Ano: 2025

Agrarian Academic Journal

agrariacad.com

doi: 10.32406/v8n5/2025/61-73/agrariacad

 

Processing of potato cultivars as function for storage and reconditioning. Processamento de cultivares de batata em função do armazenamento e recondicionamento.

 

Marialva Alvarenga Moreira¹, Carla do Carmo Milagres², Iza Paula de Carvalho Lopes², Kharen Priscilla de Oliveira Salomão Petrucci², Fernando Luiz Finger², Isabela Navarro Barbosa³

 

^1- Epamig Centro-Oeste. Rodovia MG 424, km 64, CEP 35.701-970, Prudente de Morais – MG – Brazil. E-mail: marialvamoreira@yahoo.com.br

^2- Federal University of Viçosa, Department of Fitotecnia. Av. Peter Henry Rolfs, s/n, CEP 36570-000, Viçosa – MG – Brazil.

^3- Bem Brasil Alimentos. José Jorge Akel Avenue, 4000, CEP 38181-274, Araxá – MG – Brazil.

 

Abstract

 

The objective of this study was to evaluate the storage potential of the Asterix, Challenger, Ludmila and Markies potato cultivars. Additionally, the study aimed to assess the effect of reconditioning during storage on the suitability of the studied cultivars for processing French fries. Potato tubers of the Asterix, Challenger, Ludmila and Markies were stored at 4°C and 8°C for 180 days. After 60 days of storage, they were reconditioned at a temperature of 14°C for a period of 15 days. At each evaluation period, the tubers were processed in an electric fryer at 180°C for 3 minutes and the visual color of the fries was assessed. The levels of reducing sugars and total soluble sugars were also analyzed. The levels of reducing and total sugars varied according to each cultivar and storage temperature. Storage of the cultivars Asterix, Challenger, Ludmila and Markies at 4°C increased the levels of total reducing and soluble sugars; Reconditioning after the storage period at 8°C contributed to the reduction of the levels of total reducing and soluble sugars; The cultivar Markies appears to be a good option for storage of potato tubers at 8°C.

Keywords: Solanum tuberosum L. Sugars. Cold-sweeting.

 

 

Resumo

 

O objetivo do trabalho foi avaliar o potencial de armazenamento das cultivares de batata Asterix, Challenger, Ludmila e Markies. Adicionalmente, objetivou-se verificar o efeito do recondicionamento ao longo do armazenamento das cultivares estudadas para o processamento de batata frita. Tubérculos de batata das cultivares Asterix, Challenger, Ludmila e Markies foram armazenados a 4°C e 8°C por 180 dias. Após 60 dias de armazenamento, essas foram recondicionadas a temperatura de 14°C por período de 15 dias. Em cada época de avaliação os tubérculos foram processados em fritadeira elétrica a 180 graus por 3 minutos e avaliou-se coloração visual dos palitos e também os teores de açúcares redutores e solúveis totais. Os teores de açúcares redutores e totais variaram de acordo com cada cultivar e temperatura de armazenamento. O armazenamento das cultivares Asterix, Challenger, Ludmila e Markies a 4°C aumentou os teores de açúcares redutores e solúveis totais; O recondicionamento após o período de armazenamento a 8°C contribuiu para a redução dos teores de açúcares redutores e solúveis totais; A cultivar Markies pode ser uma boa opção para o armazenamento de tubérculos de batata a 8°C.

Palavras-chave: Solanum tuberosum L. Açúcares. Adoçamento.

 

 

Introduction

 

Potato production (Solanum tuberosum L.) in Brazil occurs year-round, to meet the demand for both fresh consumption and industrial processing. Therefore, the storage of potato tubers for later processing is rarely used in Brazil (BACARIN et al., 2005; FERREIRA et al., 2007); with producers typically storing seed potatoes for the next planting season.

With the increasing consumption of processed potatoes, particularly in fried form (ZORZELLA et al., 2003; ANDREU et al., 2007), storage has become an important factor. Due to the lack of high-quality raw materials in adequate quantities for the processing industry, the Brazilian market has been increasingly supplied by imports, mainly of pre-fried and frozen potatoes (VENDRUSCOLO; ZORZELLA, 2002). Proper tuber storage is crucial for maintaining the balance of potato supply in the market (BISOGNIN et al., 2008).

Low storage temperatures negatively impact potato quality due to increased sugar content (BURTON, 1989), leading to darkening during high-temperature processing (Maillard reaction), which makes the product commercially unacceptable (DAVIES; VIOLA, 1992). High levels of reducing sugars cause undesirable darkening of potatoes during frying, reducing their commercial acceptance (FERNANDES et al., 2010). Therefore, proper management during the storage period is essential.

The acceptance of potatoes for processing in the form of sticks or chips depends largely on the final product’s color. The most important factor influencing frying color is the reducing sugar content, as high levels result in darkened products (TALBURT et al., 1975), which are rejected by the consumers (MENÉNDEZ et al., 2002).

One of the methods used to reduce sugar content during potato storage at low temperatures is reconditioning. Potato tubers stored under low temperatures are exposed to a higher temperature for a period, reducing sugar levels. However, this process does not always lower sugar content, as the results depend on the tubers’ exposure time to cold and the response of each cultivar (BURTON, 1982).

The final quality of French fries’ potatoes depends, among other factors, on the cultivar used for processing. In Brazil, numerous potato cultivars are grown due to the country’s diverse climate and soil conditions. Cultivars vary in agronomic characteristics, such as high yield, adaptation to edaphoclimatic conditions, maturity period, and post-harvest quality. Therefore, the selection of raw materials for potato chip production requires special attention, as it directly influences the final product’s characteristics.

Thus, the objective of this study was to evaluate the storage potential of the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies’s potato cultivars. Additionally, the study aimed to assess the effect of reconditioning during storage on the suitability of these cultivars for potato French fries processing.

 

Materials and methods

 

Potato tubers of the Asterix, Challenger, Ludmila and Markies cultivars were harvested in October 2014 in the municipality of Perdizes, MG, and transported to the Post-Harvest Laboratory of the Federal University of Viçosa, MG. The tubers were selected, placed in plastic boxes covered with filter paper moistened daily with water, and subjected to a curing process. During curing, they were stored in a BOD incubator at 14°C for 15 days to allow for the formation of the wound periderm.

