Aspectos clínicos e terapêuticos do garrotilho em equinos – revisão narrativa de literatura

Revista Agrária Acadêmica

agrariacad.com

doi: 10.32406/v9n2/2026/29-47/agrariacad

 

Aspectos clínicos e terapêuticos do garrotilho em equinos – revisão narrativa de literatura. Clinical and therapeutic aspects of strangles in horses – narrative literature review.

 

Gilma Lindiana de Oliveira Silva1, Rennata Emylli Gomes da Silva1, Ubiratan Pereira de Melo 2, Cintia Ferreira3

 

1- Graduanda do Curso de Medicina Veterinária, Centro Universitário Maurício de Nassau – UNINASSAU , Campus Natal/RN, 59080-075, Brasil.
2- Docente do Curso de Medicina Veterinária, Centro Universitário Maurício de Nassau – UNINASSAU , Campus Natal/RN, 59080-075, Brasil. E-mail: ubiratan_melo@yahoo.com.br
3- Docente do Curso de Medicina Veterinária, Centro Universitário Maurício de Nassau – UNINASSAU , Campus Natal/RN, 59080-075, Brasil.

 

Resumo

 

O garrotilho equino é uma enfermidade bacteriana infectocontagiosa de ampla distribuição geográfica e elevada relevância sanitária para a equideocultura, causada por Streptococcus equi subsp. equi. A doença caracteriza-se principalmente por febre, secreção nasal mucopurulenta e linfadenite supurativa dos linfonodos submandibulares e retrofaríngeos, podendo evoluir para complicações sistêmicas, como abscessação metastática, púrpura hemorrágica e estabelecimento de portadores crônicos associados à persistência do agente nas bolsas guturais. Diante da importância epidemiológica da enfermidade, este estudo teve como objetivo realizar uma revisão narrativa da literatura científica sobre o garrotilho equino, abordando aspectos relacionados à epidemiologia, patogenia, manifestações clínicas, diagnóstico, prevenção e estratégias de controle. Para a elaboração do trabalho, foi conduzida uma revisão narrativa com base em artigos científicos publicados em periódicos indexados, livros especializados e documentos técnicos relacionados às doenças infecciosas de equinos, selecionados em bases de dados científicas da área biomédica e veterinária. Com o intuito de delimitar a questão norteadora da revisão foi utilizada a abordagem metodológica PICo. A análise da literatura demonstra que, embora o garrotilho seja frequentemente considerado uma enfermidade autolimitante em equinos jovens, a presença de animais portadores crônicos, associada à intensa movimentação de equinos e a falhas nas medidas de biossegurança, contribui para a manutenção e disseminação do agente em populações suscetíveis. Nesse contexto, o diagnóstico precoce, especialmente por meio de técnicas moleculares como a reação em cadeia da polimerase quantitativa (qPCR), aliado à implementação de medidas sanitárias adequadas, constitui estratégia fundamental para o controle da enfermidade.

Palavras-chave: Adenite equina. Linfadenite retrofaríngea. Púrpura hemorrágica. Streptococcus equi.

 

 

Abstract

 

Equine strangles is a contagious bacterial disease of worldwide distribution and significant sanitary relevance to the equine industry, caused by Streptococcus equi subsp. equi. The disease is primarily characterized by fever, mucopurulent nasal discharge, and suppurative lymphadenitis affecting the submandibular and retropharyngeal lymph nodes, and may progress to systemic complications such as metastatic abscessation, purpura hemorrhagica, and the establishment of chronic carriers associated with the persistence of the pathogen within the guttural pouches. Given the epidemiological importance of this disease, the present study aimed to conduct a narrative review of the scientific literature on equine strangles, addressing aspects related to epidemiology, pathogenesis, clinical manifestations, diagnosis, prevention, and control strategies. The study was developed through a narrative literature review based on scientific articles published in indexed journals, specialized textbooks, and technical documents related to infectious diseases of equids, selected from biomedical and veterinary scientific databases. In order to define the guiding question of the review, the PICo methodological approach was used. The analysis of the literature indicates that, although strangles is frequently considered a self-limiting disease in young horses, the presence of chronic carrier animals, combined with the intense movement of horses and failures in biosecurity measures, contributes to the maintenance and dissemination of the pathogen within susceptible populations. In this context, early diagnosis, particularly through molecular techniques such as quantitative polymerase chain reaction (qPCR), together with the implementation of appropriate sanitary measures, represents a fundamental strategy for disease control.

Keywords: Equine strangles. Retropharyngeal lymphadenitis. Purpura hemorrhagica. Streptococcus equi.

 

 

Introdução

 

A adenite infecciosa equina, conhecida internacionalmente como garrotilho (strangles), foi descrita pela primeira vez em 1251 por Jordanus Ruffus, em um dos registros mais antigos da medicina veterinária. Posteriormente, em 1791, Bourgelat introduziu a denominação strangles para descrever a enfermidade, em referência às manifestações clínicas associadas à obstrução das vias aéreas superiores decorrente da linfadenite cervical. No final do século XIX, com o avanço da bacteriologia, diversos estudos passaram a investigar a natureza infecciosa da doença, culminando na identificação do agente etiológico, Streptococcus equi subsp. equi, em 1888. Experimentos de inoculação com culturas bacterianas conduzidos por Lowenthal demonstraram de forma conclusiva o papel desse microrganismo como agente causal da enfermidade (LAKEW et al., 2016; WALLER, 2016).

O garrotilho constitui uma das enfermidades equinas mais antigas já registradas e se destaca não apenas por sua relevância clínica persistente, mas também pela manutenção de uma terminologia clínica marcadamente medieval e resistente à modernização. Os termos “garrotilho” (strangles) e “garrotilho bastardo” (bastard strangles) figuram entre os poucos exemplos de nomenclatura que sobreviveram por centenas de anos na literatura veterinária equina e permanecem em uso na era científica moderna (SLATER, 2003).

Os manuscritos veterinários europeus mais antigos preservados datam do século XIII, e o termo strangles (aparecendo no texto latino como strangulina) foi utilizado tanto por Giordano Ruffo em seu manuscrito De Medicina Equorum, datado entre 1251 e 1256, quanto por Albertus Magnus em sua obra monumental sobre zoologia, anatomia e doenças animais, De Animalibus, redigida entre 1258 e 1262. Em suas descrições da enfermidade, Ruffo — ferrador do imperador Frederick II — e Albertus, bispo dominicano, relatam o quadro clínico agudo da doença, porém não abordam suas sequelas. O termo “garrotilho bastardo” não foi empregado, embora De Animalibus sugira de forma indireta que sequelas crônicas, descritas como “efeitos tardios”, já fossem reconhecidas (SLATER, 2003).

A expressão “garrotilho bastardo” passou a aparecer na literatura veterinária europeia apenas no final do século XVII, período em que a medicina veterinária ainda se encontrava em estágio incipiente e era frequentemente exercida por ferradores e práticos sem formação formal. Naquela época, os termos “bastardo”, “falso” e “imperfeito” eram empregados de forma intercambiável para descrever manifestações atípicas de enfermidades. Originalmente, o termo “garrotilho bastardo” referia-se principalmente à linfadenopatia submandibular e retrofaríngea não supurativa, frequentemente observada em equinos adultos, e não à abscessação metastática como ocorre na terminologia contemporânea. Somente posteriormente o termo passou a ser utilizado para descrever formas disseminadas da doença, caracterizadas pela formação de abscessos em diferentes órgãos e tecidos (SLATER, 2003).

O garrotilho representa um problema de grande relevância para a equideocultura mundial devido à sua alta morbidade e aos prejuízos econômicos associados. As perdas financeiras derivam dos custos com tratamentos, da interrupção das atividades dos animais e das medidas de controle e isolamento necessárias. Sua natureza infectocontagiosa a torna uma preocupação constante em haras, centros de treinamento e qualquer ambiente com alta densidade populacional de equídeos, impactando diretamente a saúde e o bem-estar dos animais (MELO; FERREIRA, 2022; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023).

Nas últimas duas décadas, surtos de garrotilho em equinos têm sido amplamente relatados em diferentes regiões do mundo, evidenciando a distribuição geográfica global da enfermidade. Na Europa, investigações epidemiológicas documentaram múltiplos surtos em países como Suécia e Reino Unido, frequentemente associados à circulação de diferentes genótipos do agente em populações equinas e à transmissão entre propriedades (RIIHIMÄKI et al., 2018). Na América do Norte, especialmente nos Estados Unidos, o garrotilho permanece como uma das infecções bacterianas mais frequentes em equinos, com registros recorrentes de surtos em centros de treinamento e estabelecimentos equestres (BOYLE et al., 2018).

Episódios também têm sido descritos na América do Sul, incluindo o Brasil, bem como em países asiáticos, como a Indonésia, demonstrando a ampla circulação do agente em diferentes continentes (ROTINSULU et al., 2023). Análises genômicas recentes indicam que muitas linhagens bacterianas associadas a surtos apresentam elevada similaridade genética entre países, sugerindo que o trânsito e a movimentação internacional de equinos desempenham papel importante na disseminação global da doença (MITCHELL et al., 2021).

A ameaça da resistência antimicrobiana e a necessidade de otimizar diagnósticos para o controle de portadores tornam crucial a síntese do conhecimento atual sobre o tema. Esta revisão de literatura tem como objetivo abordar sua etiologia, diagnóstico, tratamento e as implicações da resistência antimicrobiana no controle da doença.

 

Material e métodos

 

O presente estudo consiste em uma revisão narrativa da literatura, conduzida com o objetivo de reunir, sintetizar e discutir o conhecimento científico disponível acerca da adenite equina (garrotilho), com ênfase nos aspectos relacionados à etiologia, epidemiologia, manifestações clínicas, diagnóstico, tratamento e medidas de prevenção e controle da enfermidade.

A busca bibliográfica foi realizada em bases de dados científicas amplamente utilizadas na área biomédica e veterinária, incluindo SciELO, PubMed e Google Scholar. Adicionalmente, foram consultados livros-texto de referência na área de medicina interna e doenças infecciosas de equinos, com o propósito de complementar e contextualizar as informações provenientes da literatura científica indexada.

Para a estratégia de busca, foram utilizados descritores em português, inglês e espanhol, combinados entre si por meio de operadores booleanos, a fim de ampliar a sensibilidade da pesquisa. Os principais termos empregados incluíram “adenite equina”, “equine strangles” e “adenitis equina”, associados ao termo “Streptococcus equi”, bem como aos descritores relacionados ao manejo terapêutico da enfermidade, tais como “tratamento”, “treatment” e “tratamiento”.

Foram considerados elegíveis para inclusão artigos científicos publicados em periódicos indexados, artigos de revisão, relatos de caso e capítulos de livros que abordassem aspectos relevantes relacionados à adenite equina, incluindo etiologia, patogenia, epidemiologia, manifestações clínicas, métodos diagnósticos, abordagens terapêuticas e estratégias de prevenção e controle. Foram incluídas publicações redigidas em português, inglês ou espanhol. Foram excluídos estudos que não apresentavam relação direta com a temática proposta, publicações duplicadas entre as bases consultadas e trabalhos cujo conteúdo não contribuía para os objetivos desta revisão.

Após a seleção das fontes bibliográficas, os estudos foram analisados de forma descritiva e interpretativa, permitindo a integração das evidências disponíveis e a organização das informações de acordo com os eixos temáticos abordados ao longo do presente trabalho.

Com o intuito de delimitar a questão norteadora da revisão e orientar a estratégia de busca bibliográfica, foi utilizada a abordagem metodológica PICo (Population, Interest, Context), frequentemente empregada na formulação de perguntas de pesquisa em revisões narrativas e estudos de síntese qualitativa da literatura. Nesse contexto, a população (P) foi definida como equídeos, o fenômeno de interesse (I) correspondeu ao garrotilho equino (adenite equina) causado por Streptococcus equi subsp. equi, e o contexto (Co) referiu-se às abordagens terapêuticas e medidas de controle relacionadas ao manejo da enfermidade. A partir dessa estrutura conceitual, estabeleceu-se como questão norteadora do presente estudo: quais são as principais abordagens terapêuticas e estratégias de manejo descritas na literatura científica para o tratamento e controle do garrotilho equino? – conforme a estratégia metodológica proposta para formulação de perguntas de pesquisa baseada no modelo PICo (LOCKWOOD et al., 2015).

 

Revisão de literatura

 

Etiologia, epidemiologia e fatores de risco

O agente etiológico responsável pela doença é a bactéria Streptococcus equi subespécie equi, um coco Gram-positivo, beta-hemolítico piogênico e pertencente ao grupo C de Lancefield. Este microrganismo possui diversos fatores de virulência que contribuem para a sua patogenicidade, como a presença de cápsula de ácido hialurônico que o protege da fagocitose e a proteína M (SeM), que também possui ação antifagocitária e é fundamental para a adesão da bactéria às células do hospedeiro (SILVA; VARGAS et al., 2006).

Estudos genômicos indicam que cepas de S. equi isoladas em diversas localidades compartilham um ancestral comum datado do século XIX ou início do século XX. Esse período histórico coincide com uma fase marcada pelo uso intensivo de equinos como principal meio de transporte e por sua ampla utilização em conflitos militares de grande escala, especialmente durante a Primeira Guerra Mundial. A intensa movimentação e a mistura de animais provenientes de diferentes regiões geográficas nesse contexto teriam favorecido a disseminação global do agente etiológico e contribuído para a emergência e a evolução das linhagens contemporâneas de S. equi (LAKEW et al., 2016; WALLER, 2016).

S. equi é uma bactéria obrigatória de equinos, e todas as infecções são causadas por animais infectados. As fontes mais comuns de infecção são as secreções nasais e os exsudatos purulentos de abscessos provenientes de equinos infectados (RAO, 2019). Equinos que se recuperam da doença clínica podem manter infecção por S. equi na faringe e nas bolsas guturais por meses, e animais com doença clinicamente inaparente também são fontes de infecção (BOYLE, 2023). A sobrevivência ambiental de S. equi é limitada, mas a bactéria pode persistir em água e em superfícies úmidas por várias semanas a meses (WEESE et al., 2009).

Globalmente, o garrotilho apresenta comportamento epizoótico, manifestando-se em surtos quando populações livres entram em contato com animais portadores. Historicamente, a indústria equina considera S. equi subsp. equi um patógeno comum capaz de causar doença limitante (BOYLE, 2023). Contudo, surtos vêm se tornando mais frequentes, possivelmente em decorrência do aumento da movimentação animal, da imunidade insuficiente e de outros fatores. A doença tem ressurgido inclusive em países onde anteriormente era considerada rara (CHHABRA et al., 2023).

A enfermidade ocasiona perdas econômicas expressivas no setor equino, tanto de forma direta – devido à necessidade de tratamento prolongado, tempo estendido de recuperação e complicações – quanto de maneira indireta, pela restrição de movimentação dos animais e pelo cancelamento de eventos e atividades equestres (CHHABRA et al., 2023).

Equinos de diferentes idades podem ser acometidos, embora animais mais velhos e mais jovens estejam sob maior risco (BOYLE, 2023; MELO et al., 2021). Entretanto, potros com menos de quatro meses apresentam proteção passiva conferida pelo colostro, desde que suas mães tenham desenvolvido imunidade contra S. equi. Animais idosos com função imunológica reduzida tendem a desenvolver quadros mais severos e com maior duração. Por outro lado, alguns estudos indicam que animais mais velhos previamente expostos podem desenvolver imunidade, manifestando formas clínicas mais brandas. Aproximadamente 10% dos animais recuperados da fase aguda tornam-se portadores assintomáticos, raramente identificados em avaliações rotineiras, porém capazes de disseminar a bactéria e originar novos surtos (CHHABRA et al., 2023).

