Revista Agrária Acadêmica
doi: 10.32406/v6n5/2023/10-26/agrariacad
Manejo da nutrição mineral e doenças de plantas – uma revisão. Mineral nutrition management and plant diseases – a review.
Roneres Deniz Barbosa
1, Jânia Lília da Silva Bentes2, Ana Francisca Tiburcia Amorim Ferreira e Ferreira3
1- Doutorando do Programa de Pós-Graduação em Agronomia Tropical, Universidade Federal do Amazonas – UFAM, Manaus, Amazonas, Brasil. E-mail: roneresbarbosa@gmail.com
2- Docente. Faculdade de Ciências Agrárias – FCA, Universidade Federal do Amazonas – UFAM, Manaus, Amazonas, Brasil. E-mail: jlbentes@ufam.edu.br
3- Docente. Faculdade de Ciências Agrárias – FCA, Universidade Federal do Amazonas – UFAM, Manaus, Amazonas, Brasil. E-mail: ana.tiburcia@gmail.com
Resumo
As doenças de plantas são responsáveis por reduções significativas na produção agrícola. A capacidade da planta para expressar resistência a um determinado fitopatógeno é fortemente afetada pela nutrição mineral. Os mecanismos que levam a essas mudanças induzidas por nutrientes minerais no desenvolvimento das doenças são complexos e incluem efeitos diretamente sobre o patógeno, o hospedeiro e o ambiente. Na presente revisão, são apresentados estudos sobre o efeito dos macro e micronutrientes na intensidade de doenças de plantas, mostrando a necessidade do entendimento dessa interação para o correto estabelecimento de medidas integradas de manejo.
Palavras-chave: Resistência. Patossistemas. Equilíbrio nutricional.
Abstract
Plant diseases are responsible for significant reductions in agricultural production. The ability of the plant to express resistance to a given phytopathogen is strongly affected by mineral nutrition. The mechanisms leading to these mineral nutrient-induced changes in disease development are complex and include effects directly on the pathogen, the host and the environment. In the present review, studies on the effect of macro- and micronutrients on plant disease intensity are presented, showing the need for understanding this interaction for the correct establishment of integrated management measures.
Keywords: Resistance. Pathosystems. Nutritional balance.
Introdução
As plantas são frequentemente expostas a uma gama de fitopatógenos que representam uma ameaça ao seu crescimento e desenvolvimento (SUN et al., 2020). Esses microrganismos alteram o metabolismo celular das plantas hospedeiras, e por meio de enzimas, toxinas e reguladores de crescimento, causam doenças nas mais variadas espécies (LEITE et al., 2020). As doenças de plantas são importantes ameaças ao desenvolvimento agrícola e à segurança alimentar global (YIN; QIU, 2019). Acarretam reduções significativas na produção que podem variar de 10 a 16% nas colheitas globais a cada ano, custando cerca de US $220 bilhões de prejuízos (SAVARY et al., 2019; RISTAINO et al., 2021).
O manejo de doenças de plantas compreende, em primeira instância, medidas preventivas e incluem principalmente práticas culturais, como o uso de cultivares resistentes a doenças e rotação de culturas (COLLINGE et al., 2019). Na prática, o controle químico das doenças é uma das medidas mais utilizadas, principalmente quando se objetiva o controle rápido e preciso (CAMERA et al., 2019). Apesar de eficiente, a divergência do uso do controle químico tem sido alimentada pela preocupação pública com a toxicidade e impacto ambiental, o desenvolvimento de patógenos resistentes, a crescente proibição de pesticidas e a diminuição do registro de novos ingredientes ativos (RAYMAEKERS et al., 2020). No manejo atual de doenças de plantas, é necessária uma abordagem integrada, combinando as melhores tecnologias e práticas disponíveis (ESSE et al., 2019).