After the curing period, the BOD temperature was reduced by 1°C per day until reaching 8°C (KIBAR, 2012). Subsequently, the tubers were divided into two batches for each cultivar and transferred to cold storage chambers, where they were stored at 4°C and 8°C for 180 days. The relative humidity inside the chambers was maintained at 85%. Starting at 60 days of storage (60, 90, 120, and 150 days), the reconditioning process was initiated. Monthly, ten tubers of each cultivar were removed from cold storage at 4°C and 8°C and placed in a BOD incubator at 14°C for 15 days.

The experiments were arranged in a split-split plot design with five replications. Each experimental unit consisted of two tubers. The main plots were the cultivars, the subplots were the storage temperatures (4°C and 8°C), and the sub-subplots were the storage durations (0, 30, 60, 90, 120, 150, and 180 days) or the reconditioning periods (60, 90, 120, and 150 days). During the storage and reconditioning periods, the tubers were evaluated for color after frying and for soluble and total sugar content. Samples of ten tubers were collected for each cultivar and temperature during both storage and reconditioning. The tubers were cut into fries, fried in an electric fryer at 180°C for three minutes, and visually assessed after frying.

For sugar extraction, approximately 5 g of tuber pulp was weighed. Then, 80% ethanol at 70°C was added until the sample was fully submerged. The material was homogenized using a Polytron blender, transferred to Falcon tubes, and left to stand for 10 minutes. The samples were then centrifuged for 10 minutes at 2,000 g. The supernatant obtained from centrifugation was collected and transferred to a graduated cylinder. Next, 5 mL of 80% ethanol was added to the tube, followed by agitation and another 10-minute resting period before a second centrifugation. This process of ethanol addition, resting, and centrifugation was repeated three times. All supernatants were combined in the graduated cylinder, and the final volume was adjusted to 25 mL with 80% ethanol. This alcoholic extract was used for the quantification of reducing and total soluble sugars.

The quantification of reducing sugars was performed using the Somogyi-Nelson method (NELSON, 1944). The alcoholic extracts from the samples were mixed with Nelson’s reagent, and after boiling, absorbances were measured in a spectrophotometer at 540 nm. Reducing sugar concentrations were estimated using a standard glucose curve.

For the quantification of total soluble sugars, the phenol-sulfuric method was used (DUBOIS et al., 1956). After the reaction, readings were taken in a spectrophotometer at 490 nm (Shimadzu, UV-1601 model). The concentration of total soluble sugars was estimated based on a standard curve prepared with different sucrose concentrations.

The results obtained were subjected to analysis of variance. The means of the main plots and subplots were compared using Tukey’s test at a 5% probability level, while sub-subplots were analyzed through regression analysis. The regression model was selected based on its biological significance, the significance of the regression coefficients using the t-test at a probability level of up to 10%, and the coefficient of determination.

 

Results and discussion

 

The tubers of the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars, after harvest and curing, did not visually present an undesirable dark coloration when subjected to the frying process, as perceived by consumers (Figure 1).

 

Figure 1 – Visual evaluation of the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars after harvest and tuber curing. A) Asterix after harvest; B) Asterix after curing; C) Challenger after harvest; D) Challenger after curing; E) Ludmila after harvest; F) Ludmila after curing; G) Markies after harvest; H) Markies after curing.

 

After 180 days of tuber storage at 4°C and 8°C, an increase in dark coloration was observed in the fries after frying. However, visual differences were noted among the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies’s cultivars (Figure 2). The Markies cultivar, stored at 8°C, visually exhibited a lighter color (Figure 2).

 

Figure 2 – Visual evaluation of the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars after 180 days of storage at 4°C and 8°C. A) Asterix at 4°C; B) Asterix at 8°C; C) Challenger at 4°C; D) Challenger at 8°C; E) Ludmila at 4°C; F) Ludmila at 8°C; G) Markies at 4°C; H) Markies at 8°C.

 

Non-enzymatic browning or the Maillard reaction is one of the challenges when frying tubers (LOW et al., 1989). The Maillard reaction involves a series of steps that begin with a reaction between the carbonyl or acetone group of the reducing sugar and the amino group of amino acids. This reaction is influenced by temperature, and at a frying temperature of 180°C, a high reaction efficiency is achieved (RICHARDSON et al., 1990).

No significant differences were observed in the reducing sugar and total soluble sugar levels among the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies’s cultivars after harvest and the curing period (Tables 1 and 2). In all cultivars evaluated in this study, the reducing sugar levels after harvest and curing were below the recommended levels for French fries. For tubers to be accepted for French fry processing, reducing sugar levels should be below 0.12% of fresh weight for fries (STARK et al., 2020).

 

Table 1 – Levels of reducing sugars (%) and total soluble sugars (%) in tubers of Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars after harvest.

Cultivars	Reducing sugar (%)	Total soluble sugar (%)
Asterix	0.0236 A	0.1205 A
Challenger	0.0258 A	0.1600 A
Ludmila	0.0343 A	0.1776 A
Markies	0.0214 A	0.0371 A

Uppercase letters compare the cultivars (column), significant at a 5% probability level by Tukey’s test.

 

Table 2 – Levels of reducing sugars (%) and total soluble sugars (%) in tubers of the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars after curing.

Cultivars	Reducing sugar (%)	Total soluble sugar (%)
Asterix	0.051 A	0.086 A
Challenger	0.028 A	0.175 A
Ludmila	0.024 A	0.234 A
Markies	0.038 A	0.076 A

Uppercase letters compare the cultivars (column), significant at a 5% probability level by Tukey’s test.

 

The sugar content is an important characteristic of tubers intended for French fry production, whether in chip or fry form, and is determined by the cultivar and various environmental factors during crop growth and development, such as temperature and post-harvest storage conditions (KUMAR et al., 2004). Reducing sugar levels were statistically influenced by cultivar and storage temperature at each evaluation period.

Storage at 4°C caused different changes among cultivars. The Asterix cultivar showed high reducing sugar levels after just 30 days of storage, similar to the findings of Bacarin et al. (2005). The Challenger cultivar had the lowest reducing sugar levels at 30 and 150 days of storage, while Markies had the lowest reducing sugar levels at 30, 60, 90, 120, and 150 days of storage.

No significant differences were found among the cultivars stored at 8°C in terms of reducing sugar levels at 30, 60, 90, 120, 150, and 180 days.