A sobrevivência ambiental de Streptococcus equi subsp. equi varia de acordo com as características da superfície e com as condições ambientais, havendo diferenças importantes entre resultados obtidos em condições laboratoriais controladas e aqueles observados em cenários mais próximos da realidade de instalações equinas (WEESE et al., 2009; DURHAM et al., 2018). Estudos experimentais demonstraram menor tempo de sobrevivência do agente em superfícies lisas, como vidro, em comparação à madeira, sugerindo que superfícies rugosas favorecem a persistência bacteriana por serem mais difíceis de higienizar (JORM, 1992). Entretanto, Weese et al. (2009) não observaram efeito do tipo de superfície seca sobre a sobrevivência de S. equi, embora tenham demonstrado maior persistência bacteriana em muco, provavelmente em razão da proteção física, umidade e disponibilidade de nutrientes. Esses achados indicam que a permanência do agente no ambiente depende não apenas do substrato, mas também da presença de matéria orgânica e das condições locais de exposição.

Fatores climáticos também exercem influência significativa sobre a persistência de S. equi no ambiente. A exposição à luz solar reduziu de forma expressiva a sobrevivência bacteriana, não sendo observada persistência superior a 24 horas em amostras expostas diretamente ao sol (WEESE et al., 2009), enquanto Durham et al. (2018) verificaram baixa sobrevivência em superfícies externas, como mourões de cerca, tanto no inverno quanto no verão. Em contrapartida, temperaturas mais baixas e elevada umidade favoreceram a sobrevivência e o crescimento do agente, especialmente no inverno, quando S. equi foi detectado em objetos como solados de calçados, sondas gástricas, baldes e superfícies de madeira, com mediana de sobrevivência entre 2 e 9 dias e permanência de até 34 dias em locais úmidos (DURHAM et al., 2018). Além disso, a bactéria pode sobreviver por pelo menos 24 horas em tecidos utilizados em vestimentas, o que reforça o potencial de disseminação indireta por fômites e a necessidade de medidas rigorosas de biossegurança, incluindo troca de roupas de proteção entre áreas e adequada higienização de materiais e instalações (FROSTH et al., 2018).

A transmissão de S. equi subsp. equi pode ser direta ou indireta (Fig. 1).

A transmissão direta envolve contato entre cavalos, contato nariz-a-nariz ou dispersão de secreções infectadas para baias adjacentes por meio da tosse (QUINN et al., 2002; BOYLE, 2023). Por outro lado, transmissões indiretas resultam do compartilhamento de instalações contaminadas, fontes de água, utensílios de alimentação ou o próprio alimento, equipamentos, cabrestos, e outros fômites menos comuns, como roupas e instrumentos de tratadores e médicos-veterinários. Animais aparentemente saudáveis podem transmitir a doença tanto durante o período de incubação quanto na fase de recuperação (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023).

 

Figura 1 – Representação esquemática dos mecanismos de transmissão do garrotilho pelas vias diretas e indiretas: Transmissão direta – eliminação de aerossóis pela tosse, contato naso-oral e interação física direta entre equinos; Transmissão indireta – uso compartilhado de utensílios de alimentação, permanência em instalações contaminadas e consumo de água proveniente de fontes contaminadas. Adaptado de Chhabra et al. (2023).

 

Atualmente, reconhece-se que a transmissão oriunda de animais aparentemente saudáveis pode ter maior importância na ocorrência de novos surtos do que aquela proveniente de equinos doentes. Animais convalescentes, embora clinicamente recuperados, continuam a abrigar o patógeno (BOYLE, 2023; CHHABRA et al., 2023). As secreções nasais são a principal fonte de infecção nesses indivíduos. Portanto, todos os equinos recuperados devem ser considerados potencialmente contagiosos por pelo menos 6 semanas após o desaparecimento das secreções purulentas. A eliminação periódica de S. equi ocorre em equinos clinicamente saudáveis mesmo após uma recuperação aparentemente completa e não complicada. Esses animais são comumente denominados portadores subclínicos crônicos de S. equi, e há fortes evidências de que podem representar fonte de novos surtos ou recidivas da doença em grupos bem manejados de equinos (SILVA; VARGAS, 2006).

A prevalência de Streptococcus equi subsp. equi em equinos clinicamente sadios, ou seja, portadores assintomáticos, parece ser consistentemente baixa em diferentes regiões do Brasil. Estudos de prevalência conduzidos por Libardoni et al. (2016) no Rio Grande do Sul e Veiga et al. (2024) em Santa Catarina estimaram taxas de prevalência muito similares, de 2,37% e 2,38%, respectivamente. Pansani et al. (2026) também isolaram o agente da cavidade nasal de equinos hígidos em São Paulo, confirmando a circulação do patógeno em animais sem sinais clínicos.

Apesar de baixa, a prevalência individual pode ser enganosa. Libardoni et al. (2016) também mediram a prevalência em rebanhos, encontrando um valor significativamente mais alto de 5,86%. Isso sugere que a infecção está “agrupada” (clusterizada); embora poucos indivíduos em uma propriedade possam estar positivos em um determinado momento, o patógeno está presente e circulando em um número considerável de rebanhos. Este achado é fundamental, pois destaca o papel do portador assintomático, que pode albergar a bactéria nas bolsas guturais, como o principal reservatório para a persistência da infecção nos plantéis e a fonte de novos surtos (SILVA; VARGAS, 2006).

A transmissão da doença e a manutenção desses reservatórios estão diretamente ligadas às práticas de manejo, como demonstrado pela quantificação dos fatores de risco associados. O estudo de Libardoni et al. (2016) identificou que o fator de maior risco para a infecção foi o compartilhamento de cochos. Este dado é uma evidência quantitativa robusta da importância da transmissão indireta por fômites, validando as recomendações de biosseguridade que enfatizam a desinfecção de materiais e a separação de utensílios (MACHADO et al., 2022).

Outros fatores de risco significativos identificados por Libardoni et al. (2016) foram histórico da doença na propriedade (PR: 3,20) e a participação em eventos (PR: 1,06). O PR de 3,20 confirma a natureza endêmica e persistente da doença, provavelmente sustentada por portadores assintomáticos que não foram identificados ou tratados. O PR de 1,06 para participação em eventos, embora menor, confirma que aglomerações de animais facilitam a disseminação do agente entre diferentes propriedades, reforçando a necessidade de quarentena para animais que retornam de competições ou feiras (MACHADO et al., 2022; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023).

 

Patogenia

Ao infectar um equino saudável, S. equi penetra pelas vias oral e nasal, aderindo-se às células das criptas das tonsilas palatina e lingual, bem como ao epitélio associado aos folículos das tonsilas faríngea (TIMONEY, 2004). O patógeno migra, então, para os linfonodos mandibulares e retrofaríngeos, onde a interação entre o peptidoglicano da parede celular bacteriana e o sistema complemento gera fatores quimiotáticos derivados do complemento. Esses fatores promovem o recrutamento de grande número de neutrófilos polimorfonucleares ao sítio de infecção (MUKHTAR; TIMONEY, 1988; TIMONEY, 2004).

A cápsula de ácido hialurônico, a proteína SeM com ação antifagocítica, a proteína Se18.9 ligante do fator H, a proteína Mac e outros fatores antifagocíticos ainda não determinados protegem a bactéria da opsonização e da fagocitose. Contudo, a intensa migração de neutrófilos para os linfonodos resulta em inflamação e formação de abscessos (MUKHTAR; TIMONEY, 1988; TIMONEY, 2004).

Na sequência, o patógeno pode metastatizar para outros órgãos da cavidade torácica e abdominal por vias linfática ou hematógena, induzindo a formação de abscessos em linfonodos desses locais. A disseminação ocorre após o rompimento dos linfonodos abscedados. A ruptura de um linfonodo retrofaríngeo pode invadir a bolsa gutural, permitindo o esvaziamento do conteúdo purulento por meio de descarga nasal contínua. Em alguns casos, o material purulento espessa-se e forma condróides na bolsa gutural, os quais podem armazenar patógenos viáveis e atuar como fonte de infecção para equinos suscetíveis (TIMONEY et al., 2008; RAO, 2019).

Na infecção natural, o inóculo bacteriano deve ser superior a 10⁷ unidades formadoras de colônias (UFC), pois cargas inferiores são eliminadas pelo sistema mucociliar. Entretanto, o inóculo de bactérias propagadas in vitro necessário para causar infecção é maior do que o requerido na infecção natural, uma vez que os fatores de virulência essenciais para a adesão inicial e penetração são mais intensamente expressos em bactérias propagadas in vivo. Tanto o período de incubação quanto a gravidade da infecção são diretamente proporcionais ao tamanho do inóculo (SHEORAN et al., 1997; TIMONEY et al., 2008; CHHABRA et al., 2023).

Rebanhos previamente expostos ao S. equi desenvolvem imunidade elevada devido à contínua exposição ao patógeno mantido por portadores com infecção persistente na bolsa gutural. Animais mais velhos com imunidade residual, jovens com diminuição da proteção conferida por anticorpos maternos e indivíduos vacinados apresentam menor suscetibilidade e podem manifestar uma forma leve da doença. Esses animais, apesar do quadro clínico brando, podem eliminar S. equi virulento capaz de causar doença grave em equinos jovens ou mais suscetíveis (GALAN; TIMONEY, 1987; HAMLEN et al., 1994).

Éguas convalescentes produzem imunoglobulinas, como IgGb e IgA, em seu leite, semelhantes às IgGs presentes no muco nasofaríngeo de equinos doentes (GALAN; TIMONEY, 1987). Dessa forma, potros lactentes recebem proteção imunológica passiva até o desmame. Anticorpos presentes no colostro ingerido nas primeiras horas de vida recirculam para a mucosa nasofaríngea, conferindo proteção adicional durante as primeiras semanas de vida (HAMLEN et al., 1994).

Na ausência de tratamento antimicrobiano, estima-se que aproximadamente 75% dos equinos desenvolvam imunidade protetora contra reinfecções. Contudo, essa imunidade diminui ao longo do tempo sem reexposição ao agente. Paradoxalmente, animais portadores crônicos contribuem para a manutenção da imunidade no grupo e reduzem a ocorrência de novos episódios clínicos, apesar de favorecerem a permanência endêmica da doença (GALAN; TIMONEY, 1987; HAMLEN et al., 1994).

 

Sinais clínicos

O garrotilho apresenta um espectro clínico amplo, cuja forma clássica e não complicada é descrita nas revisões de Silva e Vargas (2006) e Andrade Júnior et al. (2023). Os sinais prodrômicos envolvem febre alta, apatia, anorexia, tosse e secreção nasal inicialmente serosa, evoluindo rapidamente para mucopurulenta (Fig. 2). Esses sinais se mantêm, em média, por 3 a 4 semanas após um período de incubação de aproximadamente 3-8 dias (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023).

 

Figura 2 – Secreção nasal mucopurulenta em equino com garrotilho. Fonte: Autores.

 

A progressão da doença caracteriza-se por febre (>39 °C), tosse, anorexia e descarga nasal mucopurulenta (BOYLE, 2023; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023). O sinal clínico mais distintivo é a linfadenite acentuada (Fig. 3), com aumento de volume e formação de abscessos nos linfonodos submandibulares e retrofaríngeos (SILVA; VARGAS, 2006; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023).

 

Figura 3 – Potro com garrotilho apresentação linfoadenopatia submandibular e retrofaríngea Fonte: Autores.

 

No garrotilho clássico, há acentuado aumento dos linfonodos que drenam a região faríngea, levando à tumefação submandibular característica (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023; VEIGA et al., 2024). Em casos mais graves, a inflamação pode comprimir laringe, faringe, esôfago e traqueia, causando dispneia severa, estridor e dificuldade para deglutir. O envolvimento dos linfonodos da entrada torácica pode levar à compressão traqueal, asfixia e morte (CHHABRA et al., 2023). Geralmente, abscessos do linfonodo retrofaríngeo rompe-se no teto da nasofaringe e drenam para a bolsa gutural, resultando em empiema de bolsa gutural (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023). Drenagem espontânea desses abscessos, seja pela pele ou para a faringe, ocorre usualmente após 1 a 2 semanas, e sua resolução clínica associa-se ao alívio da compressão e da dor (SILVA; VARGAS, 2006; BOYLE, 2023).

A patogenia de Streptococcus equi também permite a disseminação sistêmica do agente. A forma metastática, conhecida como “garrotilho bastardo”, resulta da disseminação hematógena ou linfática para diversos órgãos, incluindo pulmões, fígado, baço, rins e sistema nervoso central, sendo frequentemente fatal devido à dificuldade diagnóstica e terapêutica. Abscessos profundos tendem a passar despercebidos clinicamente e apresentam baixa penetração de antimicrobianos devido ao grande volume, podendo ultrapassar 30 cm de diâmetro (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023). Manifestação rara dessa forma disseminada foi relatada por Alonso et al. (2019), que descreveram osteomielite vertebral cervical em um equino adulto de 15 anos, com destruição lítica de C6–C7, dor cervical intensa, ataxia e prognóstico desfavorável, destacando o potencial invasivo do agente mesmo em animais adultos.

Complicações imunomediadas também podem ocorrer. A púrpura hemorrágica é uma das consequências mais graves da adenite equina e consiste em vasculite leucocitoclástica desencadeada por reação de hipersensibilidade do tipo III, ocorrendo 2 a 4 semanas após infecção natural ou vacinação (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023). Essa condição envolve deposição de imunocomplexos IgA–proteína M nas paredes vasculares, levando a edema generalizado, petéquias, equimoses e alta mortalidade. Essa descrição é compatível com os achados clássicos da literatura internacional, que associam S. equi a vasculite imunomediada com hemorragias petequiais em mucosas, músculos e vísceras (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023), além de infartos em musculatura esquelética, pele, trato gastrointestinal, pâncreas e pulmões (CHHABRA et al., 2023).

A infecção por S. equi também acarreta alterações hematológicas e bioquímicas importantes. Relata-se redução da contagem de eritrócitos, diminuição da hemoglobina e do volume globular, além de leucocitose decorrente de neutrofilia. Essa anemia pode estar associada à indisponibilidade de ferro para eritropoiese, já que a liberação de íons ferrosos do sistema reticuloendotelial é inibida após a infecção. Entre as alterações bioquímicas destacam-se hiperglobulinemia, hipoalbuminemia, aumento de AST associado à miosite local e possíveis distúrbios hidroeletrolíticos, como hiponatremia e hipercalemia, que podem precipitar arritmias cardíacas. Redução dos níveis de zinco também é relatada, podendo comprometer a resposta imune (CHHABRA et al., 2023).

Infartos musculares, rabdomiólise com mionecrose aguda e rabdomiólise com atrofia progressiva após garrotilho são uma complicação imunológica localizada relativamente rara, que se apresenta como várias síndromes. Embora os infartos sejam uma manifestação grave da púrpura hemorrágica, os mecanismos da rabdomiólise não são conhecidos, mas cascatas inflamatórias, como na síndrome do choque tóxico estreptocócico, ou efeitos tóxicos diretos do S. equi no tecido muscular foram hipotetizados. Infiltrados inflamatórios linfocíticos disseminados com alterações marcantes mais evidentes em amostras de músculo atrófico foram relatados na avaliação histopatológica do tecido muscular. Cavalos com miosite devem ser tratados com corticosteroides; se houver sinais consistentes com infecção concomitante, antibióticos também são indicados (BOYLE et al., 2018).