A interação entre plantas e microrganismos patogênicos é complexa e influenciada por múltiplos fatores como a nutrição mineral de plantas, que constitui uma importante ferramenta no manejo integrado de doenças (SPANN; SCHUMANN, 2010; SUN et al., 2020; CHOWDHURY et al., 2022). Os efeitos dos nutrientes no crescimento e no rendimento das culturas são usualmente explicados pelas funções que eles exercem no metabolismo das plantas (HUBER et al., 2012). Entretanto, a nutrição também pode ter efeitos secundários, muitas vezes imprevisíveis, induzindo mudanças no crescimento, na morfologia e anatomia das plantas ou na composição química, o que pode aumentar ou diminuir a resistência ou tolerância das plantas aos patógenos (MARSCHNER, 2012; CABOT et al., 2019).
Plantas adequadamente nutridas, geralmente, apresentam maior capacidade de estabelecer barreiras de defesa, por outro lado, quando as plantas estão em situação de desequilíbrio nutricional (deficientes ou excessivamente nutridas), podem se tornar predispostas à infecção (VILELA et al., 2022). Além disso, vários nutrientes têm efeitos específicos nas doenças de plantas, tornando importante conhecer a função de cada nutriente, no metabolismo e nos mecanismos de patogênese (CHOWDHURY et al., 2022). Através da compreensão das interações das doenças com os nutrientes, os efeitos na planta, patógeno e ambiente podem ser efetivamente modificados para melhorar o manejo. O presente artigo de revisão apresenta informações sobre o efeito dos nutrientes minerais essenciais no manejo de doenças de plantas.
Desenvolvimento
A coleta de dados ocorreu entre os meses de janeiro a março de 2023. Os artigos foram selecionados por meio de base de dados: Portal de Periódicos Capes, Scielo, Science Direct, Wiley Online Library, Redalyc e Agris FAO, utilizando os seguintes descritores: “Nutrição mineral de plantas e resistência a doenças”, “absorção de nutrientes pelas plantas” e “efeito dos nutrientes no manejo de doenças de plantas”.
Para compor essa revisão foram selecionados artigos que abordavam o efeito dos nutrientes minerais essenciais no manejo de doenças de plantas. Além disso, foram excluídos os artigos que tratavam de outros nutrientes não essenciais, bem como aqueles que não relatavam com clareza o efeito dos macro e micronutrientes no manejo de doenças de plantas.
Efeito dos macro e micronutrientes sobre doenças de plantas
Os nutrientes essenciais são classificados como macro ou micronutrientes, de acordo com suas concentrações relativas nos tecidos vegetais (LEIGH, 2016). Os macronutrientes são aqueles consumidos em maiores quantidades e incluem nitrogênio (N), fósforo (P), potássio (K), cálcio (Ca), magnésio (Mg) e enxofre (S), enquanto os micronutrientes são consumidos e utilizados em menores quantidades e incluem ferro (Fe), manganês (Mn), zinco (Zn), cobre (Cu), boro (B), molibdênio (Mo), níquel (Ni) e cloro (Cl) (PANDEY, 2015). A absorção e o transporte destes minerais nas plantas podem ser afetados pelas interações com patógenos, pragas e plantas parasitárias (WALTERS, 2015).
Nitrogênio
O nitrogênio (N) é um nutriente essencial para o crescimento e desenvolvimento vegetal, e as plantas cultivadas absorvem como nitrato (NO3–) ou amônio (NH4+), e para leguminosas, também via fixação simbiótica de N (MURATORE et al., 2021). Nos tecidos vegetais, o N é um nutriente constituinte de compostos essenciais como aminoácidos, amidas, ácidos nucleicos, nucleotídeos, coenzimas, clorofila, citosina e auxina (TAIZ; ZEIGER, 2017).
É o nutriente absorvido em maior quantidade pela maioria das plantas e seus teores nas folhas podem alcançar até 50 g.kg-1. Como resultado de sua deficiência ocorre redução no crescimento e perfilhamento das plantas e uma aceleração da senescência. Por ser um nutriente de alta mobilidade na planta, os sintomas surgem nas folhas mais velhas, apresentando clorose generalizada (TAIZ; ZEIGER, 2017).
