem a redução da fotossíntese e o impacto nos processos metabólicos durante as fases reprodutivas sob condições baixa luminosidade. Esses genótipos, por sua vez, podem ser utilizados para incorporação da tolerância à baixa intensidade de luz em outros genótipos de arroz. Através dos marcadores e dos genes relacionados à tolerância é possível construir uma base para futuros trabalhos, a fim de entender o mecanismo de tolerância à baixa intensidade luminosa.
Interações com outros fatores abióticos
Em condições de baixa luminosidade, outros fatores também podem potencializar ou atenuar seus efeitos negativos e vice-versa. Portanto, torna-se necessário conhecer as particularidades do ambiente e as técnicas de manejo do arroz, para minimizar os potenciais efeitos negativos na produção sob restrição de luz. Quando imposto a condições simultâneas de seca, por exemplo, a baixa luminosidade reduziu a produtividade de arroz aromático, porém atenuou a diminuição causada pelo déficit hídrico do conteúdo de compostos voláteis, importante para essas espécies (LI et al., 2020b).
A temperatura também tem relação direta com a intensidade de luz. Temperaturas elevadas (acima de 35 ºC) ou mais brandas (em torno de 25 ºC) associadas à menor luminosidade podem influenciar negativamente o crescimento e produtividade das culturas (DUTTA et al., 2017b). Apesar disso, Wakamatsu et al. (2009) relataram que durante a maturação o tratamento de sombreamento mitigou a inibição do acúmulo de amido no arroz sob elevadas temperaturas. Já a combinação da baixa luminosidade e resfriamento pode aumentar a esterilidade das espiguetas durante a fase reprodutiva (WADA, 1992).
Outro fator importante é a interação com o teor de nutrientes disponíveis. Foi observado que em ambientes com pouca luminosidade, menores quantidades de nitrogênio (N) são alocadas para as panículas em relação àquelas sob luz natural (LIU et al., 2014). Já a maior suplementação com nitrogênio pode compensar os efeitos negativos do sombreamento sobre o número de ramos secundários e massa de grãos por panícula e, consequentemente, aumentar a produção de grãos (WEI et al., 2018). A suplementação com N pode mitigar os efeitos prejudiciais do sombreamento no acúmulo total de nutrientes e na produtividade de grãos em arroz (PAN et al., 2016). Contudo, Ao et al. (2019), ao avaliarem híbridos de arroz com menor densidade de plantas, constataram que o incremento de N sob restrição da radiação solar resultou em menor enchimento de grãos e, consequentemente, diminuição da produtividade de grãos.
Aspectos metodológicos dos estudos que simulam radiação limitada
Uma observação importante sobre os estudos que simulam baixa luminosidade é com relação a metodologia adotada, tempo de duração do sombreamento, fase de desenvolvimento, e material utilizado, pois todos esses fatores são influentes ao simular uma situação de baixa luminosidade. Por exemplo, é relatado que o fio de algodão branco como material de sombreamento é melhor do que a rede preta (CHEN et al., 2019). Portanto, as diferenças na qualidade da luz também podem afetar a fotossíntese nas folhas e a síntese final de amido, e influenciar o enchimento de grãos e sobretudo, a qualidade do grão de arroz.
Além disso, os efeitos do estresse por baixa luminosidade no arroz são diferentes e dependentes dos locais de estudo. Por exemplo, a baixa luminosidade teve maior influência na massa de grãos em Hanyuan, porém maior implicação na taxa de enchimento de espiguetas em Wenjiang, em estudo realizado na China (LI et al., 2020a). Esses locais apresentaram diferentes condições de temperatura, pluviosidade e solo devido a diferenças geográficas. Dessa forma, o impacto das condições ecológicas deve ser considerado em estudos futuros sobre o estresse por baixa luminosidade.
A época de semeadura é um outro fator a ser levado em consideração para manejo em relação ao aproveitamento da luz solar (DENG et al., 2015). O planejamento do período de semeadura e colheita está intimamente relacionado ao maior potencial produtivo do arroz. O manejo adequado pode permitir o prolongamento da fase vegetativa e a sincronização das fases finais de desenvolvimento no momento de maior disponibilidade de radiação solar, evitando o período com baixa luminosidade (RIBAS et al., 2021). Dessa forma, a simulação de sombreamento em períodos com alta irradiância pode não resultar em baixa luminosidade e estresse, como também proporcionar ambiente com condições ótimas para o desenvolvimento das plantas.
Outros aspectos, como a temperatura do ambiente, também podem influenciar os resultados sob restrição da radiação solar. Menores temperaturas do ar, do solo e da água, por exemplo, fazem com que o metabolismo da planta se torne mais lento, acarretando maior duração da fase vegetativa (YOSHIDA; PARAO, 1976). Embora possa resultar em período mais longo para na produção de folhas e perfilhos, e, consequentemente, maior interceptação de radiação solar, isso não significa que a captação de energia luminosa será proporcionalmente maior, devido a restrições fotossintéticas e de crescimento.
Considerações finais
A restrição da radiação solar impacta a produtividade e qualidade de grãos de arroz, e pode gerar efeitos diversos, como alteração da produção de matéria seca, especialmente da raiz, e diminuição dos drenos reprodutivos e da massa dos grãos. Embora a tendência seja o aumento da área foliar e da produção de matéria seca da parte aérea, há uma drástica redução da matéria seca da raiz, menor eficiência fotossintética, alteração na proporção dos sistemas coletores de luz e menor fertilidade das espiguetas.
A severidade do estresse por restrição da radiação solar é dependente da fase de desenvolvimento, genótipo, local de cultivo e interação com outros fatores abióticos, como temperatura e o teor de nutrientes do solo. Estudos que analisem e contemplem demais fatores que possam interferir no impacto da restrição da radiação solar em arroz são importantes, principalmente os que abordem não somente a quantidade, mas também a qualidade da luz no desenvolvimento e produtividade.
Os marcadores e cromossomos aqui descritos em genótipos designados tolerantes podem amparar a associação significativa do rendimento de grãos/planta, rendimento biológico e fertilidade de espiguetas sob restrição da radiação solar. O avanço no conhecimento sobre o efeito da baixa radiação solar é importante para seleção de cultivares ou manejo para determinadas regiões e/ou épocas, a fim de garantir menor impacto sobre a produtividade em áreas com restrição de radiação solar.
Conflitos de interesse
Não houve conflito de interesses dos autores.
Contribuição dos autores
Juracy Barroso Neto – coleta de dados e redação; Dennis Ricardo Cabral Cruz – coleta de dados e revisão do texto; Cinara Wanderléa Felix Bezerra – coleta de dados e composição gráfica; Moemy Gomes de Moraes – coorientação e revisão do texto; Alexandre Bryan Heinemann – ideia original, orientação e correções.
Apoio financeiro
Às agências brasileiras de fomento: Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq – Processo número 151791/2024-4) e Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES Processo número 88887.499296/2020-00), pelo suporte financeiro.
Agradecimentos
Os autores agradecem à Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa) – unidade Embrapa Arroz e Feijão – e todos os seus colaboradores.
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Recebido em 13 de janeiro de 2025
Retornado para ajustes em 6 de junho de 2025
Recebido com ajustes em 11 de junho de 2025
Aceito em 14 de junho de 2025