Por fim, o espectro clínico da adenite equina é amplo e heterogêneo, variando desde portadores assintomáticos detectáveis apenas por métodos moleculares (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023) até quadros respiratórios agudos clássicos (SILVA; VARGAS, 2006). A evolução pode incluir formas metastáticas sistêmicas (“garrotilho bastardo”) (LIBARDONI et al., 2016) e sequelas imunomediadas graves, como a púrpura hemorrágica (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023). Tal diversidade reforça a necessidade de elevada suspeição clínica e abordagem diagnóstica minuciosa para a adequada identificação e manejo da enfermidade.

 

Abordagens diagnósticas

A confirmação laboratorial do garrotilho é essencial para o manejo clínico e epidemiológico. O método considerado padrão-ouro é a cultura bacteriana, que permite o isolamento e a identificação do S. equi a partir de amostras de secreção nasal ou do pus obtido dos abscessos (SILVA; VARGAS, 2006; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023).

No entanto, a cultura possui limitações significativas de sensibilidade, especialmente em animais cronicamente infectados (portadores) ou em estágios iniciais da doença (SILVA; VARGAS, 2006; BOYLE, 2023). Um desafio diagnóstico adicional e crítico é a diferenciação entre S. equi subsp. equi (o patógeno causador do garrotilho) e S. equi subsp. zooepidemicus (um comensal frequente da nasofaringe de equinos sadios, que pode atuar como patógeno oportunista) (SILVA; VARGAS, 2006; PANSANI et al., 2016). Os estudos de Pansani et al. (2016) e Veiga et al. (2024) demonstraram que S. zooepidemicus é, de fato, mais prevalente na cavidade nasal de animais hígidos. Isso significa que uma cultura positiva para Streptococcus grupo C pode ser enganosa se não houver a correta sub-especiação.

A principal vantagem da cultura, que se torna cada vez mais crítica, é a possibilidade de realizar testes de sensibilidade antimicrobiana (antibiograma). Diante dos crescentes relatos de resistência (VEIGA et al., 2024), o isolamento do agente é a única forma de guiar uma terapia antibiótica racional e evitar a falha terapêutica (ALONSO et al., 2019; MACHADO et al., 2022).

A Reação em Cadeia da Polimerase (PCR) tem se consolidado como uma ferramenta diagnóstica superior em termos de sensibilidade e especificidade (SILVA; VARGAS, 2006; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023). O estudo de Patty e Cursons (2014), por exemplo, utilizou PCR (visando o gene seeI) para o diagnóstico, considerando-a mais sensível que a cultura para a detecção do agente. A alta sensibilidade da PCR a torna a ferramenta de eleição para a detecção de portadores assintomáticos, que frequentemente albergam a bactéria nas bolsas guturais, excretam uma baixa carga bacteriana e resultam em falso-negativos na cultura (SILVA; VARGAS, 2006; CHHABRA et al., 2023).

Paralelamente aos métodos de detecção direta, os métodos sorológicos como o Ensaio de Imunoabsorção Enzimática (ELISA) medem a resposta de anticorpos do hospedeiro e possuem grande valor clínico e epidemiológico. O estudo de Ribas et al. (2018) desenvolveu e avaliou um “Cell ELISA” como ferramenta auxiliar no controle da doença, demonstrando alta sensibilidade (100%) e especificidade (90%).

O “Cell ELISA” demonstrou ser capaz de diferenciar a infecção por S. equi de S. zooepidemicus, apesar da possibilidade de reação cruzada. O estudo de Ribas et al. (2018) mostrou que os valores médios de absorbância de animais positivos para S. equi foram 1,6 vezes superiores aos de animais com infecção por S. zooepidemicus. Isso confere ao ELISA aplicações distintas e complementares: é ideal para o monitoramento de rebanhos, para identificar portadores assintomáticos (que apresentaram absorbâncias médias superiores aos negativos) e para monitorar a resposta imune pós-vacinal (potros vacinados no estudo mostraram aumento significativo nos títulos.

Não há um teste único para todos os cenários. O controle eficaz da doença exige uma abordagem diagnóstica multimodal: a Cultura é necessária para o antibiograma; a PCR é a escolha para a detecção sensível de casos agudos e erradicação de portadores; e o ELISA é a ferramenta para vigilância de rebanho e monitoramento vacinal (PATTY; CURSONS, 2014; RIBAS et al., 2018; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023).

 

Terapia antimicrobiana e suporte clínico

Streptococcus equi apresenta sensibilidade a diversos antimicrobianos, especialmente às penicilinas, embora evidências recentes indiquem a emergência de mecanismos de resistência que merecem monitoramento contínuo (BOYLE et al., 2018; JARAMILLO-MORALES et al., 2022). A penicilina permanece como o fármaco de escolha para infecções por S. equi, ainda que análises populacionais tenham identificado o surgimento de mutações associadas ao sítio de ligação da penicilina e potencialmente relacionadas à resistência, embora os achados ainda sejam conflitantes quanto à relevância clínica desse fenômeno (FONSECA et al., 2020; MORRIS et al., 2020).

A antibioticoterapia instituída no início da fase aguda, particularmente durante o primeiro pico febril, pode ser curativa, desde que o animal não seja novamente exposto ao agente. Em equinos com febre elevada, depressão acentuada, disfagia ou obstrução de vias aéreas, recomenda-se o emprego de antimicrobianos associados a anti-inflamatórios não esteroidais, como fenilbutazona ou flunixina meglumina, e, em situações de obstrução respiratória por aumento rápido de linfonodos retrofaríngeos ou edema local, pode ser necessária traqueostomia de emergência (MACHADO et al., 2022; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023). A administração imediata de penicilina procaína (22.000 UI/kg, IM, a cada 12 h) ou benzilpenicilina G (10.000 UI/kg, IM, a cada 24 h) costuma resultar em melhora clínica (MACHADO et al., 2022; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023).

Entretanto, a maioria dos equídeos com garrotilho agudo apresenta sinais inespecíficos de infecção respiratória generalizada e frequentemente responde satisfatoriamente apenas a cuidados de suporte e de enfermagem. O manejo clínico deve incluir ambiente que favoreça o repouso, dieta macia, energética e palatável, oferta de água em altura adequada para facilitar a deglutição, monitoramento regular dos parâmetros clínicos, protocolo de quarentena e atenção à evolução dos abscessos (RENDLE et al., 2021; WHITELEGG; SAUNDERS, 2021).

Em animais com linfadenopatia evidente, o cuidado deve priorizar a maturação e drenagem dos abscessos, podendo ser necessária drenagem cirúrgica quando não ocorre ruptura espontânea, seguida de lavagem com solução salina ou antisséptica e irrigação diária enquanto persistir secreção. Anti-inflamatórios não esteroidais podem ser utilizados para analgesia e controle da pirexia, e o paracetamol também tem sido recomendado por seu efeito antipirético e analgésico sem interferência direta sobre a inflamação (RENDLE et al., 2021). Apesar disso, a terapia antimicrobiana deve ser empregada com critério, pois, na maioria dos surtos, não é indicada nem necessária em equinos adultos, e seu uso em casos clássicos não complicados pode limitar o estímulo adequado à imunidade convalescente, além de não eliminar necessariamente microrganismos presentes no interior dos abscessos, favorecendo recidivas (TIMONEY; KUMAR, 2008; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023).

Nas infecções persistentes das bolsas guturais, o tratamento baseia-se principalmente na combinação de lavagem local com antimicrobianos tópicos, sendo a terapia sistêmica indicada apenas em parte dos casos (BOYLE et al., 2018; RENDLE et al., 2021). A administração sistêmica de penicilina associada à aplicação tópica, guiada por endoscopia, de mistura de gelatina com penicilina tem sido descrita como amplamente eficaz (VERHEYEN et al., 2000), e a utilização de gel termodinâmico reverso contendo benzilpenicilina constitui alternativa que permite maior retenção do antimicrobiano na bolsa gutural por mais de 72 horas (RENDLE et al., 2021). De modo semelhante, tem sido recomendada a lavagem repetida com solução fisiológica a 0,9% e a instilação de benzilpenicilina G em solução de gelatina a 5%, podendo a colocação de cateter Foley facilitar a drenagem e as lavagens subsequentes (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023).

A remoção de material purulento e de condróides é considerada essencial para eliminação do estado de portador, sendo preferível a intervenção endoscópica com o animal em estação em relação à abordagem cirúrgica sob anestesia geral, devido aos riscos anestésicos, à proximidade de estruturas vitais e ao potencial de contaminação ambiental. A aplicação tópica de acetilcisteína a 20% pode auxiliar na fluidificação do material mucopurulento não espessado, reduzindo sua viscosidade e favorecendo a drenagem (BOYLE et al., 2018). A retirada de condróides pode demandar o uso de cesta helicoidal transendoscópica (ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023). Além disso, os métodos terapêuticos devem ser individualizados, visto que muitos portadores não apresentam empiema nem condróides e, em alguns casos, o estado de portador pode se resolver espontaneamente sem tratamento (PRINGLE et al., 2019).

Nos casos de abscessação metastática, ou garrotilho bastardo, especialmente quando localizada no tórax ou abdome, a resposta ao tratamento antimicrobiano é frequentemente limitada, possivelmente em decorrência de baixa penetração tecidual, inativação do fármaco pelo pus ou ambos. Nesses quadros, a infusão intravenosa contínua de antimicrobianos pode oferecer maior probabilidade de eficácia do que esquemas intermitentes (SILVA; VARGAS, 2006; ANDRADE JÚNIOR et al., 2023; CHHABRA et al., 2023). Assim, o manejo terapêutico do garrotilho deve considerar a fase clínica da enfermidade, a gravidade do quadro, a presença de complicações e o risco de manutenção de portadores persistentes, conciliando uso racional de antimicrobianos com medidas de suporte, drenagem de abscessos e tratamento direcionado das bolsas guturais.

 

Estratégias de prevenção e biossegurança

As medidas de biossegurança constituem componente central no controle de surtos de garrotilho, especialmente por meio da desinfecção criteriosa das instalações, do manejo adequado de equipamentos e da implementação de protocolos de isolamento e monitoramento clínico. A escolha do desinfetante deve considerar o tipo de superfície, a atividade bactericida frente a Streptococcus equi, a eficácia na presença de matéria orgânica e o custo de aplicação, uma vez que o agente é eliminado principalmente em secreções nasais e pode persistir em diferentes materiais do ambiente (JORM, 1992; DWYER, 1995; WEESE et al., 2009).

Embora estudos laboratoriais demonstrem capacidade de sobrevivência do microrganismo em solo, fezes, água e superfícies inertes por períodos variáveis, o garrotilho permanece potencialmente erradicável, em razão da elevada adaptação do agente ao hospedeiro, da limitada persistência ambiental em condições de campo e da eliminação do microrganismo pela maioria dos animais durante a convalescença (CHHABRA et al., 2023). Além disso, instalações previamente ocupadas por equinos acometidos podem ser repovoadas após período de descanso, embora em condições de congelamento S. equi possa sobreviver por tempo indeterminado nas secreções eliminadas (DURAN; GOEHRING, 2021). A sobrevivência do agente em água por até seis semanas também reforça a importância sanitária da higienização frequente de tanques e reservatórios, sobretudo durante surtos (DURAN; GOEHRING, 2021; CHHABRA et al., 2023).

O isolamento precoce de equinos febris e o monitoramento clínico frequente, especialmente da temperatura corporal, são estratégias fundamentais, uma vez que a eliminação de S. equi se inicia cerca de dois dias após o início da febre (BOYLE et al., 2017). Sistemas de segregação por zonas de risco, com codificação por cores para animais, áreas e equipamentos, têm sido recomendados para reduzir a disseminação do agente durante surtos (WALLER, 2014). Entretanto, a adoção dessas medidas depende da disponibilidade de baias e das condições estruturais da propriedade, podendo requerer alternativas, como a separação de animais em baias localizadas em extremidades do celeiro ou em piquetes distintos.

A prevenção da introdução de S. equi em plantéis livres da enfermidade é considerada crítica, sendo recomendado o isolamento de novos animais e daqueles com contato externo recente, com monitoramento de pirexia, linfadenomegalia craniana e secreção nasal, além de investigação por cultura bacteriana e PCR antes de sua introdução no rebanho (DURAN; GOEHRING, 2021). Também devem ser considerados como potenciais fontes de introdução e disseminação instrumentos veterinários contaminados, cercas compartilhadas entre propriedades e vetores mecânicos, como moscas, o que justifica medidas adicionais, incluindo cercas duplas e vigilância epidemiológica ativa em propriedades vizinhas (DURAN; GOEHRING, 2021; CHHABRA et al., 2023).

A identificação de portadores subclínicos e persistentemente infectados é etapa essencial para o controle sanitário, uma vez que esses animais podem permanecer como fontes silenciosas de reinfecção. Nesse contexto, a triagem sorológica por iELISA de antígenos A e C pode ser iniciada a partir de três semanas após a resolução do último caso clínico, especialmente nos grupos de menor risco aparente, nos quais animais previamente expostos sem sinais clínicos podem passar despercebidos (BOYLE et al., 2018; WALLER, 2014). Equinos com resultados positivos devem ser submetidos, idealmente, à endoscopia das vias aéreas superiores com avaliação das bolsas guturais e coleta de lavados bilaterais; quando isso não for possível, recomenda-se a obtenção de amostras por swab ou lavagem nasofaríngea, preferencialmente analisadas por qPCR para maximizar a sensibilidade diagnóstica (BOYLE et al., 2018; WALLER, 2014). De modo complementar, o uso combinado de cultura microbiológica e qPCR permanece relevante, considerando o padrão intermitente de eliminação bacteriana e o risco de resultados falso-negativos quando apenas a cultura é utilizada (MORRIS et al., 2020). Em conjunto, essas medidas aumentam substancialmente a probabilidade de interrupção da transmissão e de prevenção da reintrodução de S. equi em populações suscetíveis.

A vacinação como ferramenta de prevenção de surtos tem sido limitada por fatores relacionados à eficácia, segurança, praticidade, interferência com outros calendários vacinais, restrições geográficas, diferenças entre cepas circulantes de S. equi e adesão dos proprietários (BOYLE et al., 2018; MITCHELL et al., 2021). As vacinas contra o garrotilho devem proporcionar elevado grau de proteção contra S. equi, longa duração da imunidade, possibilidade de administração intramuscular segura e permitir a diferenciação entre animais infectados e vacinados (MCLINDEN et al., 2023).

As primeiras vacinas, à base de bactérias inativadas pelo calor, apresentavam proteção limitada e elevada frequência de reações adversas, enquanto formulações acelulares e vacinas contendo extratos com proteína M demonstraram alguma eficácia, porém sem superar plenamente os problemas de reatogenicidade e de diferenciação entre animais vacinados e infectados. Mais recentemente, vacinas vivas atenuadas passaram a ser utilizadas em diferentes regiões, mas também apresentam limitações importantes, incluindo ocorrência de eventos adversos, além de relatos de abscedação de linfonodo associada à replicação vacinal (MCLINDEN et al., 2023).

 

Considerações finais

 

O garrotilho equino permanece como uma enfermidade infectocontagiosa de grande relevância para a equideocultura, tanto pela elevada transmissibilidade quanto pelo impacto sanitário e econômico associado aos surtos, às complicações clínicas e à persistência de portadores subclínicos. Embora Streptococcus equi subsp. equi apresente limitada sobrevivência ambiental em condições de campo quando comparado a outros patógenos bacterianos, sua manutenção em populações equinas continua fortemente associada à introdução de animais infectados, à permanência de portadores crônicos e a falhas nas medidas de biossegurança, isolamento e monitoramento sanitário. Nesse contexto, o controle efetivo da enfermidade depende da integração entre diagnóstico precoce, detecção de portadores persistentes, higiene criteriosa de instalações e equipamentos, quarentena de animais recém-introduzidos e organização estrutural das propriedades para segregação de grupos de risco.