Storage temperatures of 4°C and 8°C influenced reducing sugar levels in the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies’s cultivars. Lower reducing sugar values were observed at 8°C compared to 4°C. Bacarin et al. (2005) also found that storage at 4°C resulted in higher reducing sugar levels. They concluded that at low temperatures, respiratory activity is reduced, potentially explaining the accumulation of sugars in tubers stored at low temperatures (BACARIN et al., 2005).

The Asterix cultivar had the lowest average reducing sugar content at 8°C after 30 days of storage. The Challenger and Ludmila cultivars had the lowest reducing sugar values at 8°C after 60, 90, 120, 150, and 180 days, while after 60 days of storage, the lowest values were observed in Asterix, Challenger, and Ludmila. At 90, 150, and 180 days of storage, all cultivars stored at 8°C had lower average reducing sugar levels than those stored at 4°C, while at 120 days, only the Markies cultivar had a lower average reducing sugar content at 8°C than at 4°C.

High reducing sugar levels in tubers are the primary cause of undesirable browning in processed potato products, limiting the production of high-quality French fries (SOWOKINOS, 2001). Depending on the storage duration, cultivar, and physiological maturity of the tubers, sugar levels vary due to chemical and/or enzymatic hydrolysis (BACARIN et al., 2005). Total soluble sugar levels were statistically influenced by cultivar and storage temperature at each evaluation period.

Storage at 4°C caused different changes among cultivars. The lowest average total soluble sugar levels were found in the Asterix cultivar at 30 and 120 days of storage, in Challenger at 30 and 180 days, in Ludmila at 120 and 180 days, and in Markies at 30, 60, 90, and 180 days of storage. At 8°C, an effect on total soluble sugar levels was observed only in the Markies cultivar at 150 days of storage, where it had a lower value compared to the other cultivars.

Regardless of the cultivar, total soluble sugar levels were higher in tubers stored at 4°C compared to 8°C at each evaluation period.

Analyzing the storage time for each cultivar (Figures 3 and 4), it was observed that reducing sugar and total soluble sugar levels changed over the storage period. Rivero et al. (2003) identified three factors that determine chemical changes in potato tubers during storage: the initial condition of the tubers, storage duration, and storage conditions. Reducing sugar levels in Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies increased over storage time when stored at 4°C. The highest estimated reducing sugar values at 180 days of storage were: Asterix: 0.931% (Figure 3A), Challenger: 0.777% (Figure 3B), Ludmila: 0.767% (Figure 3C), and Markies: 0.738% (Figure 3D).

At 8°C, only the reducing sugar content of Ludmila was not statistically influenced by storage time (Figure 3). The Asterix, Ludmila, and Markies’s cultivars had the highest estimated reducing sugar values at 180 days of storage: Asterix: 0.208% (Figure 3A), Challenger: 0.233% (Figure 3B), and Markies: 0.091% (Figure 3D).

The generally accepted reducing sugar content for potatoes used in processing is below 0.12% of fresh weight for fries (STARK et al., 2020). Only the Markies cultivar stored at 8°C for 180 days had a reduced sugar content below 0.12%. Results from Freitas et al. (2012) show that chip browning and reducing sugar concentration increased during tuber storage, with the highest browning and sugar values occurring at 4°C and 8°C. This suggests that the best storage temperature depends on the cultivar, the physiological age of the tuber, and growing conditions.

The Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars exhibited different behaviors over storage time regarding total soluble sugar levels (Figure 4). Asterix and Markies stored at 4°C had the highest estimated total soluble sugar values at 180 days of storage: Asterix: 1.209% (Figure 4A) and Markies: 0.812% (Figure 4D). The Challenger cultivar showed a quadratic trend, with a maximum soluble sugar content of 1.040% at 124 days of storage. The total soluble sugar content of Ludmila was not influenced by storage time, with an average value of 0.639% (Figure 4C).

At 8°C, only the Challenger and Markies cultivars were influenced by storage time (Figures 4B and 4D). The highest total soluble sugar content, 0.216%, was obtained at 180 days for Challenger (Figure 4B), while the highest value, 0.151%, was observed at 110 days for Markies (Figure 4D). The average total soluble sugar content for Asterix and Ludmila at 8°C was 0.239% and 0.230%, respectively (Figures 4A and 4C).

 

Figure 3 – Reducing sugar content as a function of storage time (days) and storage temperature (4°C and 8°C). (A) Asterix: (•) 4°C and (◦) 8°C; (B) Challenger: (•) 4°C and (◦) 8°C; (C) Ludmila: (•) 4°C and (◦) 8°C; (D) Markies: (•) 4°C and (◦) 8°C.

 

Figure 4 – Total soluble sugar content as a function of storage time (days) and storage temperature (4°C and 8°C). (A) Asterix: (•) 4°C and (◦) 8°C; (B) Challenger: (•) 4°C and (◦) 8°C; (C) Ludmila: (•) 4°C and (◦) 8°C; (D) Markies: (•) 4°C and (◦) 8°C.

 

Reconditioning

 

At 150 days after storage at 4°C and 8°C, the tubers were subjected to reconditioning. The visual responses of the cultivars after the frying process are shown in figure 5. There were different color responses among the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies’s cultivars after reconditioning and subsequent frying (Figure 5). All cultivars stored at 4°C and then subjected to reconditioning exhibited an undesirable dark coloration for consumers (Figures 5A, 5C, 5E, and 5G). In contrast, the Ludmila and Markies cultivars stored at 8°C and then reconditioned visually presented a lighter coloration after frying, which is more accepted by consumers (Figures 5F and 5H).

 

Figure 5 – Visual evaluation of Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars after reconditioning at 150 days of storage at 4°C and 8°C. (A) Asterix at 4°C; (B) Asterix at 8°C; (C) Challenger at 4°C; (D) Challenger at 8°C; (E) Ludmila at 4°C; (F) Ludmila at 8°C; (G) Markies at 4°C; (H) Markies at 8°C.

 

After reconditioning, the levels of reducing sugars were statistically influenced by the cultivar and storage temperature at each evaluation period. Tubers subjected to reconditioning after being stored at 4°C exhibited different alterations among cultivars. The Asterix cultivar showed the lowest reducing sugar content at 60 days, Markies at 60, 90, and 120 days, and Challenger at 150 days. There were no statistical differences among cultivars stored at 8°C after reconditioning in terms of reducing sugar content at 60, 90, 120, and 150 days. Singh et al. (2008), it was found that, after storage at different temperatures (4 to 20 °C) and subsequent reconditioning, the levels of reducing sugars varied significantly among cultivars and thermal conditions.

Reconditioning, storage temperatures of 4°C and 8°C influenced the reducing sugar levels in the cultivars evaluated. The lowest levels were obtained at 8°C compared to those at 4°C. The Asterix cultivar had the lowest average reducing sugar content at 8°C at 90, 120, and 150 days. Challenger and Ludmila had the lowest reducing sugar levels at 8°C at 60, 90, 120, and 150 days, whereas Markies showed the lowest value only at 60 days.

The total soluble sugar levels after reconditioning were statistically influenced by the cultivar and storage temperature at each evaluation period. Storage at 4°C caused different alterations among cultivars. The lowest average total soluble sugar values were obtained for Asterix at 60 days and Markies at 60, 90, and 120 days. There was no effect of 8°C storage temperature after reconditioning on total soluble sugar content for the evaluated cultivars. Analyzing reconditioning after storage for each evaluated cultivar (Figures 6 and 7), it is possible to observe that reducing and total soluble sugar levels changed over the reconditioning period (Figures 6 and 7). The study by potato CV. Innovator revealed that, after storage at 6, 7, and 8°C followed by reconditioning at 15°C, both the total soluble sugar content and its specific components (reducing and non-reducing sugars) exhibited statistically significant variations throughout the evaluated periods, influenced by the cultivar examined (PEREIRA et al., 2021).

The reducing sugar levels for the Asterix and Ludmila cultivars increased over the reconditioning period after storage at 4°C. The highest estimated reducing sugar values at 150 days of reconditioning were: Asterix: 0.712% (Figure 6A) and Ludmila: 0.679% (Figure 6C). At 8°C storage, only the Ludmila cultivar was not statistically influenced by reducing sugar content by the reconditioning period (Figure 6). The Asterix and Markies cultivars had the highest estimated reducing sugar values at 150 days after reconditioning. The values were: Asterix: 0.174% (Figure 6A) and Markies: 0.091% (Figure 6D). Meanwhile, the Challenger cultivar had an estimated maximum value of 0.065% at 103 days after reconditioning (Figure 6B). Chapper et al. (2004), evaluating storage at 2°C for 10 days followed by reconditioning at 15°C for 10 or 20 days for the Eliza, Pérola, and Atlantic cultivars, found that reconditioning reduced sugar levels only in the Pérola and Atlantic cultivars.

 

Figure 6 – Reducing sugar content as a function of the reconditioning time after storage at 4°C and 8°C. (A) Asterix: (•) 4°C and (◦) 8°C; (B) Challenger: (•) 4°C and (◦) 8°C; (C) Ludmila: (•) 4°C and (◦) 8°C; (D) Markies: (•) 4°C and (◦) 8°C.

 

The generally accepted reducing sugar content for potatoes used in processing is below 0.12% of fresh weight for fries (STARK et al., 2020). This value was achieved by the Challenger, Ludmila, and Markies cultivars at 8°C at 103, 150, and 150 days after reconditioning, respectively. Reconditioning the Challenger, Ludmila, and Markies cultivars after 8°C storage resulted in a reduction in reducing sugars. Bacarin et al. (2005), evaluating the Asterix, Atlantic, Pérola, and C-1786-6-94 genotypes, observed that reconditioning from 4°C to 20°C reduced reducing sugar levels.

The Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars exhibited different behaviors over the reconditioning period regarding total soluble sugar content (Figure 7). Only the Markies cultivar at 4°C was influenced by the reconditioning time, reaching an estimated maximum value of 0.125% for total soluble sugar content at 106 days after reconditioning (Figure 7D). During reconditioning after storage at 8°C, only the Challenger and Ludmila cultivars had their total soluble sugar levels influenced by reconditioning time (Figures 7B and 7C). The estimated maximum total soluble sugar value for Challenger was 0.140% at 89 days after reconditioning (Figure 7B), while Ludmila had the highest estimated value of 0.208% at 150 days of reconditioning (Figure 7C). The average total soluble sugar values for Asterix and Markies at 8°C were 0.248% and 0.123%, respectively (Figures 7A and 7D). Salomão et al. (2022) evaluated the total soluble sugar content in two potato cultivars (‘Ágata’ and ‘Atlantic’) during storage and reconditioning and concluded that there were isolated indications of significant influence from both the cultivar and the evaluated periods on the concentrations of total soluble sugars.

 

Figure 7 – Total soluble sugar content as a function of the reconditioning time after storage at 4°C and 8°C. (A) Asterix: (•) 4°C and (◦) 8°C; (B) Challenger: (•) 4°C and (◦) 8°C; (C) Ludmila: (•) 4°C and (◦) 8°C; (D) Markies: (•) 4°C and (◦) 8°C.

 

Conclusion

 

Thus, we can conclude that: Storage of the Asterix, Challenger, Ludmila, and Markies cultivars at 4°C increased reducing and total soluble sugar levels; Reconditioning after the storage period at 8°C contributed to reducing reducing and total soluble sugar levels; The Markies cultivar may be a good option for storing potato tubers at 8°C.

 

Conflicts of interest

 

There were no conflicts of interest among the authors.

 

Authors’ contribution

 

In this research, all authors contributed effectively. Marialva Alvarenga Moreira, Carla do Carmo Milagres, Iza Paula de Carvalho Lopes and Kharen Priscilla de Oliveira Salomão Petrucci conceived and conducted the experiments and wrote the article; Fernando Luiz Finger and Isabela Navarro Barbosa were involved in the manuscript preparation and supervised the research Project.

 

Financial support

 

To the National Council for Scientific and Technological Development (CNPq) for granting postdoctoral and doctoral scholarships.

 

References

 

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Received on December 1, 2024

Returned for adjustments on June 6, 2025

Received with adjustments on August 3, 2025

Accepted on August 26, 2025

Revista Agrária Acadêmica

agrariacad.com

doi: 10.32406/v8n5/2025/51-60/agrariacad

 

Avaliação de parâmetros andrológicos e sua correlação com predições genômicas de fertilidade em touros jovens da raça Holandesa mantidos em condições de semiárido. Evaluation of andrological parameters and their correlation with genomic predictions of fertility in young Holstein bulls raised in semi-arid conditions.

 

Danny Lapenda Fagundes¹, Sebastião Inocêncio Guido², Leonardo Fernandes de Alencar³, Venézio Felipe dos Santos⁴, Cláudio Coutinho Bartolomeu⁵

 

^1- Extensionista Rural. Instituto Agronômico de Pernambuco – IPA. E-mail: lapendaipa@gmail.com

^2- Pesquisador em Reprodução Animal. IPA, Estação Experimental de São Bento do Una – PE, Brasil.