Do ponto de vista terapêutico e de controle, persiste a necessidade de aperfeiçoamento das estratégias atualmente empregadas, especialmente no que se refere à identificação mais sensível de portadores, e à padronização de protocolos sanitários aplicáveis a diferentes realidades de criação. Como perspectivas futuras, destacam-se o desenvolvimento e a validação de métodos diagnósticos mais acurados para triagem de animais subclínicos, o aprimoramento de programas de vigilância baseados em risco, a adoção de planos de biossegurança específicos para cada estabelecimento e a ampliação de estudos sobre desinfecção de superfícies, fômites e vestimentas em condições reais de campo. Adicionalmente, investigações voltadas à otimização das abordagens terapêuticas e ao refinamento das estratégias preventivas poderão contribuir para maior efetividade no controle de surtos e redução da circulação do agente. Assim, considerando sua dependência do hospedeiro, a limitada persistência ambiental em condições usuais e a disponibilidade de ferramentas diagnósticas e sanitárias cada vez mais sensíveis, o garrotilho configura-se como enfermidade potencialmente controlável, desde que seu enfrentamento seja fundamentado em vigilância contínua, diagnóstico assertivo e rigoroso cumprimento das medidas de biossegurança.

Na experiência clínica dos autores UPM e CF, embora a base do tratamento do garrotilho permaneça centrada no emprego da terapia antimicrobiana nos casos em que sua indicação é clinicamente justificada, as estratégias de prevenção e biossegurança exercem papel igualmente relevante na contenção da enfermidade e na redução da disseminação de Streptococcus equi subsp. equi entre equinos suscetíveis. Em animais com manifestações clínicas leves, a instituição de antimicrobianos nem sempre se mostra necessária, especialmente quando o quadro é autolimitante e passível de manejo com suporte clínico e acompanhamento evolutivo. Nesses casos, no entanto, medidas de isolamento são sempre adotadas, por constituírem conduta essencial para interrupção da cadeia de transmissão e proteção dos demais animais do plantel.

Na rotina de campo, o controle efetivo do garrotilho permanece desafiador, sobretudo em decorrência do intenso trânsito de equinos entre propriedades, centros de treinamento, exposições, vaquejadas e outros eventos equestres. Esse contexto favorece a introdução e a recirculação do agente em diferentes plantéis, dificultando a implementação de medidas dirigidas à erradicação. Como consequência, em muitas situações, a abordagem adotada restringe-se ao tratamento sintomático e ao manejo clínico dos casos manifestos, sem investigação sistemática de portadores persistentes nem adoção de protocolos sanitários rigorosos voltados à eliminação do agente no rebanho.

 

Conflitos de interesse

 

Os autores declaram que não possuem conflitos de interesse de ordem financeira, comercial, institucional ou pessoal que possam ter influenciado a concepção, condução, análise dos dados, interpretação dos resultados ou a redação do presente artigo científico.

 

Contribuição dos autores

 

GLOS e REGS foram responsáveis pela busca sistematizada dos dados científicos, análise inicial das informações e elaboração da versão preliminar do manuscrito. UPM e CF realizaram a revisão crítica do conteúdo intelectual, contribuíram para o aprimoramento científico do texto e foram responsáveis pela revisão final e formatação do manuscrito, assegurando sua adequação às normas editoriais e aos padrões científicos exigidos para publicação.

 

Referências bibliográficas

 

ALONSO, J. M.; ÁVILA, A. R.; BUENO, L. M. C.; HATAKA, A.; MACHADO, V. M. V.; ALVES, A. L. G.; WATANABE, M. J.; RODRIGUES, C. A.; BARBOSA, R. M.; HUSSNI, C. A. Cervical vertebral osteomyelitis secondary to Streptococcus equi infection in an adult horse – case report. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v. 71, n. 6, p. 2041-2048, 2019. https://doi.org/10.1590/1678-4162-11152

ANDRADE JÚNIOR, A. M.; FURLANETO, F. S.; SILVA, N. G. Adenite infecciosa equina: diagnóstico, tratamento e controle. PUBVET, v. 17, n. 11, e1476, p. 1-7, 2023. https://doi.org/10.31533/pubvet.v17n11e1476

BOYLE, A. G. Streptococcus equi subspecies equi. Veterinary Clinics of North America: Equine Practice, v. 39, n. 1, p. 115-131, 2023. https://doi.org/10.1016/j.cveq.2022.11.006

BOYLE, A. G.; STEFANOVSKI, D.; RANKIN, S. C. Comparison of naso pharyngeal and guttural pouch specimens to determine the optimal sampling site to detect Streptococcus equi subsp equi carriers by DNA amplification. BMC Veterinary Research, v. 13, 75, p. 1-8, 2017. https://doi.org/10.1186/s12917-017-0989-4

BOYLE, A. G.; TIMONEY, J. F.; NEWTON, J. R.; HINES, M. T.; WALLER, A. S.; BUCHANAN, B. R. Streptococcus equi infections in horses: guidelines for treatment, control, and prevention of strangles – revised consensus statement. Journal of Veterinary Internal Medicine, v. 32, n. 2, p. 633-647, 2018. https://doi.org/10.1111/jvim.15043

CHHABRA, D.; BHATIA, T.; GOUTAM, U.; MANUJA, A.; KUMAR, B. Strangles in equines: an overview. Microbial Pathogenesis, v. 178, 06070, p. 1-8, 2023. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2023.106070

DURAN, M. C.; GOEHRING, L. S. Equine strangles: an update on disease control and prevention. Australian Journal of Veterinary Sciences, v. 53, n. 1, p. 23-31, 2021. https://doi.org/10.4067/S0719-81322021000100023

DURHAM, A. E.; HALL, Y. S.; KULP, L.; UNDERWOOD, C. A study of the environmental survival of Streptococcus equi subspecies equi. Equine Veterinary Journal, v. 50, n. 6, p. 861-864, 2018. https://doi.org/10.1111/evj.12840

DWYER, R. M. Disinfecting equine facilities. Revue Scientifique et Technique, v. 14, n. 2, p. 403-418, 1995. https://doi.org/10.20506/rst.14.2.846

FONSECA, J. D.; MAVRIDES, D. E.; MORGAN, A. L.; NA, J. G.; GRAHAM, P. A.; MCHUGH, T. D. Antibiotic resistance in bacteria associated with equine respiratory disease in the United Kingdom. Veterinary Record, v. 187, n. 5, p. 189, 2020. https://doi.org/10.1136/vr.105842

FROSTH, S.; PRINGLE, J.; LEWERIN, S. S. Potential transmission of bacteria, including Streptococcus equi spp., between stables via visitors’ clothes. Journal of Equine Veterinary Science, v. 71, n. 1, p. 71-74, 2018. https://doi.org/10.1016/j.jevs.2018.10.002

GALAN, J. E.; TIMONEY, J. F. Molecular analysis of the M protein of Streptococcus equi and cloning and expression of the M protein gene in Escherichia coli. Infection and Immunity, v. 55, n. 12, p. 3181-3187, 1987. https://doi.org/10.1128/iai.55.12.3181-3187.1987

HAMLEN, H. J.; TIMONEY, J. F.; BELL, R. J. Epidemiologic and immunologic characteristics of Streptococcus equi infection in foals. Journal of the American Veterinary Medical Association, v. 204, n. 5, p. 768-775, 1994. https://doi.org/10.2460/javma.1994.204.05.768

JARAMILLO-MORALES, C.; GOMEZ, D. E.; RENAUD, D.; ARROYO, L. G. Streptococcus equi culture prevalence, associated risk factors and antimicrobial susceptibility in a horse population from Colombia. Journal of Equine Veterinary Science, v. 111, 103890, p. 1-6, 2022. https://doi.org/10.1016/j.jevs.2022.103890

JORM, L. R. Laboratory studies on the survival of Streptococcus equi subspecies equi on surfaces. In: PLOWRIGHT, W.; ROSSDALE, P. D.; WADE, J. F. (Eds.). Equine Infectious Diseases VI. Newmarket: R & W Publications, p. 39-43, 1992.

LAKEW, Z.; YOHANES, M. G.; ZEMENE, M. A review on equine strangles. Global Veterinaria, v. 16, n. 2, p. 177-183, 2016. https://doi.org/10.5829/idosi.gv.2016.16.02.10269

LIBARDONI, F.; MACHADO, G.; GRESSLER, L. T.; KOWALSKI, A. P.; DIEHL, G. N.; SANTOS, L. C.; CORBELLINI, L. G.; VARGAS, A. C. Prevalence of Streptococcus equi subsp. equi in horses and associated risk factors in the state of Rio Grande do Sul, Brazil. Research in Veterinary Science, v. 104, p. 53-57, 2016. https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2015.11.009

LOCKWOOD, C.; MUNN, Z.; PORRITT, K. Qualitative research synthesis: methodological guidance for systematic reviewers utilizing meta-aggregation. International Journal of Evidence-Based Healthcare, v. 13, n. 3, p. 179-187, 2015. https://doi.org/10.1097/XEB.0000000000000062

MACHADO, C. F.; BEZERRA, A. S.; GUEDES, A. I. L.; MACHADO, C. F.; SOUZA, L. H. O.; SANTOS JÚNIOR, D. A. Antibioticoterapia para tratamento das afecções respiratórias de equinos: revisão. PUBVET, v. 16, n. 5, a1124, p. 1-6, 2022. https://doi.org/10.31533/pubvet.v16n05a1124.1-6

MCLINDEN, L. A.; FREEMAN, S. L.; DALY, J.; BLANCHARD, A.; KEMP-SYMONDS, J. G.; WALLER, A. Advances in the understanding, detection and management of equine strangles. Equine Veterinary Education, v. 35, n. 12, p. 662-672, 2023. https://doi.org/10.1111/eve.13845

MELO, U. P.; FERREIRA, C. Bacterial pneumonia in horses associated with Escherichia coli infection: report of five cases. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v. 74, n. 5, p. 862-868, 2022. https://doi.org/10.1590/1678-4162-12410

MELO, U. P.; FERREIRA, C.; FEIJÓ, F. M. C.; SANTOS, C. S. Pleuropneumonia séptica em potro. Brazilian Journal of Animal and Environmental Research, v. 4, n. 3, p. 3818-3831, 2021. https://doi.org/10.34188/bjaerv4n3-089

MITCHELL, C.; STEWAR, K. F.; CHARBONNEAU, A. R. L.; WALSH, S.; WILSON, H.; TIMONEY, J. F.; WERNERY, U.; JOSEPH, M.; CRAIG, D.; MAANEN, K.; GENNEP, A. H.; LEON, A.; WITKOWSKI, L.; RZEWUSKA, M.; STEFANSKA, I.; ŻYCHSKA, M.; LOON, G.; CURSONS, R.; PATTY, O.; ACKE, E.; GILKERSON, J. R.; E.- H., C.; ALLEN, J.; BANNAI, H.; KINOSHITA, Y.; NIWA, H.; BECÚ, T.; PRINGLE, J.; GUSS, B.; BÖSE, R.; ABBOTT, Y.; KATZ, L.; LEGGETT, B.; BUCKLEY, T. C.; BLUM, S. E.; LÓPEZ, F. C.; ROS, A. F.; CAMPI, M. C. M.; PREZIUSO, S.; ROBINSON, C.; NEWTON, J. R.; SCHOFIELD, E.; BROOKE, B.; BOURSNELL, M.; BRAUWERE, N.; KIRTON, R.; BARTON, C. K.; ABUDAHAB, K.; TAYLOR, B.; YEATS, C. A.; GOATER, R.; AANENSEN, D. M.; HARRIS, S. R.; PARKHILL, J.; HOLDEN, M. T. G.; WALLER, A. S. Globetrotting strangles: the unbridled national and international transmission of Streptococcus equi between horses. Microbial Genomics, v. 7, n. 3, p. 1-14, 2021. https://doi.org/10.1099/mgen.0.000528

MORRIS, E. R. A.; HILLHOUSE, A. E.; KONGANTI, K.; WU, J.; LAWHON, S. D.; BORDIN, A. I.; COHEN, N. D. Comparison of whole genome sequences of Streptococcus equi subsp. equi from an outbreak in Texas with isolates from within the region, Kentucky, USA, and other countries. Veterinary Microbiology, v. 243, 108638, p. 1-7, 2020. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2020.108638

MUKHTAR, M. M.; TIMONEY, J. F. Chemotactic response of equine polymorphonuclear leucocytes to Streptococcus equi. Research in Veterinary Science, v. 45, n. 2, p. 225-229, 1988. https://doi.org/10.1016/S0034-5288(18)30936-6

PANSANI, A. M.; GATTO, I. R. H.; FRIAS, D. R. F.; KOZUSNY-ANDREANI, D. I. Prevalência e resistência a antibióticos de Streptococcus equi da cavidade nasal de equinos hígidos no município de Fernandópolis, São Paulo, Brasil. Acta Veterinaria Brasilica, v. 10, n. 2, p. 144-149, 2016. https://doi.org/10.21708/avb.2016.10.2.5542

PATTY, O. A.; CURSONS, R. T. M. The molecular identification of Streptococcus equi subsp. equi strains isolated within New Zealand. New Zealand Veterinary Journal, v. 62, n. 2, p. 63-67, 2014. https://doi.org/10.1080/00480169.2013.841536

PRINGLE, J.; VENNER, M.; TSCHESCHLOK, L.; BÄCHI, L.; RIIHIMÄKI, M. Long term silent carriers of Streptococcus equi ssp. equi following strangles; carrier detection related to sampling site of collection and culture versus qPCR. The Veterinary Journal, v. 246, n. 1, p. 66-70, 2019. https://doi.org/10.1016/j.tvjl.2019.02.003

QUINN, P. J.; MARKEY, B. K.; LEONARD, F. C.; FITZPATRICK, E. S.; FANNING, S.; HARTIGAN, P. J. Veterinary Microbiology and Microbial Disease. 2nd edition.  Oxford: Blackwell Science, 2002, 928p.

RAO, G. D. A Textbook of Systemic Pathology on Domestic Animals. 1st ed. Lucknow: IBDC Publishing, p. 102-103, 2019.