^3- Assistente de Pesquisa. Instituto Agronômico de Pernambuco – IPA.

^4- Pesquisador em Estatística Aplicada. Instituto Agronômico de Pernambuco – IPA.

^5- Professor Associado. Universidade Federal Rural de Pernambuco – UFRPE.

 

Resumo

 

O desempenho reprodutivo depende da adaptabilidade dos animais às condições climáticas. Bovinos da raça Holandesa são de distribuição cosmopolita, todavia sua eficiência reprodutiva pode ser impactada pelo ambiente ao qual estão submetidos. Este estudo teve como objetivo avaliar o crescimento do perímetro escrotal (PE), os parâmetros seminais e sua correlação com as predições genômicas de fertilidade em touros jovens (n=102) da raça Holandesa criados no semiárido brasileiro. O estudo foi desenvolvido na Estação Experimental de São Bento do Una/IPA, localizada nas coordenadas GPS 83° 16’ 18” de latitude Sul e 36° 27’ 59” de longitude, altitude 625m e ITU médio de 69,21. Os animais foram avaliados dos 12 aos 24 meses de idade, sendo mantidos em sistema de semiconfinamento. A partir dos 12 meses de idade os animais foram submetidos mensalmente a mensuração do PE e a colheita de sêmen para análise imediata. Para avaliação da correlação dos parâmetros seminais subjetivos e no sistema CASA com as predições genômicas, houve a necessidade de distribuição dos touros em dois grupos (TG1 e TG2) de acordo com o genótipo, sendo TG1 (n=03 genótipo IPA e TG2 (n=03 genótipo IPA x Importado. A avaliação genômica foi realizada utilizando-se o perfil Clarifide^®, sendo utilizados: Índice de Fertilidade (IF); Taxa de Prenhez das Filhas (TPF); Taxa de Concepção em Novilhas (TCN) e Taxa de Concepção em Vacas (TCV). Os dados foram submetidos à ANOVA, análise de regressão e teste F a 5%. Quanto ao PE foram registrados valores médios 31,40±0,27 cm, 38,40±0,11 cm e 42,24±0,11 cm aos 12, 18 e 24 meses (p<0,05). As concentrações espermáticas médias foram de 324 x 10⁶, 727 x 10⁶ e 1056 x 10⁶ espermatozoides/mL (p<0,05) aos 12, 18 e 24 meses, respectivamente. A motilidade e morfologia seminal no CASA evidenciou 59,9% e 63,5% de CM, 40,5% e 42,0% de CP e 57,7% e 62,1% de CN, respectivamente para o TG1 e TG2. Quanto as predições genômicas apenas a TCV foi superior (p<0,05), no TG2, sendo 0,23. O fenótipo Células Normais apresentou correlação r=0,7994, r=0,6228 e r+0,7512 com TPF, TCV e IF, respectivamente. Portanto, conclui-se que touros jovens da raça Holandesa criados no semiárido apresentam curva de crescimento do PE e parâmetros seminais compatíveis com estimativa de fertilidade desejável. Todavia, apenas o parâmetro seminal CN apresentou forte correlação com as predições genômicas de TPF, TCV e IF, independente do grupo experimental TG1 e TG2.

Palavras-chave: Sêmen bovino. Qualidade espermática. Fertilidade.

 

 

Abstract

 

Reproductive performance depends on the adaptability of animals to climatic conditions. Holstein cattle are distributed throughout the world, but their reproductive efficiency can be impacted by the environment to which they are subjected. This study aimed to evaluate the growth of scrotal circumference (SC), seminal parameters and their correlation with genomic predictions of fertility in young Holstein bulls (n=102) raised in the Brazilian semiarid region. The study was developed at the São Bento do Una/IPA Experimental Station, located at GPS coordinates 83° 16’ 18” South latitude and 36° 27’ 59” longitude, altitude 625m and average THI of 69.21. The animals were evaluated from 12 to 24 months of age and were kept in a semi-confinement system. From 12 months of age, the animals underwent monthly PE measurement and semen collection for immediate analysis. To evaluate the correlation of subjective seminal parameters and the CASA system with genomic predictions, it was necessary to distribute the bulls into two groups (TG1 and TG2) according to the genotype, being TG1 (n=03 IPA genotype and TG2 (n=03 IPA x Imported genotype). The genomic evaluation was performed using the Clarifide^® profile, using: Fertility Index (FI); Daughter Pregnancy Rate (TPF); Heifer Conception Rate (TCN) and Cow Conception Rate (TCV). The data were submitted to ANOVA, regression analysis and F test at 5%. Regarding PE, mean values ​​were 31.40±0.27 cm, 38.40±0.11 cm and 42.24±0.11 cm at 12, 18 and 24 months (p<0.05). The mean sperm concentrations were 324 x 106, 727 x 106 and 1056 x 106 sperm/mL (p<0.05) at 12, 18 and 24 months, respectively. Seminal motility and morphology in CASA showed 59.9% and 63.5% of CM, 40.5% and 42.0% of CP and 57.7% and 62.1% of CN, respectively for TG1 and TG2. Regarding genomic predictions, only TCV was superior (p<0.05), in TG2, being 0.23. The Normal Cells phenotype presented correlation r=0.7994, r=0.6228 and r+0.7512 with TPF, TCV and IF, respectively. Therefore, it is concluded that young Holstein bulls raised in the semiarid present a PE growth curve and seminal parameters compatible with the desirable fertility estimate. However, only the seminal parameter CN showed a strong correlation with the genomic predictions of TPF, TCV and IF, regardless of the experimental group TG1 and TG2.

Keywords: Bovine semen. Sperm quality. Fertility.