RENDLE, D.; BRAUWERE, N.; HALLOWELL, G.; IVENS, P.; MCGLENNON, A.; NEWTON, R.; WHITE, J.; WALLER, A. Streptococcus equi infections: current best practice in the diagnosis and management of ‘strangles’. UK-Vet Equine, v. 5, n. 2, p. 3-15, 2021. https://doi.org/10.12968/ukve.2021.5.2.S.3

RIBAS, L. M.; ROSA, M. C.; NOGUEIRA, C. E. W.; FINGER, I. S.; CUNHA, R. C.; LEITE, F. P. L. “Cell ELISA” como ferramenta auxiliar no controle da adenite equina. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v. 70, n. 1, p. 20-28, 2018. https://doi.org/10.1590/1678-4162-9637

RIIHIMÄKI, M.; ASPÁN, A.; LJUNG, H.; PRINGLE, J. Long-term dynamics of a Streptococcus equi subsp. equi outbreak assessed by qPCR, culture and seM sequencing in silent carriers of strangles. Veterinary Microbiology, v. 223, p. 107-112, 2018. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2018.07.016

ROTINSULU, D. A.; EWERS, C.; KERNER, K.; AMROZI, A.; SOEJOEDONO, R. D.; SEMMLER, T.; BAUERFEIND, R. Molecular features and antimicrobial susceptibilities of Streptococcus equi ssp. equi isolates from strangles cases in Indonesia. Veterinary Sciences, v. 10, n. 1, 49, p. 1-15, 2023. https://doi.org/10.3390/vetsci10010049

SHEORAN, A. S.; SPONSELLER, B. T.; HOLMES, M. A.; TIMONEY, J. F. Serum and mucosal antibody isotype responses to M-like protein (SeM) of Streptococcus equi in convalescent and vaccinated horses. Veterinary Immunology and Immunopathology, v. 59, n. 3-4, p. 239-251, 1997. https://doi.org/10.1016/s0165-2427(97)00074-3

SILVA, M. S.; VARGAS, A. C. Adenite equina – aspectos clínicos, agente etiológico e métodos de diagnóstico. Arquivos do Instituto Biológico, v. 73, n. 4, p. 493-498, 2006. https://doi.org/10.1590/1808-1657v73p4932006

SLATER, J. D. Strangles, bastard strangles, vives and glanders: archaeological relics in a genomic age. Equine Veterinary Journal, v. 35, n. 2, p. 118-120, 2003. https://doi.org/10.2746/042516403776114252

TIMONEY, J. F. The pathogenic equine streptococci. Veterinary Research, v. 35, n. 4, p. 397-409, 2004. https://doi.org/10.1051/vetres:2004025

TIMONEY, J. F.; KUMAR, P. Early pathogenesis of equine Streptococcus equi infection (strangles). Equine Veterinary Journal, v. 40, n. 7, p. 637-642, 2008. https://doi.org/10.2746/042516408×322120

TIMONEY, J. F.; YANG, J.; LIU, J.; MERANT, C. IdeE reduces the bactericidal activity of equine neutrophils for Streptococcus equi. Veterinary Immunology and Immunopathology, v. 122, n. 1-2, p. 76-82, 2008. https://doi.org/10.1016/j.vetimm.2007.10.017

VEIGA, R. F.; CLARINDO, L. N.; FENSTERSEIFER, A. L.; POMPELLI, L. H.; SFACIOTTE, R. A. P.; SCHWARZ, D. G. G.; ELOY, L. R.; FERRAZ, S. M. Prevalence and antimicrobial susceptibility of Streptococcus equi isolated from horses in Santa Catarina state, Southern Brazil. Brazilian Journal of Microbiology, v. 55, p. 4147-4155, 2024. https://doi.org/10.1007/s42770-024-01479-8

VERHEYEN, K.; NEWTON, J. R.; TALBOT, N. C.; BRAUWERW, M. N.; CHANTER, N. Elimination of guttural pouch infection and inflammation in asymptomatic carriers of Streptococcus equiEquine Veterinary Journal, v. 32, n. 6, p. 527-532, 2000. https://doi.org/10.2746/042516400777584703

WALLER, A. S. New perspectives for the diagnosis, control, treatment, and prevention of strangles in horses. Veterinary Clinics of North America: Equine Practice, v. 30, n. 3, p. 591-607, 2014. https://doi.org/10.1016/j.cveq.2014.08.007

WALLER, A. S. Strangles: a pathogenic legacy of the war horse. Veterinary Record, v. 178, n. 4, p. 91-92, 2016. https://doi.org/10.1136/vr.i123

WEESE, J. S.; JARLOT, C.; MORLEY, P. S. Survival of Streptococcus equi on surfaces in an outdoor environment. The Canadian Veterinary Journal, v. 50, n. 9, p. 968-970, 2009. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC2726026/

WHITELEGG, H.; SAUNDERS, T. Nursing a horse with strangles. UK-Vet Equine, v. 5, n. 5, p. 225-230, 2021. https://doi.org/10.12968/ukve.2021.5.5.225

 

 

 

Recebido em 20 de janeiro de 2026

Retornado para ajustes em 4 de março de 2026

Recebido com ajustes em 26 de março de 2026

Aceito em 13 de abril de 2026

Carcass characteristics and visceral histomorphometric parameters of lambs fed diets with reallocated sorghum silage and increasing levels of concentrate

Agrarian Academic Journal

agrariacad.com

doi: 10.32406/v9n2/2026/11-28/agrariacad

 

Carcass characteristics and visceral histomorphometric parameters of lambs fed diets with reallocated sorghum silage and increasing levels of concentrate. Características de carcaça e parâmetros histomorfométricos viscerais de cordeiros alimentados com dietas contendo silagem de sorgo reconstituída e níveis crescentes de concentrado.

 

Antoniel Florencio da Cruz1, Neilson Silva Santos1, Fleming Sena Campos2, Michele de Oliveira Maia Parente3, Gherman Garcia Leal de Araújo4, Paulo da Cunha Tôrres Júnior1, Alberto Jefferson da Silva Macêdo1, Carla Aparecida Soares Saraiva5, Ricardo Romão Guerra5, Anderson Lopes Pereira1*, Edson Mauro Santos5, Juliana Silva de Oliveira5

 

1- Student, Department of Animal Science, Federal University of Paraíba – UFPB , Areia – PB, 58397-000, Brazil. E-mail: cruzantoniel@hotmail.com, neilson.nss@gmail.com, pauloctjunior@gmail.com, macedoajs@gmail.com
2- Professor, Department of Animal Science, Federal University of Maranhão – UFMA , Chapadinha – MA, 65500-000, Brazil. E-mail: flemingcte@yahoo.com.br
3- Professor, Department of Animal Science, Federal University of Piauí – UFPI , Teresina – PI, 64049-550, Brazil. E-mail: michelleomaia@ufpi.edu.br
4- Researcher at Embrapa Semiárido, Brazilian Agricultural Research Corporation – EMBRAPA , Petrolina – PE, 56302-970, Brazil. E-mail: gherman.araujo@embrapa.br
5- Professor, Department of Animal Science, Federal University of Paraíba – UFPB , Areia – PB, 58397-000, Brazil. E-mail: carla@cca.ufpb.br, rromaoguerra@gmail.com, edson@cca.ufpb.br, oliveirajs@yahoo.com.br
* Corresponding author. E-mail: anderson.lopes10@hotmail.com

 

Abstract

 

The objective of this study was to evaluate diets containing reconstituted sorghum silages with increasing levels of concentrate on carcass characteristics and cellular morphometry of the small intestine, kidney, and liver at lamb finishing. Twenty-eight uncastrated, crossbred lambs with an average body weight of 18.46 ± 2.3 kg were used. The experimental treatments consisted of increasing concentrate levels: 430, 660, 810, and 910 g/kg. The experimental design was completely randomized. A quadratic effect was observed. (p < 0.05) on dry matter intake [g/100g body weight (BW)], BW at slaughter, and consequently, cold carcass weight and weight of the following commercial cuts: leg, loin, and shoulder. However, dressing percentage increased linearly (p < 0.05), while yields of commercial carcass cuts and non-carcass components did not change (p > 0.05) with experimental diets. Increasing levels of concentrate reduced (p < 0.05) liver glycogen scores but increased hyaline cylinders, necrosis, and inflammation in kidneys. The increasing levels of concentrate also increased (p < 0.05) epithelium thickness, keratinized portion, height of papillae, and papillae width of the rumen, but reduced goblet cells (GC) in the rumen. In the small intestine, a quadratic effect (p > 0.05) was observed on morphological characteristics such as submucosal thickness, mucosal thickness, and GC. Reallocated sorghum silage is an excellent fiber source for finishing lambs when included in diets with concentrate proportions up to 810 g/kg to maximize dressing percentage without damaging kidney histological parameters.

Keywords: Dressing percentage. Fat deposition. Glycogen store. Histological characteristics.

 

 

Resumo

 

O objetivo deste estudo foi avaliar dietas contendo silagens de sorgo reconstituídas com níveis crescentes de concentrado sobre as características de carcaça e a morfometria celular do intestino delgado, rins e fígado durante a terminação de cordeiros. Foram utilizados vinte e oito cordeiros mestiços, não castrados, com peso corporal médio de 18,46 ± 2,3 kg. Os tratamentos experimentais consistiram em níveis crescentes de concentrado: 430, 660, 810 e 910 g/kg. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado. Observou-se efeito quadrático (p < 0,05) sobre o consumo de matéria seca [g/100 g de peso corporal (PC)], o PC ao abate e, consequentemente, o peso da carcaça fria e o peso dos seguintes cortes comerciais: pernil, lombo e paleta. Entretanto, o rendimento de carcaça aumentou linearmente (p < 0,05), enquanto os rendimentos dos cortes comerciais da carcaça e dos componentes não carcaça não se alteraram (p > 0,05) com as dietas experimentais. O aumento dos níveis de concentrado reduziu (p < 0,05) os escores de glicogênio hepático, mas aumentou a ocorrência de cilindros hialinos, necrose e inflamação nos rins. Os níveis crescentes de concentrado também aumentaram (p < 0,05) a espessura do epitélio, a porção queratinizada, a altura das papilas e a largura das papilas do rúmen, porém reduziram as células caliciformes (CC) no rúmen. No intestino delgado, observou-se efeito quadrático (p > 0,05) sobre características morfológicas como espessura da submucosa, espessura da mucosa e CC. A silagem de sorgo reconstituída é uma excelente fonte de fibra para a terminação de cordeiros quando incluída em dietas com proporções de concentrado de até 810 g/kg, maximizando o rendimento de carcaça sem causar danos aos parâmetros histológicos renais.

Palavras-chave: Rendimento de carcaça. Deposição de gordura. Reserva de glicogênio. Características histológicas.

 

 

Introduction

 

Sheep farmers around the world have recently been looking to sell larger, higher-quality lambs. Consequently, diets with high levels of concentrate have been used to increase dietary energy density and reduce the age at which lambs are slaughtered (KARACA et al., 2016). However, one of the challenges is balancing heavy slaughter weights with a desirable amount of fat thickness (JABOREK et al., 2017), as greater concentrate levels result in fatter lambs compared to those fed more forage (BORTON et al., 2005; KARACA et al., 2016; LADEIRA et al., 2016).

The challenge in raising small ruminants is to determine the ideal forage-to-concentrate ratio that reduces the slaughter age while maintaining a balanced rumen bacterial population. For ruminant species, the presence of fibrous carbohydrates, as contained in sorghum silage, is essential to maintain the balance of the rumen bacterial population. However, in small ruminant production, there is little information about fiber requirements, unlike what is observed with dairy cattle (NRC, 2021) and beef cattle (NRC, 2016).

Recently, there has been a growing interest in cultivating sorghum for silage, especially in areas with rainfall irregularities, due to its greater efficiency in water usage and biomass yield compared to corn (FERNANDES et al., 2020). Sorghum silage has great potential and is an excellent source of fibrous carbohydrates, replacing corn silage without causing undesirable effects on animal performance and carcass characteristics when compared to corn silage (WU et al., 2021).

In animal production systems, one of the biggest challenges is silage conservation logistics, regardless of the crop used, which requires meeting increased marketing demands without high losses. Currently, there is a growing practice of selling silage to animal production farms. This involves producing forage in more suitable areas and transporting it to livestock properties, allowing for the sale of roughage between properties to meet demand. Thus, the concept of reallocated silage involves a practice that includes unloading, transport, recompression, and sealing by producers, facilitating herd feeding planning in the face of climatic variations and forage production seasonality (ANJOS et al., 2018).

The reallocation of silage is a widely adopted practice on Brazilian farms, aiming to meet the high demand for forage in livestock production (ANJOS et al., 2018). However, there is limited information in the literature regarding reallocated silage that take into account the characteristics of tropical climates (ANJOS et al., 2018; LIMA et al., 2020; SILVA et al., 2025). Therefore, the aim of this research was to evaluate diets containing relocated sorghum silages with increasing levels of concentrate on the carcass characteristics and cellular morphometry of the small intestine, kidney, and liver in finishing lambs.

 

Materials and methods

 

Location, animals and experimental facilities

All procedures involving animals were approved by the Animal Ethics Committee of the Federal University of Paraíba, under protocol no. 5391070619. The experiment was conducted at the Animal Requirement and Metabolism Laboratory, Center of Agrarian Sciences, Federal University of Vale do São Francisco, located in Petrolina, PE, Brazil. The city is located in the Mesoregion of São Francisco in Pernambuco and the microregion of Petrolina, at latitude 9º 23′ 34” South, longitude 40º 30′ 28” West, and an altitude of 376 m. The climate is classified as BSh-type hot semi-arid according to the Köppen-Geiger classification, with average annual rainfall of 443 mm, characterized by rainfall variability due to the seasonal precipitation regime (ALVARES et al., 2013). During the experimental period, the average temperature and relative humidity were 26.14 ºC and 58.10%, respectively, with an average evapotranspiration of 4.06 mm (EMBRAPA Semiárido, 2021).

Twenty-eight non-castrated, undefined breed lambs (18.46 ± 2.3 kg) were individually housed in covered pens with hard soil for 73 days. The first 13 days were to adapt the lambs to the experimental diets and housing, and the remaining 60 days were for the finishing period. Prior to the experiment, the lambs were weighed, tagged with ear identification, dewormed, and vaccinated against clostridiosis.

 

Experimental design, treatments and dietary management

Lambs were distributed in a randomized complete design, with four treatments and eight replicates, totaling 32 experimental units. The experimental diets were defined by reallocated sorghum silage and increased levels of concentrate (430, 660, 810, and 910 g/kg) (Table 1) on a dry matter (DM) basis and formulated to meet the requirements of growing lambs (18 kg BW and 200 g/day BW gain), according to the National Research Council (NRC, 2007).

 

Table 1 – Proportion of ingredients and chemical composition of experimental diets, in dry matter (DM) basis.
Concentrate levels, g/kg
Ingredients, g/kg
430
660
810
910
Sorghum silage
570.7
344.7
193.9
86.2
Corn
108.8
320.3
484.7
600.5
Cottonseed cake
282.6
300.0
286.7
279.0
Urea
7.0
4.4
4.1
3.8
Mineral supplement1
12.9
12.9
12.9
12.9
Sodium bicarbonate
9,7
9.7
9.7
9.7
Ammonium chlorate
7.5
7.5
7.5
7.5
Ammonium sulfate
0.8
0.5
0.5
0.4
Chemical composition, g/kg
Dry matter
417.0
531.2
649.5
772.5
Crude protein
151.1
151.2
151.0
150.9
Ether extract
53.1
61.1
65.6
68.8
Neutral detergente fiber
483.8
402.4
339.5
295.3
Non-fiber carbohydrate
283.4
330.8
402.3
452.2
ME, Mcal/kg DM2
2.3
2.6
2.7
2.8
1Mineral supplement: Calcium (Ca) – 140 g; Phosphorus (P) – 70 g; Magnesium (Mg) – 1,320 mg; Iron (Fe) – 2,200 mg; Cobalt (Co) – 140 mg; Manganese (Mn) – 3,690 mg; Zinc (Zn) – 4,700 mg; Iodine (I) – 61 mg; Selenium (Se) – 45 mg; Sulfur (S) – 12 g; Sodium (Na) – 148 g; Fluorine (F) – 700 mg.
2Metabolizable energy: According Cqbal 4.0 (https://www.cqbal.com.br/).