 

 

Introdução

 

O desempenho reprodutivo depende da adaptabilidade dos animais as condições climáticas. Bovinos da raça Holandesa são de distribuição cosmopolita, todavia sua eficiência reprodutiva pode ser impactada pelo ambiente ao qual estão submetidos, além de na atualidade a seleção genômica de touros jovens exigir uma rápida estimativa de fertilidade (FAIR; LONERGAM, 2018). Neste contexto, a avaliação da fertilidade dos touros jovens é de importância econômica substancial, principalmente considerando que a qualidade do sêmen pode ser adversamente afetada por diversos fatores, principalmente, incluindo concentração e motilidade espermáticas que podem sofrer influência de fatores como, como raça, dieta, idade, enfermidades, estação climática e temperatura ambiente (MACIEL et al., 2015; FAIR; LONERGAM, 2018; LLAMAS-LUCEÑO et al., 2020). Ainda deve-se considerar que em condições de clima tropical touros Bos taurus tendem a serem mais susceptíveis aos efeitos deletérios do estresse térmico o que pode influenciar no seu desenvolvimento andrológico inicial (LEITE et al., 2021), sendo a baixa fertilidade frequentemente relatada durante o verão, especialmente, em condições tropicais ou subtropicais (RAHMAN et al., 2018). Neste contexto, a idade do touro constitui um dos fatores que mais que exercem influência nos parâmetros seminais (MACIEL et al., 2015). Em condições de clima temperado bovinos Bos taurus iniciam a produção de espermatozoides precocemente, que tende a aumentar com a idade, sob influência do desenvolvimento testicular pré-puberdade, atingindo sua plenitude com a maturidade sexual (GEBREYESUS et al., 2021). No entanto, foi demonstrado que as características de qualidade do sêmen apresentam alta variabilidade fenotípica em touros jovens (GEBREYESUS et al., 2021). Além disso, de acordo com Salimiyekta et al. (2023) avaliando touros da raça Holandesa com base nos efeitos estimados da idade, a maioria das características de qualidade do sêmen aumentou substancialmente a partir dos 12 meses de idade e atingiu o pico por volta dos 20 meses de idade, sugerindo, assim, que a utilização de touros desta raça no intervalo dos 12 aos 20 meses de idade para a produção de sêmen mais intensa pode resultar em uma maior qualidade e quantidade de sêmen. Deve-se também considerar que a avaliação da morfologia dos espermatozóides é fundamental para estimativa de fertilidade (SAACKE, 2008; CHENOWETH; LORTTON, 2022). Entretanto, algumas anormalidades podem ter limiares aceitáveis de acordo com a faixa etária do touros (O’MEARA et al., 2022). Anormalidades como as gotas citoplasmáticas proximais podem ser encontradas em percentual elevado no sêmen de touros pré-púberes, todavia em touros maduros impacta as características de qualidade do sêmen (CARREIRA et al., 2012). Embora, como sugerem O’Meara et al. (2022) a avaliação da morfologia espermática pelo “Computer Assisted Sperm Analysis” (CASA) deve ser obtida com maior confiabilidade quando são aplicadas configurações padronizadas, independentemente da idade do touro. Sendo sugerido uma abrangência de utilização do CASA com ênfase a análise espermática multivariada (AZEVEDO et al., 2024).

Na avaliação fenotípica da fertilidade de touros leiteiros a taxa de concepção a campo evidencia a sua eficiência. Todavia, a taxa de concepção de touros ou “sire conception rate” (SCR), que tem como base as taxas de concepção do touro e das filhas, além do índice de fertilidade estimado, compondo um banco de dados de controle de prenhezes confirmadas (KUHN; HUTCHISON, 2008). Sendo, portanto, evidenciada uma variação na SCR superior a 10% na taxa de concepção entre touros de alta fertilidade e baixa fertilidade (PEÑAGARICANO et al., 2012; REZENDE et al., 2019). Fica evidente que a fertilidade de touros para servirem como doadores de sêmen deve ser estimada quando se pretende implementar a IA como estratégias de reprodução em rebanhos leiteiros. Entretanto, na estimativa da fertilidade do macho bovino deve-se buscar a aplicação de metodologias mais apropriadas para avaliação das variáveis envolvidas (MURPHY et al., 2018). As variáveis podem ser divididas em: competência das células espermáticas com base na sua morfologia, em bioensaios ou na taxa de concepção (MURPHY et al., 2018). Neste contexto, o sistema computadorizado de avaliação seminal “Computer Assisted Sperm Analysis” (CASA) apresenta elevada precisão para estimar os parâmetros seminais de bovinos (UTT, 2016; O’MEARA et al., 2022).

Algumas metodologias têm sido propostas para a estimativa dos efeitos genéticos e a predição dos fenótipos utilizando informações genômicas (MISZTAL et al., 2009). Além disso, várias estratégias com a seleção de marcadores moleculares têm sido sugeridas para reduzir o número de variáveis avaliadas e melhorar a precisão das provas genômicas, como a seleção de marcadores com amplos efeitos (WEIGEL et al., 2009). Portanto, a adoção das provas genômicas em bovinos leiteiros duplicou as taxas anuais de ganho genético para características de produção, bem como, houve um aumento de 3 a 4 vezes para herdabilidade de características de saúde e fertilidade das fêmeas (WELLER et al., 2017). Porém, a mesma atenção deve ser dispensada com a fertilidade de touros jovens de raça leiteiras.

Nestes contexto, este trabalho teve como objetivo avaliar a influência da idade sobre os parâmetros andrológicos e as predições genômicas de fertilidade em touros jovens da raça Holandesa mantidos em condições de semiárido brasileiro.

 

Material e métodos

 

O trabalho foi desenvolvido na Estação Experimental de São Bento do Una – EESBU, pertencente ao Instituto Agronômico de Pernambuco – IPA, localizada no município de São Bento do Una, região Agreste Central de Pernambuco, coordenadas GPS 83° 16’ 18” de latitude Sul e 36° 27’ 59” de longitude, altitude 625m e ITU médio de 69,21 no período. A região é caracterizada como uma área de transição climática entre o tipo “A” tropical úmido e o “Bsh” semiárido. A temperatura máxima e a mínima atingem extremos de 30,1 e 16,8°C, respectivamente, com média anual de 23,7°C.

Foram avaliados a partir dos 12 meses de idade machos da raça Holandesa (n=102), mantidos em sistema de semiconfinamento em piquetes, recebendo uma dieta composta silagem de sorgo forrageiro (Sorghum bicolor) na proporção de 3% MS/100 kg de peso/animal, concentrado proteicos com 18% PB na proporção de 1kg/100Kg de peso/animal, além de suplemento mineral a água ad libitum. A partir dos 12 meses de idade os animais apresentando higidez sanitária e ausência de alterações morfológicas foram submetidos mensalmente a pesagem, mensuração do PE com fita métrica no terço médio dos testículos (Figura 1) e submetidos a coleta de sêmen pelo de método de eletro-ejaculador para obtenção de alíquota de sêmen, sendo imediatamente avaliadas a concentração espermática através de fotômetro (Accuread, IMV) e a motilidade individual progressiva (MIP) subjetivamente ao microscópio óptico de acordo com Guido et al. (2014). Os parâmetros de motilidade e morfologia espermáticas foram avaliados utilizando-se o sistema CASA (Ceros II, IMV) de acordo com O’Meara et al. (2022), sendo avaliada a motilidade através dos percentuais de Células Móveis (CM) e Células Progressivas (CP) e a morfologia através das Células Normais (CN).

Para avaliação da influência de fatores climáticos e associação com as predições genômicas, os touros selecionados como doadores de sêmen houve a necessidade de distribuição dos touros em dois grupos experimentais (TG1 e TG2) de acordo com sua composição genética, sendo TG1 (n=03 genótipo IPA e TG2 (n=03 genótipo IPA x Importado.

A avaliação genômica foi realizada através de marcadores moleculares utilizando-se o perfil Clarifide^® (Zoetis, Brasil) para cada touro selecionado, totalizando 06 (seis) touros jovens no período de execução do projeto. Amostras de pelos de cada touro selecionado foram coletadas e processadas de acordo com recomendações da Zoetis.

Na avaliação genômica, foram utilizados, principalmente, os valores obtidos para Índice de Fertilidade e Prenhez das Filhas (TPF), Taxa de Concepção em Novilhas (TCN) e Taxa de Concepção em Vacas (TCV). Sendo também avaliada a correlação dos dados genômicos com a estimativa de fertilidade in vitro obtida no CASA.

Os dados foram submetidos ANOVA, análise de regressão linear simples, teste Tukey a 5% e correlação de Pearson.

 

Resultados e discussão

 

Quanto ao peso médio, os animais apresentaram 370kg, 525kg e 790kg aos 12, 18 e 24 meses de idade, respectivamente. Em relação ao PE foram registrados valores médios 31,40±0,27 cm, 38,40±0,11 cm e 42,24±0,11 cm aos 12, 18 e 24 meses (p<0,05) respectivamente. Apresentando uma taxa de crescimento diária de 2,53% e de 30,36% no período (Figura 1). Estes resultados de PE estão compatíveis aos limites médios registrados para touros Bos taurus por Maciel et al. (2015) em condições de semiárido e Chenoweth e Lortton (2022) em condições subtropicais. Sendo, portanto, compatíveis com touros bem alimentados e pós-púberes. Porém, os touros avaliados aos 18 e 24 meses apresentaram limites bem superiores aos observados por estes autores. Com base nestes achados pode-se inferir que não há interferência de fatores climáticos no

 

Figura 1 – Crescimento do perímetro escrotal em touros jovens da raça Holandesa mantidos em condições de semiárido. EESBU/IPA, Pernambuco, Brasil.

 

As concentrações espermáticas médias foram de 324 x 10⁶, 727 x 10⁶ e 1056 x 10⁶ espermatozoides/mL (p<0,05) aos 12, 18 e 24 meses, respectivamente. Tendo uma taxa de crescimento de 18,08% ao dia e 216,97% nos 12 meses (Figura 2).

 

Figura 2 – Concentração espermática de touros jovens da raça Holandesa mantidos em condições de semiárido. EESBU/IPA, Pernambuco, Brasil.

 

Entretanto, quanto a concentração espermática, os achados deste estudo corroboram os relatos de Olsen et al. (2020) que associam o aumento da concentração e do volume do sêmen ao desenvolvimento do tamanho testicular do touro à medida que se aproximam da maturidade sexual.

 

Figura 3 – Motilidade Individual Progressiva (MIP) em touros jovens da raça Holandesa mantidos em condições de semiárido. EESBU/IPA, Pernambuco, Brasil.

 

A motilidade individual progressiva (MIP) foi superior (p<0,05) para os animais avaliados aos 24 meses de idade. Apresentando um incremento de 17,67% no intervalo dos 12 aos 24 meses de idade (Figura 3). Entretanto no presente estudo, mesmo aos 12 meses de idade os touros pós-púberes apresentaram MIP superior a 60%, sendo compatível com um bom potencial estimado de fertilidade. Ainda pode-se inferir que mesmo mantidos em condições de semiárido os touros não sofreram influência da temperatura ambiente, tendo em vista o aumento linear da motilidade (Figura 3). Porém, Murphy et al. (2018) observaram um decréscimo da motilidade quando mantiveram o sêmen de touros Holandeses a temperatura superior a 28ºC.

Considerando que a qualidade seminal de touros jovens pós-púberes sempre deixa a desejar, conforme relatam Chenoweth e Lortton (2022) que apenas 30% dos touros apresentam boa qualidade seminal aos 12 meses de idade, os resultados de anormalidades espermáticas, consideradas defeitos maiores, neste estudo foram inferiores a 30% nos animais com este perfil. Sendo observado um decréscimo pertinente à medida que os animais atingiam a maturidade sexual. Entretanto, os resultados de morfologia espermática apresentados neste estudo foram restritos a touros jovens de idade entre 12 aos 24 meses (Tabela 1).

 

Tabela 1 – Ocorrência de anormalidades espermáticas em touros jovens da raça Holandesa mantidos em condições de semiárido. EESBU/IPA, Pernambuco, Brasil.

Anormalidade Espermática (%)	Idade (meses)
	12	18	24
Cauda Dobrada	3,60a	3,70a	2,80a
Cauda Enrolada	0,37a	0,60a	0,70a
Cauda Fortemente Enrolada	2,30a	2,20a	1,60a
Gota Citoplasmática Distal	4,10a	2,90a	3,70a
Gota Citoplasmática Proximal	19,70b	11,30a	9,10a

^a,b Valores com sobrescritos diferentes na mesma linha são significativamente diferentes (P ≤ 0,05).

 

Estudos anteriores com touros da raça Holandesa demonstraram que as características de qualidade do sêmen têm alta variabilidade fenotípica na pós-puberdade e tendem a se estabilizar à medida que os touros atingem a maturidade sexualmente em torno dos 18 meses de idade de acordo com Gebreyesus et al. (2021). Todavia, apesar dos animais neste estudo terem sido avaliados em condições de clima semiárido com ITU médio superior a 69, as anormalidades espermáticas observadas estão dentro do limite aceitável para raça e idade. Ao contrário dos resultados registrados por Llamas-Luceño et al. (2020) que atribuem a elevação da temperatura e umidade o aumento de defeitos espermáticos e a redução da motilidade progressiva em touros da raça Holandesa criados em clima temperado.