 

Sorghum [Sorghum bicolor (L.) Moench] silage (BRS Ponta Negra) was grown in the experimental area of EMBRAPA Semiarid, located in Petrolina-PE, under an irrigated cropping system using central pivot irrigation. Agronomic management followed the technical recommendations of Embrapa Semiarid (REGITANO NETO et al., 2016). The harvest was mechanized for the ensiling process. After the initial opening of the silo, the silage was relocated to 200-liter plastic drums. Following this relocation, the material was stored for an additional period of 20 months before being used for experimental purposes.

The animals were fed diets in the form of a complete ration, in two daily meals (8:00 am and 3:00 pm). The amount of feed offered and refused was recorded daily to adjust feed offered to have 10% refusal. Both feed and refusals were sampled weekly and frozen at –20 ºC for later analysis in the Feed Analysis Laboratory of EMBRAPA Semiarid. Water was provided ad libitum.

 

Chemical analysis and calculations

At the end of the trial, samples of dietary ingredients and refusals were thawed and pooled by animal, ground through a 1 mm Wiley Mill screen (Marconi, Piracicaba, SP, Brazil) and the DM (Method 934.01), ash (Method 942.05), ether extract (Method 954.01) and total nitrogen (N; Method 968.06) were determined (in triplicate) according to the AOAC (1990). Crude protein was calculated by multiplying the total nitrogen by 6.25. Neutral detergent fiber was determined according to Van Soest et al. (1991), using the fiber analyzer of ANKOM (ANKOM200 Fibre Analyzer – ANKOM Technology Corporation, Fairport, NY, EUA).

 

Animal slaughter and carcass characteristics after feedlot

After 60 days in feedlot, animals were subjected to fasting with access to water for 16 h. The slaughter proceeded according to the rules of the Regulation of Brazilian Industrial and Sanitary Inspection of Animal Products (BRASIL, 2000).

Lambs were weighed before slaughter to obtain the body weight at slaughter (BWS), and after slaughter, carcasses were weighed to determine the hot carcass weight (HCW) (Welmy, W 300, Santa Bárbara d’Oeste, SP, Brazil). The total gastrointestinal tract (TGI), defined as the sum of the rumen, reticulum, omasum, abomasum, and intestines weights, was removed from each carcass and immediately weighed within 60 minutes of slaughter on an electric scale (Welmy, BCW 6/15/30, Santa Bárbara d’Oeste, SP, Brazil). These data were used to calculate the empty body weight (EBW).

After 24 hours of cooling at 4 °C, the carcasses were weighed again to obtain the cold carcass weight (CCW). Dressing percentage (DP) and true carcass dressing yield (TCD) were calculated using Equations (1) and (2), respectively:

DP = (HCW / BWS) × 100 (1)
TCD = (HCW / EBW) × 100 (2)

Where:

HCW: hot carcass weight;

BWS: body weight at slaughter;

EBW: empty weight at slaughter.

 

The pH of the carcasses was measured using a penetration electrode (One-hand pH/temperature measuring instrument: testo 205, Campinas, SP, Brazil) inserted into a cut 2 to 4 cm deep in the Longissimus lumborum muscle, between the 4th and 5th lumbar vertebrae, avoiding contact with fatty and connective tissue. Measurements were taken immediately after slaughter (pH0 and T0) and 24 hours post-slaughter (pH24 and T24), following the methodology of Cezar and Sousa (2007).

The Longissimus lumborum (LL) muscle was transversely cut between the 11th and 12th ribs, and the subcutaneous fat thickness (SFT) was measured using an outside digital caliper (DIGIMESS, São Paulo, SP, Brazil). Grade rule is a measurement of the abdominal wall, observing the depth of the soft tissue (muscle and fat) deposited on the 12th rib at a point 11 cm away from the midline of the loin, with values below 7 mm considered poor and above 12 mm excessively finished.

The exposed side of the LL was measured using a permanent marker, with a 2.0 mm medium tip, on a transparent plastic film, which determined the rib eye area (REA) in cm². The values obtained from the right and left sides of the carcass were used to calculate the arithmetic meaning of the SFT, GR, and REA per carcass.

The maximum distance of the LL muscle in the mediolateral direction (Measure A) and another perpendicular to it, measuring the maximum distance of the Longissimus lumborum muscle in the dorsoventral direction (Measure B), were used to calculate REA using Equation (3):

REA = [(A/ 2) × (B/2)] × π (3)

Where:

REA: rib eye area in cm²;

A: maximum distance of the Longissimus lumborum muscle in the mediolateral direction;

B: maximum distance of the Longissimus lumborum muscle in the dorsoventral direction;

π: mathematical constant Pi, approximately equal to 3.14159.

 

Qualitative analysis of carcass

For the assessment of conformation and finishing, carcasses were graded from 1 (poor) to 5 (excellent), with emphasis on the following anatomical regions: hind limbs, rump, loin, shoulder, and their muscle plains (CEZAR; SOUSA, 2007).

A score of 1 to 3 was assigned for perirenal fat assessment based on the amount of fat in the abdominal cavity around the kidneys: 1 = left kidney without fat cover; 2 = fully coated left kidney and partially coated right kidney; and 3 = both kidneys covered by a thick layer of fat, according to Cezar and Sousa (2007).

 

Carcass characteristics, morphometric parameters and commercial cuts after cooling

After the cooling period, external morphometric measurements were taken on whole carcasses: carcass external length (CEL), rump width (RW), thorax width (TW), rump perimeter (RP), and chest width (CW). The carcasses were then halved and weighed.

Measurements were taken on the left half-carcass suspended by the Achilles tendon: carcass internal length (CIL), leg length (LegL), chest depth (CD), and leg perimeter (LP), according to the methodology proposed by Cezar and Sousa (2007).

The carcass compactness index (CCI) was calculated using Equation (4):

CCI (kg/cm) = Weight of cold carcass / internal length of the carcass (4)

Where:

CCI: carcass compactness index.

 

The commercial meat cuts of the half carcass were divided into six commercial cuts: leg, shoulder, rib, breast, neck, and loin. Cut yields were estimated in relation to reconstituted cold carcass weight.

 

Histological and morphological characteristics of viscera’s

Fragments (1 cm²) were collected from the stomach compartments (rumen, reticulum, omasum, and abomasum) and small intestine (duodenum) from the dorsoventral regions for morphological analysis, shortly after the removal of these organs. To avoid postmortem changes, all samples were washed with saline solution to remove excess impurities before fixation. The fragments were quickly immersed in 10% buffered formaldehyde, contained in identified plastic pots.

Histological and histomorphometric analyses were carried out at the Animal Histology Laboratory of the Agricultural Sciences Center of the Federal University of Paraíba (CCA/UFPB). Fragments smaller than 0.5 cm³ from organs like the liver (left lateral lobe) and kidney (cortical and medullary areas), as well as fragments no larger than one centimeter from the rumen (wall of the dorsal sac) and small intestine (middle portion of the duodenum), were used and fixed in 10% formaldehyde and packed in identified containers. These fragments were taken from the same topographical portion in all animals. Histological processing included dehydration, clarification, and paraffin embedding, following the methodology of Matos et al. (2022). The microtomy of the blocks was performed with a thickness of 5 µm.

The stains used were hematoxylin and eosin (HE) for morphological, histopathological, and histomorphometric characterization, and periodic acid-Schiff (PAS) to quantify liver glycogen and duodenal goblet cells. Samples were visualized using an Olympus BX53F microscope (Tokyo, Japan) coupled to a digital camera (Olympus DP73) with the aid of cellSens Dimension® software, using the 40x objective for the liver and kidneys. For the liver, six photomicrographs per animal were scanned, totaling 42 per treatment (seven animals x six photomicrographs).

For the analysis of the hepatic glycogen storage index, PAS staining was used, which stains glycoproteins, including hepatic glycogen, the same histologist observer analyzed it by optical microscopy, without prior knowledge of the group belonging to each animal and verified the degree of positivity to the PAS staining (proportional to the amount of hepatic glycogen stock), being: Grade +: little deposit of hepatic glycogen; Grade ++: moderate hepatic glycogen deposition; and Grade +++: heavy deposit of hepatic glycogen. In the analysis of the hepatic glycogen deposit index, the crosses were transformed into corresponding numbers (+ = 1, ++ = 2, +++ = 3) to perform the statistics, according to the Semi Quantitative Score by Ishak et al. (1995) modified. Each of the photomicrographs was given a score between 0 and 3, with 3 being the highest degree of glycogen deposition, according to the modified methodology of  Ishak et al. (1995).

For the kidney, six photomicrographs per animal were scanned, totaling 42 per treatment (seven animals x six photomicrographs). The observer looked for histopathological alterations in the components of the nephron (renal corpuscle, proximal convoluted tubules, loop of Henle, and distal convoluted tubules) to identify possible renal damage caused by dietary anti-nutritional factors.

For rumen and small intestine morphometry, the 10x objective was used. In these organs, several photomicrographs per animal were digitized, and five measurements were performed on each (eight animals x five measurements). The variables for the rumen were: papilla height (from the base to the apex), papilla width (in the middle region of the papilla), muscle layer thickness, epithelium thickness, and keratinized portion. The variables for the duodenum were submucosal thickness and mucosal thickness. To measure the amount of goblet cells in the duodenum, several digitized images were used for histomorphometry under PAS staining. For each animal, the number of goblet cells in 2000µm of linear intestinal epithelium was counted. Measurements of papilla height, papilla width, keratinized portion, muscle, epithelium, submucosa, mucosa, and goblet cells were performed using imageJ® software and cellSens Dimension® software using µm as the unit of length.

 

Statistical analysis

Statistical analysis for all variables was performed using analysis of variance and regression based on concentrate levels in the diet, except for the hepatic glycogen storage index, renal histopathological changes, and histological analyses of the rumen and small intestine. The model was chosen based on the significance of the regression coefficients through the F test using a 5% probability. Data were analyzed using the statistical package R (version 4.2) (R Core Team, 2021).

The data were analyzed using the following mathematical model:

Yi = β0 +β1Xi + εi

Where:

Yi = observed value for the dependent variable Y at the level of the independent variable X;

β0 = regression constant, representing the intercept of the curve with the Y-axis;

β1 = regression coefficient, representing the variation in Y as a function of a one-unit change in X;

Xi= level of the independent variable X (for i = 1,2,…,n);

εi = error associated with the distance between the observed value Yi and the corresponding point on the fitted curve of the proposed model for the same level i of X.

 

Data for the hepatic glycogen storage index, renal histopathological alterations, and histological analyses of the rumen and small intestine were analyzed using analysis of variance and Tukey’s test at 5% probability using the R software.

 

Results

 

The increasing levels of concentrate exhibited a quadratic effect on dry matter intake (DMI, p = 0.008), metabolizable energy intake (MEI, p < 0.001), empty body weight (EBW, p = 0.045), and hot carcass weight (HCW, p = 0.029), with maximum values observed when animals consumed 560, 608, 727, and 716 g/kg of concentrate, respectively (Figure 1, Table 2).

 

Figure 1 – Dry matter intake (A; DMI; Ŷ = -0.0017x2 + 0.1907x + 0.2618; R2 = 0.8511), in g/100 g of body weight, and metabolizable energy intake (B; Ŷ = – 0.0016x2 + 0.1948x – 2.5905, R2 = 0.9333), in Mcal/kg DM, of lambs fed increasing levels of concentrate (430 g/kg, 660 g/kg, 810 g/kg and 910 g/kg) and reallocated sorghum silage.

 

Increasing concentrate levels in diets with reallocated sorghum silage did not significantly affect carcass finishing (p = 0.183) and ribeye area (REA, p = 0.124), averaging 3.76 and 12.81 cm³, respectively (Table 2), but tended to have a quadratic effect on conformation (p = 0.056). Subcutaneous fat thickness (SFT) also had a quadratic effect (p = 0.011), with the maximum value found in lambs fed 650 g/kg of concentrate (Table 2). Kidney fat weight increased linearly (p = 0.006) with the addition of concentrate. No effect (p > 0.05) of experimental diets was observed on kidney fat score, omental fat, and heart fat, averaging 2.2, 1.28, and 0.10 kg, respectively. Dress percentage increased linearly (p < 0.01) with increasing levels of concentrate.

 

Table 2 – Carcass characteristics of lambs fed diets with realocated sorghum silage and increasing levels of concentrate.
Item1
Concentrate levels ², g/kg
CV%
P-value 4
430
660
810
910
L
Q
BWS, kg
29.25
36.14
30.64
32.21
10.10
0.320
0.0115
Empty body weight, kg
23.60
29.70
26.30
28.00
3.10
0.088
0.0456
Hot Carcass weight, kg
13.02
16.65
14.68
15.27
11.01
0.053
0.0147
Shrink after chilling, g/100g
3.36
3.15
3.41
3.18
19.11
0.790
0.968
Dress percentage
44.43
46.13
47.91
47.33
4.53
<0.0018
0.079
REA (cm2)
11.80
13.10
13.00
13.50
14.32
0.124
0.601
SFT, cm
0.02
0.03
0.03
0.02
29.32
0.273
0.0119
Kidney fat (1-5)
2.31
2.36
2.36
1.79
23.21
0.093
0.146
Conformation (1-5)
2.75
3.86
3.14
3.08
22.91
0.835
0.056
Finishing (1-5)
3.56
4.29
3.64
3.57
19.30
0.634
0.183
Kidney fat, kg
0.28
0.44
0.43
0.53
32.40
0.00610
0.565
Heart fat, kg
0.10
0.09
0.10
0.12
35.90
0.372
0.281
Omental fat, kg
0.97
1.34
1.38
1.44
38.26
0.116
0.856
1BWS, Body weight at slaughter; REA, Rib eye area; SFT, Subcutaneous fat thickness.
2430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, on natural basis.
3CV, coefficient of variation.
4L, linear effect; Q, quadratic effect (p < 0.05)
5Ÿ = -0.071x²+0.9829x+0.5441, R² = 0.5327
6Ŷ = -0.0052x2+0.7569x+0.8664, R² = 0.7133
7Ŷ = -0.0035x2 + 0.5016x – 1.9381, R² = 0.7007
8Ŷ = 0.0691x2 + 41.592, R2 = 0.8814
9Ŷ = -0.00002x2 + 0.0026x – 0.0564, R² = 0.9316
10Ŷ = 0.0047x + 0.091, R² = 0.8901

 

However, the weight of half carcass (p = 0.041), shoulder (p = 0.015), loin (p = 0.002), and leg (p = 0.014) had a quadratic effect, while the yield of cuts did not change (p > 0.05) with experimental diets (Table 3).

Increasing levels of concentrate did not affect (p < 0.05) the evaluated non-carcass yield components (Table 3).