A gota citoplasmática proximal (GCP) foi a anormalidade com ocorrência nos animais avaliados aos 12 meses de idade, sendo registrado 19,70%, estes resultados podem ser esperados para touros nesta faixa etária, conforme reportam Garcia-Deragon et al. (2021). Entretanto, estes autores relatam que mesmo em touros jovens a ocorrência de GCP persistente superior a 20% possa estar associada à queda na motilidade e no vigor espermático. Porém, na avaliação dos touros aos 18 e 24 meses houve um decréscimo desta anormalidade, todavia, sem demonstrar correlação com a motilidade espermática registrada (Tabela 2).

 

Tabela 2 – Correlação entre parâmetros andrológicos em touros jovens da raça Holandesa mantidos e condições de semiárido. EESBU/IPA, Pernambuco, Brasil.

	P. Escrotal	C. Espermática	Motilidade	Morfologia
Perímetro Escrotal	1
C. Espermática	-0,0178	1
Motilidade (%)	0,0381	-0,0946	1
Morfologia	-0,0564	-0,0568	-0,1159	1

Valores de coeficientes de correlação de Pearson entre 2 variáveis para os níveis de significação estatística de 5% e 1% de probabilidade. 5% de probabilidade GL= N – 2.

 

Todavia, de acordo com O’Meara et al. (2022) as GCP podem ser consideradas resquícios de citoplasma sob a membrana plasmática na região do pescoço dos espermatozoides e altos percentuais geralmente são encontrados no sêmen de touros pré-púberes (CARREIRA et al., 2012).

Quanto à avaliação da motilidade e morfologia espermática no sistema CASA não houve diferença (p>0,05) entre os grupos experimentais (Tabela 3).

 

Tabela 3 – Parâmetros seminais de cinética e morfologia de células espermáticas de touros jovens da raça Holandesa avaliados no sistema CASA. IPA, Pernambuco, Brasil.

Grupos	n	Células Móveis %	Células Progressivas %	Células Normais %
TG1	3	59,93	40,50	57,70
TG2	4	63,57	42,00	62,08

(P > 0,05).

 

Entretanto, os resultados obtidos corroboram estudos anteriores que evidenciaram relações entre motilidade e fertilidade de touros a campo quando realizada a análise objetiva de sêmen no sistema CASA (O’MEARA et al., 2022).

Em relação às predições genômicas não houve diferença (p>0,05) para maioria das características avaliadas, porém a TCV foi superior (p<0,05) para os touros do G2 (Tabela 4).

 

Tabela 4 – Predições genômicas de Taxa de Prenhez das Filhas (TPF), Taxa de Concepção de Novilhas (TCN), Taxa de Concepção de Vacas (TCV) e Índice de Fertilidade (FI) de touros jovens da raça Holandesa criados em condições de semiárido. IPA, Pernambuco, Brasil.

Grupo	n	TPF	TCN	TCV	FI
TG1	3	-1,36a	-1,00a	-1,50b	-1,00a
TG2	3	0,23a	0,20a	0,23a	0,40a

^a,b Valores com sobrescritos diferentes na mesma coluna são significativamente diferentes (P ≤ 0,05).

 

Quanto a correlação entre os parâmetros de predições genômicas de fertilidade e parâmetros de motilidade e morfologia das células espermáticas foi registrada uma forte correlação entre o percentual de células normais e as predições genômicas de índice de fertilidade (IF) e taxa de concepção em vacas (TCV), conforme Tabela 5.

 

Tabela 5 – Correlação entre predições genômicas de fertilidade e parâmetros de cinética e morfologia de células espermáticas de touros jovens da raça Holandesa criados em condições de semiárido. IPA, Pernambuco, Brasil.

	TPF	TCN	TCV	IF	Cél. Móveis	Cél. Progressivas	Cél. Normais
TPF	1
TCN	0,5586	1
TCV	0,8852	0,6614	1
IF	0,9811	0,5742	0,8868	1
Cél. Móveis	-0,2972	-0,2886	-0,3518	-0,1369	1
Cél. Progressiva	-0,0771	-0,2791	-0,2797	0,0565	0,9359	1
Cél. Normais	0,7994	0,1924	0,6228	0,7512	-0,2247	0,0497	1

TPF: Taxa de prenhez das filhas; TCN: Taxa de concepção de novilhas; TCV: Taxa de concepção de vacas; IF: Índice de fertilidade.

Valores de coeficientes de correlação de Pearson entre 2 variáveis para os níveis de significação estatística de 5% e 1% de probabilidade. 5% de probabilidade GL= N – 2.

 

Corroborando assim as afirmativas de Potiens (2022) de que a cinética espermática obtida pelo sistema CASA associada as aferições de motilidade e morfologia espermática contribuem para o aumento da acurácia das análises laboratoriais para estimativa de fertilidade.

 

Conclusão

 

Portanto, conclui-se que touros jovens da raça Holandesa criados no semiárido apresentam curva de crescimento do PE e parâmetros seminais compatíveis com estimativa de fertilidade desejável. Entretanto, no início da atividade reprodutiva apresentam maior percentual da anormalidade espermática GCP.

Quanto às predições genômicas de fertilidade, os touros do TG2 apresentaram parâmetros positivos, entretanto sendo superior (p<0,05) ao TG1 apenas na TCV. Porém, as predições genômicas de TPF, TCV e IF apresentaram forte correlação com o fenótipo CN, independente do grupo experimental TG1 e TG2.

 

Conflitos de interesse

 

Não há conflitos de interesse no presente estudo.

 

Contribuição dos autores

 

Danny Lapenda Fagundes – análise, interpretação do material utilizado no trabalho, redação e formatação geral; Sebastião Inocêncio Guido – análise, interpretação do material utilizado no trabalho e formatação; Leonardo Fernandes de Alencar – coleta, análise e processamento do trabalho; Venézio Felipe dos Santos – análise estatística; Cláudio Coutinho Bartolomeu – análise, interpretação do material utilizado no trabalho e formatação.

 

Apoio financeiro

 

Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco – FACEPE.

 

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Recebido em 30 de janeiro de 2025

Retornado para ajustes em 7 de junho de 2025

Recebido com ajustes em 10 de julho de 2025

Aceito em 25 de julho de 2025