 

Table 3 – Commercial cuts and non-carcass components of lambs fed diets with realocated sorghum silage and increasing levels of concentrate.
Item
Concentrate levels1, g/kg
CV%2
P-value3
430
660
810
910
L
Q
Half carcass weight, kg
6.28
7.98
6.87
7.14
11.81
0.326
0.0414
Cuts weight, kg
Neck
0.54
0.59
0.54
0.58
19.62
0.725
0.866
Ribs
1.82
2.40
1.96
2.06
16.80
0.658
0.091
Shoulder
1.13
1.38
1.31
1.28
10.91
0.144
0.0155
Loin
0.41
0.58
0.46
0.46
13.30
0.626
0.0026
Leg
1.97
2.42
2.15
2.14
9.90
0.512
0.0147
Breast
0.40
0.53
0.43
0.51
15.71
0.076
0.301
Cuts yield, g/100 g
Neck
8.63
7.40
7.95
8.07
15.93
0.625
0.197
Ribs
28.70
29.96
28.44
28.70
7.33
0.699
0.546
Shoulder
18.05
17.38
19.15
17.85
6.41
0.656
0.568
Loin
6.52
7.28
6.73
6.53
10.72
0.684
0.104
Leg
31.60
30.37
31.35
30.21
5.31
0.305
0.971
Breast
6.33
6.77
6.34
7.23
12.90
0.147
0.523
Non-carcass components yield, g/100 g
Rumen
1.97
1.90
1.89
1.92
4.20
0.696
0.606
Reticulum
0.36
0.36
0.31
0.33
3.01
0.218
0.599
Omasum
0.35
0.32
0.27
0.32
3.02
0.128
0.106
Abomasum
0.54
0.47
0.52
0.49
4.50
0.535
0.483
Small intestine
2.32
2.26
2.33
2.17
9.20
0.689
0.822
1430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, in natural basis.
2CV, coefficient of variation.
3L, linear effect; Q, quadratic effect (p < 0.05)
4Ŷ = -0.0017x2 + 0.2451x – 0.9499, R² = 0.6474
5Ŷ = -0.0003x2 + 0.0403x – 0.0784, R² = 0.9430
6Ŷ = -0.0002x2 + 0.0284x – 0.4179, R = 0.7186
7Ŷ = -0.0005x2 + 0.0741x – 0.2054, R²= 0.7750

 

The mean pH values of the leg (0 h) and ribs (0 and 24 h) of lambs did not change (p > 0.05) with experimental diets. However, the pH value of the leg measured at 24 h post-slaughter had a quadratic effect (p = 0.033), with the maximum value when lambs were fed 660 g/kg of concentrate in the diet (Table 4).

 

Table 4 – Meat pH measured at 0 h and 24 h after slaughter in leg and rib of lambs fed diets with realocated sorghum silage and increasing levels of concentrate.
Item1
Concentrate levels2, g/kg
CV%3
P-value4
430
660
810
910
L
Q
Leg
0 h
7.14
7.03
7.23
7.12
1.20
0.571
0.959
24 h
6.20
6.23
6.43
6.07
0.81
0.622
0.0345
Ribs
0 h
7.57
7.34
7.50
7.28
1.10
0.089
0.888
24 h
6.29
6.28
6.47
6.29
1.30
0.624
0.344
10h, meat pH measured immediately after slaughter; 24h, p meat pH measured 24 h after slaughter.
2430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, in natural basis.
3CV, coefficient of variation.
4L, linear effect; Q, quadratic effect (p < 0.05)
5Ŷ = – 0.003x² + 0.0399x + 5.023; R² = 0.3382

 

Increasing levels of concentrate did not (p > 0.05) change the following morphometric measures: carcass internal length, carcass external length, leg length, rump perimeter, rump width, and chest width. Chest depth increased linearly (p = 0.048), while leg perimeter (p = 0.005), thorax width (p = 0.048), and carcass compactness index (CCI, p = 0.003) had a quadratic effect, with maximum values when lambs were fed 697, 622, and 755 g/kg of concentrate, respectively (Table 5).

 

Table 5 – Morphometric measures on carcasses of lambs fed lambs fed diets with realocated sorghum silage and increasing levels of concentrate.
Item, cm1
Concentrate levels2, g/kg
CV%3
P-value4
430
660
810
910
L
Q
CIL
52.10
48.10
48.3
53.00
11.20
0.769
0.067
CEL
57.10
56.70
55.60
56.70
4.71
0.645
0.490
Chest depth
29.20
32.00
31.70
31.90
6.60
0.0485
0.124
Leg length
41.00
40.40
40.70
40.80
6.30
0.937
0.756
Leg perimeter
38.25
44.85
42.14
41.28
7.31
0.244
0.0056
Rump perimeter
48.50
50.42
48.71
50.57
5.22
0.331
0.972
Rump width
14.12
14.42
14.00
14.78
10.01
0.545
0.678
Thorax width
14.12
13.71
13.71
15.14
6.80
0.083
0.0247
Chest width
11.43
12.14
12.14
12.13
17.30
0.494
0.738
CCI, kg/cm
0.24
0.33
0.29
0.28
13.41
0.301
0.0038
¹ CIL, carcass internal length; CEL, carcass external length; CCI, Carcass compactness index.
2430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, in natural basis.
3CV, coefficient of variation.
4L, linear effect; Q, quadratic effect (p < 0.05)
5Ŷ = 0.0543x + 27.383, R²= 0.7170
6Ŷ = -0.008x2 + 1.1148x + 5.1779, R²= 0.9020
7 Ŷ = 0.0019x2 – 0.2365x + 20.848. R²= 0.8307
8Ŷ = -0.0001x2 + 0.0151x – 0.2082, R2 = 0.823

 

The increasing levels of concentrate altered the deposition of hepatic glycogen levels, with higher liver glycogen scores observed for the 430 g/kg concentrate diet and lower scores for the 810 g/kg concentrate level (Table 6).

 

Table 6 – Liver glycogen stores score of finishing lambs and frequency of scores per experimental diets.
Concentrate levels 1, g/kg
Adapted score of Ishak *
Average/Standard deviation 2
0
1
2
3
Frequency of score by diet **
430
2
14
23
9
1.81 ± 0.79 a
660
8
20
20
0
1.25 ± 0.73 b
810
20
18
6
0
0.68 ± 0.71 c
910
8
21
10
1
1.10 ± 0.74 b
*0, absence of positivity, 1, little positivity; 2, moderate positivity; 3 intense positivity.
** Score frequency of each photomicrograph analyzed by treatment.
1430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, in natural basis.
2Means followed by different lowercase letters in the columns and different capital letters in the rows differ from each other by the Tukey test, at 5% probability.

 

Renal histopathological alterations were also observed, with lambs fed 810 g/kg of concentrate showing deleterious effects on the kidneys, including higher incidences of hyaline cylinders in the lumen, necrosis, and inflammation (Table 7; Figure 2).

 

Table 7 – Histological changes observed in kidneys of finishing lambs fed increasing levels of concentrate and realocated sorghum silages.
Item
Concentrate levels 1, g/kg
430
660
810
910
Hyaline cylinders
+
+
++
+
Necrosis
+
+
Inflammation
+
– Absent; + Mild; ++ Moderate; +++ Acute.
1430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, in natural basis.

 

Lambs fed 910 g/kg of concentrate had higher epithelium thickness (p < 0.05), papilla height (p < 0.05), and rumen papillae width (p < 0.05) (Table 8; Figure 2). The keratinized portion of the rumen was also greater for animals consuming 910 g/kg compared to those consuming 430 and 660 g/kg of concentrate. The muscle layer thickness did not differ between animals (p = 0.099), averaging 930.90 µm.

 

Table 8 – Rumen morphology characteristics of finishing lambs fed increasing levels of concentrate and realocated sorghum silages.
Item 1(µm)
Concentrate levels 2,3, g/kg
430
660
810
910
MLT
855.00 ± 181.95
906.71 ± 226.55
852.71 ± 189.33
1057.65 ± 341.46
ET
92.58 ± 20.84 b
104.20 ± 36.08 a
117.64 ± 42.58 a
117.77 ± 41.84 a
KP
17.56 ± 5.24 b
17.32 ± 5.15 b
24.19 ± 8.18 a
26.91 ± 8.59 a
HP
2476.47 ± 745.78 b
2525.47 ± 1939.09 b
2843.77 ± 1461.12 ba
3500.07 ± 1017.9 a
PW
230.29 ± 47.78 b
224.53 ± 144.68 a
278.45 ± 104.90 a
306.24 ± 185.87 a
GC
24.50 ± 9.00 bc
25.42 ± 6.58 b
32.79 ± 5.64 a
18.61 ± 7.88 c
1MLT, Muscle layer thickness; ET, Epithelium thickness; KP, Keratinized portion; HP, Height of papillae; PW, Papillae width; GC, goblet cells.
2430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, in natural basis.
3Averages followed by different lowercase letters in the rows differ from each other by the Dunn test (p < 0.05).

 

Figure 2 – Photomicrographs of liver from feedlot lambs fed different levels of concentrates in diets with reallocated sorghum silage: A) 430 g/kg of supplement concentrate, B) 660 g/kg of supplement concentrate, C) 810 g/kg of supplement concentrate and, D) 910 g/kg of supplement concentrate. Staining: Periodic acid-Schiff. Scale bar: 20μm.

 

A quadratic effect was observed on the submucosal (p = 0.001) and mucosal (p = 0.033) thickness of the small intestine (Table 9, Figure 3). Additionally, lambs fed 810 g/kg of concentrate had higher goblet cell (GC) counts compared to other experimental diets (p < 0.001). The diet with 910 g/kg of concentrate resulted in lower GC counts in the animals, not differing significantly from the animals consuming 430 g/kg of concentrate.

 

Table 9 – Small intestine morphology of lambs fed increasing levels of concentrate and realocated sorghum silages.
Item¹ (µm)
Concentrate levels², g/kg
CV%³
P-value4
430
660
810
910
L
Q
ST
113
174
153
132
7.20
0.344
< 0.0015
MT
735
697
872
693
4.50
0.736
0.0346
GC
22.20 bc
25.41 b
32.82 a
18.60 c
21.90
0.735
< 0.0017
1ST, Sub1; ST, Submucosal thickness; MT, mucosal thickness; GC, goblet cells.
2430, adding of 430 g/kg concentrate and 570 g/kg of sorghum silage; 660, adding of 660 g/kg concentrate and 340 g/kg of sorghum silage; 810, adding of 810 g/kg concentrate and 190 g/kg sorghum silage; 910, adding of 910 g/kg concentrate and 90 g/kg sorghum silage, in natural basis.
3CV = coefficient of variation.
4L, linear effect; Q, quadratic effect (p < 0.05)
5Ŷ = -0.0854x2 + 11.767x – 234.33. R²= 0.9751
6 Ŷ = -0.0639x2 + 9.0609x + 448.74. R²= 0.0682
7Ŷ = -0.0139x2 + 1.8624x – 33.039. R²= 0.4355
Averages followed by different lowercase letters in the rows differ from each other by the Dunn test (p < 0.05).

 

Figure 3 – Photomicrographs of small intestine from feedlot lambs fed different levels of concentrates in diets with reallocated sorghum silage: A) 430 g/kg of supplement concentrate, B) 660 g/kg of supplement concentrate. M) Muscle layer; P) Papilla. Scale bar: 200μm.

 

Discussion

 

Diet composition is one of the main factors influencing animal performance (WU et al., 2021). Increasing concentrate levels in the diet may lead to a reduction in DMI, an effect generally associated with higher energy density and a lower fiber proportion in the diet (OLIVEIRA et al., 2024; WU et al., 2021), as observed in the composition of the high-concentrate diets (Table 1). This reduction in fiber content can result in decreased total chewing time and increased ruminal passage rate (OLIVEIRA et al., 2024).

The increasing levels of concentrate in diets containing reallocated sorghum silage are closely related to carcass characteristics, including the DP, which is an important index for measuring carcass traits (WANG et al., 2020).

Nutrition plays a critical role, leading to variations in gut-fill that can significantly influence visceral weight and body fat, and consequently, the dressing percentage (ASSAN, 2020; GARDNER et al., 2015). In this study, although BWS and, consequently, HCW had a quadratic response, DP increased linearly as concentrate was added to the diet, indicating that higher levels of concentrate promote fat deposition in the carcass (JABOREK et al., 2017) or visceral fat, given that DP is a proportion of HCW relative to BWS, expressed as a percentage (GARDNER et al., 2015).

A greater visceral fat depot was also reported in a previous study comparing concentrate-fed lambs with those fed roughage, as the supply of larger quantities of starch and glucose to the small intestine in high-starch diets makes the energy substrate readily available for use and storage (JABOREK et al., 2017), as likely occurred in this research when lambs were fed increasing levels of concentrate. Although omental fat did not change in this study, lambs fed higher levels of concentrate had up to 400 g more omental fat than animals fed diets with a higher proportion of reallocated silage.

In ruminants, internal fat is the first depot formed, followed by intermuscular, subcutaneous, and intramuscular fat or marbling (PETHICK et al., 2004). This explains the linear increase in kidney fat and the quadratic effects on carcass subcutaneous fat thickness.

Thus, although DP increased linearly with concentrate addition, the proportion of 741 g/kg of concentrate in diets with sorghum silage promoted the maximum leg weight (2.54 kg), an important carcass cut, affecting the carcasses of feedlot lambs fed reallocated sorghum silage. In this study, diets with concentrate levels above 810 g/kg negatively affected carcass characteristics, likely due to nutritional disorders directly impacting kidney activity.

Increasing levels of concentrate in diets containing reallocated sorghum silage promoted histopathological alterations in the kidneys, with rupture and leakage of hyaline substance into the tubular lumen, resulting in higher amounts of hyaline cylinders in the lumen and severe lesions, including necrosis and inflammation due to toxic injury. Regulated necrosis is associated with damage and loss of the plasma membrane, with the release of proteolytic enzymes and organelles due to extracellular causes. When apoptotic cells are not engulfed by phagocytes in a timely manner, their content increases in high numbers in the extracellular space, triggering inflammation and consequently causing kidney failure (PRIANTE et al., 2019).

Grain challenge experiments, where a large portion of the diet is suddenly replaced by highly fermentable grains, result in systemic inflammation in dairy cattle (KROGSTAD; BRADFORD, 2023) and beef cattle (GOUVÊA et al., 2022). An extensive review demonstrated that more than 350 g/kg concentrate in the diet of cattle resulted in a linear rise in the concentration of rumen endotoxin, leading to the presence of inflammation biomarkers in the plasma (ZEBELI et al., 2012).

It is possible that the histological changes observed in the kidneys of finishing lambs fed increasing levels of concentrate and reallocated sorghum silage resulted in a reduction in DMI, as suggested by Bertoni et al. (2015), because the lambs also decreased their MEI. Consequently, a reduction in liver glycogen storage was observed, along with a quadratic response in BWS, carcass characteristics, and important morphometric measures such as leg perimeter and thorax width. This effect also explains the tendency for a quadratic effect on carcass conformation, but this was not reflected in the proportion of commercial cuts of the carcass and non-carcass components.

A reduction in rumen proportion was expected, as diets with high fermentable starch increase propionate flux to the liver, stimulating hepatic oxidation and ATP production, which reduces meal size (NRC, 2021). Starch escaping the rumen is digested to glucose, absorbed, and partially metabolized to lactate (NRC, 2021). Consequently, glycogen storage was reduced with increasing dietary concentrate levels because glucose is also used as fuel by portal-drained visceral tissue (HUNTINGTON et al., 2006).

Regarding meat pH, after slaughter, biochemical reactions in the muscle continue, but since blood no longer circulates, glucose and oxygen are not delivered to the muscle. As a result, glycogen stored locally in the muscle is used as an energy source and catabolized anaerobically (TERLOUW et al., 2021), leading to a reduction in pH. Evidence suggests that muscle glycogen levels increase with metabolizable energy intake (PETHICK et al., 2004). In agreement with this, the quadratic effect observed on pH at 24 hours post-slaughter of the leg aligns with MEI. However, this effect was not observed for the pH of the ribs at 24 hours post-slaughter, likely due to site-specific variations and fiber-type-specific preferential use of muscle glycogen during exercise, as reported by Schweitzer et al. (2017).

The use of starch-rich diets enhances the absorption of short-chain fatty acids and, consequently, elongates the ruminal papillae (DANTAS JÚNIOR et al., 2022). The fermentation of non-fiber carbohydrates increases the propionate proportion in the rumen, but its association with roughage is essential for promoting the growth and width of ruminal papillae, thereby increasing the ruminal absorption area compared to diets containing exclusively concentrate (AL-GALBI et al., 2022). Similar results were found with young goat (SHEN et al., 2004) and calves (KIM et al., 2012) when tested with high energy density diets due to high concentrate levels. Additionally, according to Dantas Júnior et al. (2022), a high number of goblet cells indicates better intestinal health, demonstrating that both excess and deficiency of concentrate in the diet negatively affect the cells of the small intestine and rumen.

 

Conclusion

 

Reallocated sorghum silage is an excellent fiber source for finishing lambs when included in diets with concentrate proportions up to 810 g/kg to maximize dressing percentage without damaging kidney histological parameters.

 

Conflicts of interest

 

There was no conflict of interest between the authors.

 

Author contributions

 

Antoniel Cruz – designed the experiment, sampling, data collection and wrote the manuscript; Nelson Santos – conducted sampling, data collection, wrote the first draft of the manuscript, designed the experiment and analyzed the data; Fleming Campos – conducted sampling, data collection and revised the final version of the manuscript; Michele Parente – wrote the manuscript and revised the final version of the manuscript; Gherman Araújo – revised the final version of the manuscript; Paulo Júnior – conducted sampling, data collection and analyzed the data; Alberto Macêdo – conducted sampling, data collection and revised the manuscript; Carla Saraiva – revised the final version of the manuscript; Ricardo Guerra – revised the final version of the manuscript; Anderson Pereira – review and editing of the manuscript, data curation and visualization;  Edson Santos – designed the experiment and revised the manuscript; Juliana Oliveira – designed the experiment, wrote the manuscript and revised the manuscript. All authors have revised the final version of the manuscript.

 

Funding

 

The research was supported by the Coordination for the Improvement of Higher Education Personne – Brazil (CAPES); Research support Foundation of the state of Paraíba (FAPESQ), through the Pronex notice (006/2018).

 

Acknowledgments

 

We are grateful to all students of the Grupo de Estudos em Forragicultura (GEF), Federal University of Paraíba, Embrapa Semiárido, and of the Federal University of Vale do São Francisco for their support with animal care, sample collections, and analyses. We also are grateful to the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) and the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).

 

Declaration of Generative AI and AI-Assisted Technologies in the Writing Process

 

The authors used ChatGPT 4.0 to improve the writing and check the consistency of the text. The content was subsequently reviewed and edited by the authors, who take full responsibility for the publication.

 

References

 

AL-GALBI, H. A. J.; HASSAN, O. F. M.; GHANI, Q. J. Arabi lamb’s rumen morphological changes in response to different level of treated straw with urea supplement. International Journal of Special Education, v. 3, n. 3, p. 5471-5479, 2022. https://www.researchgate.net/publication/358863768

ALVARES, C. A.; STAPE, J. L.; SENTELHAS, P. C.; GONÇALVES, J. L. M.; SPAROVEK, G. Köppen’s climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrift, v. 22, n. 6, p. 711-728, 2013. https://10.1127/0941-2948/2013/0507

ANJOS, G. V. S.; GONÇALVES, L. C.; RODRIGUES, J. A. S.; KELLER, K. M.; COELHO, M. M.; MICHEL, P. H. F.; OTTONI, D.; JAYME, D. G. Effect of re-ensiling on the quality of sorghum silage. Journal of Dairy Science, v. 101, n. 7, p. 6047-6054, 2018. https://doi.org/10.3168/jds.2017-13687

AOAC. Association of Official Agricultural Chemists. Official Methods of Analysis of AOAC International. 15th. Gaithersburg, USA, 1990, 1298p.

ASSAN, N. Manipulating nutrition for ideal carcass and meat quality parameters in goat and sheep production. Scientific Journal of Zoology, v. 9, n. 1, p. 97-105, 2020. https://www.researchgate.net/publication/344151529

BERTONI, G.; MINUTI, A.; TREVISI, E. Immune system, inflammation and nutrition in dairy cattle. Animal Production Science, v. 55, n. 7, p. 943-948, 2015. https://doi.org/10.1071/AN14863

BORTON, R. J.; LOERCH, S. C.; MCCLURE, K. E.; WULF, D. M. Characteristics of lambs fed concentrates or grazed on ryegrass to traditional or heavy slaughter weights. II. Wholesale cuts and tissue accretion1. Journal of Animal Science, v. 83, n. 6, p. 1345-1352, 2005. https://doi.org/10.2527/2005.8361345x

BRASIL. Instrução Normativa no 3, de 17 de janeiro de 2000. Secretária de Defesa Agropecuária, 2000.

CEZAR, M. F.; SOUSA, W. H. Carcaças de ovinos e caprinos: Obtenção, avaliação e classificação. Campina Grande, PB: Editora da UFCG, 2007, 120p.

DANTAS JÚNIOR, P. R.; OLIVEIRA, J. S.; RIBEIRO, N. L.; ROLA, L. D.; SILVA, E. G.; OLIVEIRA, A. C.; ALMEIDA, V. V. S.; LIMA JÚNIOR, D. M.; GUERRA, R. R. Performance and intestinal histology of sheep fed detoxified castor bean meal in sugarcane silage. South African Journal of Animal Science, v. 51, n. 6, p. 735-744, 2022. https://doi.org/10.4314/sajas.v51i6.6

EMBRAPA SEMIÁRIDO. Dados meteorológicos – Estação Agrometeorológica. Acessado em 19 mai. 2021. http://www.cpatsa.embrapa.br:8080/index.php?op=dadosmet

FERNANDES, T.; PAULA, E. M.; SULTANA, H.; FERRARETTO, L. F. Short communication: Influence of sorghum cultivar, ensiling storage length, and microbial inoculation on fermentation profile, N fractions, ruminal in situ starch disappearance and aerobic stability of whole-plant sorghum silage. Animal Feed Science and Technology, v. 266, 114535, 2020. https://doi.org/10.1016/j.anifeedsci.2020.114535

GARDNER, G. E.; WILLIAMS, A.; BALL, A. J.; JACOB, R. H.; REFSHAUGE, G.; HOCKING EDWARDS, J.; BEHRENDT, R.; PETHICK, D. W. Carcase weight and dressing percentage are increased using Australian Sheep Breeding Values for increased weight and muscling and reduced fat depth. Meat Science, v. 99, p. 89-98, 2015. https://doi.org/10.1016/j.meatsci.2014.07.031

GOUVÊA, V. N.; COOKE, R. F.; MARQUES, R. S. Impacts of stress-induced inflammation on feed intake of beef cattle. Frontiers in Animal Science, v. 3, 2022. https://doi.org/10.3389/fanim.2022.962748

HUNTINGTON, G. B.; HARMON, D. L.; RICHARDS, C. J. Sites, rates, and limits of starch digestion and glucose metabolism in growing cattle1. Journal of Animal Science, v. 84, n. suppl. 13, p. 14-24, 2006. https://doi.org/10.2527/2006.8413_supplE14x

ISHAK, K.; BAPTISTA, A.; BIANCHI, L.; CALLEA, F.; DE GROOTE, J.; GUDAT, F.; DENK, H.; DESMET, V.; KORB, G.; MACSWEEN, R. N. M.; PHILLIPS, M. J.; PORTMANN, B. G.; POULSEN, H.; SCHEUER, P. J.; SCHMID, M.; THALER, H. Histological grading and staging of chronic hepatitis. Journal of Hepatology, v. 22, n. 6, p. 696-699, 1995. https://doi.org/10.1016/0168-8278(95)80226-6

JABOREK, J. R.; ZERBY, H. N.; MOELLER, S. J.; FLUHARTY, F. L. Effect of energy source and level, and sex on growth, performance, and carcass characteristics of lambs. Small Ruminant Research, v. 151, p. 117-123, 2017. https://doi.org/10.1016/j.smallrumres.2017.04.009

KARACA, S.; YILMAZ, A.; KOR, A.; BINGÖL, M.; CAVIDOĞLU, İ.; SER, G. The effect of feeding system on slaughter-carcass characteristics, meat quality, and fatty acid composition of lambs. Archives Animal Breeding, v. 59, n. 1, p. 121-129, 2016. https://doi.org/10.5194/aab-59-121-2016

KIM, W. Y.; LEE, S. H.; HWANG, J. H.; KIM, S. K.; LEE, S. S.; YEO, J. M. Effects of Concentrate Feeding on Rumen Papillae Development in Hanwoo Calves before Weaning. Journal of Animal Science and Technology, v. 54, n. 5, p. 355-361, 2012. https://doi.org/10.5187/JAST.2012.54.5.355

KROGSTAD, K. C.; BRADFORD, B. J. Does feeding starch contribute to the risk of systemic inflammation in dairy cattle? JDS Communications, v. 4, n. 1, p. 14-18, 2023. https://doi.org/10.3168/jdsc.2022-0303

LADEIRA, M.; SCHOONMAKER, J.; GIONBELLI, M.; DIAS, J.; GIONBELLI, T.; CARVALHO, J.; TEIXEIRA, P. Nutrigenomics and Beef Quality: A Review about Lipogenesis. International Journal of Molecular Sciences, v. 17, n. 6, p. 1-21, 2016. https://doi.org/10.3390/ijms17060918

LIMA, T. O.; LINO, A. A.; SANCHES, L. A.; BRITO, V. M.; SANTOS-ARAUJO, S. N.; SANT’ANNA, M. A. C.; ARAUJO, L. C. Quality of re-ensiled sorghum silages after prolonged periods of environmental exposure. Semina: Ciências Agrárias, v. 41, n. 1, p. 357-362, 2020. https://doi.org/10.5433/1679-0359.2020v41n1p357

MATOS, J. C.; MENEZES, V. G.; GOIS, G. C.; ARAÚJO, G. G. L.; BARCELLOS, B. S. C.; SOARES, M. G.; MATOS, M. H. T.; MORAES, E. A.; MENEZES, D. R.; QUEIROZ, M. A. Á. Histological and physical–mechanical characteristics of the skin of Dorper sheep related to residual feed intake and the confinement environment. Tropical Animal Health and Production, v. 54, 314, 2022. https://doi.org/10.1007/s11250-022-03320-6

NRC. Nutrient Requirements of Beef Cattle. Washington, D.C.: National Academies Press, 2016. https://doi.org/10.17226/19014

NRC. Nutrient Requirements of Dairy Cattle. Washington, D.C.: National Academies Press, 2021. https://doi.org/10.17226/25806

NRC. Nutrient Requirements of Small Ruminants. Washington, D.C.: National Academies Press, 2007. https://doi.org/10.17226/11654

OLIVEIRA, B. Y. S.; MOURA, C. M. S.; ARAÚJO, G. G. L.; TURCO, S. H. N.; VOLTOLINI, T. V.; FURTADO, D. A.; MEDEIROS, A. N.; GOIS, G. C.; CAMPOS, F. S. Thermoregulatory responses and ingestive behavior of sheep subjected to water restriction and high- and low-energy diets in a semi-arid environment. Journal of Thermal Biology, v. 119, 103749, 2024. https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2023.103749

PETHICK, D. W.; HARPER, G. S.; ODDY, V. H. Growth, development and nutritional manipulation of marbling in cattle: a review. Australian Journal of Experimental Agriculture, v. 44, n. 7, p. 705-715, 2004. https://doi.org/10.1071/EA02165

PRIANTE, G.; GIANESELLO, L.; CEOL, M.; DEL PRETE, D.; ANGLANI, F. Cell Death in the Kidney. International Journal of Molecular Sciences, v. 20, n. 14, p. 1-21, 2019. https://doi.org/10.3390/ijms20143598

REGITANO NETO, A.; TABOSA, J. N.; MIGUEL, A. A. Sorgo forrageiro: alternativa para a alimentação de rebanhos no Semiárido. Petrolina: Embrapa Semiárido, 2016. (Embrapa Semiárido. Instruções técnicas, 127). http://www.infoteca.cnptia.embrapa.br/infoteca/handle/doc/1053786

SCHWEITZER, G. G.; KEARNEY, M. L.; MITTENDORFER, B. Muscle glycogen: where did you come from, where did you go? The Journal of Physiology, v. 595, n. 9, p. 2771-2772, 2017. https://doi.org/10.1113/JP273536

SHEN, Z.; SEYFERT, H.-M.; LÖHRKE, B.; SCHNEIDER, F.; ZITNAN, R.; CHUDY, A.; KUHLA, S.; HAMMON, H. M.; BLUM, J. W.; MARTENS, H.; HAGEMEISTER, H.; VOIGT, J. An Energy-Rich Diet Causes Rumen Papillae Proliferation Associated with More IGF Type 1 Receptors and Increased Plasma IGF-1 Concentrations in Young Goats. The Journal of Nutrition, v. 134, n. 1, p. 11-17, 2004. https://doi.org/10.1093/jn/134.1.11

SILVA, C. S.; ARAÚJO, G. G. L.; SANTOS, E. M.; OLIVEIRA, J. S.; SILVA, T. G. F.; ARAÚJO, C. A.; NOVAES, J. J. S.; MACEDO, A.; ARAÚJO, J. S.; LIMA, D. O.; SANTOS, F. N. S.; CAMPOS, F. S.; GOIS, G. C. Fermentative Characteristics, Nutritional Aspects, Aerobic Stability, and Microbial Populations of Total Mixed Ration Silages Based on Relocated Sorghum Silage and Cactus Pear for Sheep Diets. Agronomy, v. 15, n. 2, p. 1-17, 2025. https://doi.org/10.3390/agronomy15020506

TERLOUW, E. M. C.; PICARD, B.; DEISS, V.; BERRI, C.; HOCQUETTE, J.-F.; LEBRET, B.; LEFÈVRE, F.; HAMILL, R.; GAGAOUA, M. Understanding the Determination of Meat Quality Using Biochemical Characteristics of the Muscle: Stress at Slaughter and Other Missing Keys. Foods, v. 10, n. 1, p. 1-24, 2021. https://doi.org/10.3390/foods10010084

VAN SOEST, P. J.; ROBERTSON, J. B.; LEWIS, B. A. Methods for Dietary Fiber, Neutral Detergent Fiber, and Nonstarch Polysaccharides in Relation to Animal Nutrition. Journal of Dairy Science, v. 74, n. 10, p. 3583-3597, 1991. https://doi.org/10.3168/jds.S0022-0302(91)78551-2

WANG, Y.; WANG, Q.; DAI, C.; LI, J.; HUANG, P.; LI, Y.; DING, X.; HUANG, J.; HUSSAIN, T.; YANG, H. Effects of dietary energy on growth performance, carcass characteristics, serum biochemical index, and meat quality of female Hu lambs. Animal Nutrition, v. 6, n. 4, p. 499-506, 2020. https://doi.org/10.1016/j.aninu.2020.05.008

WU, P.; FU, X.; WANG, H.; HOU, M.; SHANG, Z. Effect of Silage Diet (Sweet Sorghum vs. Whole-Crop Corn) and Breed on Growth Performance, Carcass Traits, and Meat Quality of Lambs. Animals, v. 11, n. 11, p. 1-14, 2021. https://doi.org/10.3390/ani11113120

ZEBELI, Q.; METZLER-ZEBELI, B. U.; AMETAJ, B. N. Meta-analysis reveals threshold level of rapidly fermentable dietary concentrate that triggers systemic inflammation in cattle. Journal of Dairy Science, v. 95, n. 5, p. 2662-2672, 2012. https://doi.org/10.3168/jds.2011-5080

 

 

 

Recebido em 6 de fevereiro de 2026

Retornado para ajustes em 11 de março de 2026

Recebido com ajustes em 12 de março de 2026

Aceito em 20 de março de 2026