Embora os produtores estejam atentos à importância da aplicação de fertilizantes nitrogenados para o rendimento das culturas, a maioria não reconhece o papel que o N pode desempenhar no aumento ou inibição de doenças (ELMER; DATNOFF, 2014). O efeito do N sobre as doenças de plantas é amplamente relatado. De modo geral, esse nutriente aumenta a incidência de doenças, como observado para ferrugem do feijão-fava (Vicia faba), causado pelo patógeno Uromyces viciae (GUO et al., 2021). Estes autores avaliaram o efeito de quatro níveis de N (N0= 0 kg há−1, N1= 45 kg há−1, N2 = 90 kg há−1 e N3= 135 kg há−1) na severidade da ferrugem e, observaram que a severidade aumentou significativamente com o aumento dos níveis de N. O aumento significativo na severidade da doença foi explicado pelo crescimento mais vigoroso da planta e estrutura melhorada da copa da planta, que resultou em microclima favorável para o patógeno (GUO et al., 2021).
Outras doenças como a ferrugem do trigo (Puccinia striiformis f. sp. tritici) e brusone do arroz (Magnaporthe oryzae) apresentaram maior intensidade com a adubação nitrogenada (HUANG et al., 2017; DEVADAS et al., 2014; BALLINI et al., 2013; MA et al., 2019). Nesses estudos, onde o N aumentou a intensidade de doenças, o crescimento promovido nas plantas forneceu tecidos mais suculentos e maior concentração de aminoácidos (glutamina, glutamato, alanina, e ácido γ-aminobutírico (GABA), o que favoreceu o desenvolvimento dos fitopatógenos (DEVADAS et al., 2014; SUN et al., 2020).
No entanto, há relatos de diminuição da intensidade de doenças induzidas por fertilizantes nitrogenados. Por exemplo, Veromann et al. (2013) observaram que as plantas de colza (Brassica napus), quando adubadas com maiores doses de N (100-160 kg.ha-1), tiveram significativamente menos lesões da doença mancha escura causada por Alternaria brassicae. Os autores associaram a redução da mancha escura à presença de compostos que podem ter atividade antifúngicas, como monoterpenos, voláteis de folhas verdes e ácido acético produzidos em níveis mais altos com dosagens de N aumentadas.
Além de considerar apenas doses de N, alguns estudos demonstraram que a intensidade de doenças pode ser influenciada pelas formas (nitrato-NO3– e amônio- NH4+) com que o N é absorvido (WALTERS; BINGHAM, 2007). De maneira geral, a forma amoniacal NH4+, favorece o desenvolvimento de patógenos. Zhou et al. (2017) conduziram ensaios hidropônicos para investigar os efeitos de diferentes formas de N (NH4+ vs. NO3–) e níveis de suprimento (baixo: 1 mM e alto: 5 mM) na murcha de fusarium (Fusarium oxysporum f. sp. cucumerinum) do pepino (Cucumis sativus). À medida que o fornecimento de N aumentou, o índice de doenças das plantas nutridas com nitrato (NO3–) diminuiu significativamente (alcançando 8% na última avaliação), enquanto nas plantas nutridas com amônio (NH4+) aumentou acentuadamente, com mais de 80% no mesmo período de avaliação. Essa maior resistência promovida pelo NO3– está relacionada a uma redução na síntese de ácido fusárico, que é a principal toxina fúngica produzida por esse fitopatógeno, e que desempenha papel vital no desenvolvimento da murcha de fusarium. A forma NH4+ induziu a produção dessa toxina e proporcionou maior índice de doença (ZHOU et al., 2017).
Metabolicamente, a forma amoniacal aumenta o teor de açúcar apoplástico e aminoácidos, bem como GABA (ácido gama-aminobutírico), aumentando assim a disponibilidade de nutrientes para o patógeno invasor (GUPTA et al., 2017). Já o nitrato, aumenta a produção de poliaminas (espermina e espermidina), que são sinais de defesa estabelecidos (SILVA et al., 2019).
A escolha da fonte de N, depende também do patógeno presente na área. Por exemplo, para a murcha de verticillium (Verticillium dahliae) e a podridão radicular (Rhizoctonia solani) em batata (Solanum tuberosum), os dois patógenos sobrevivem no solo, no entanto, quando se aplica N na forma de amônio (NH4+) há redução da murcha de verticillium e aumento da intensidade de rhizoctonia. E o contrário é observado quando se aplica N na forma de nitrato (NO3–), ou seja, aumenta a incidência da murcha e reduz a podridão radicular (HUBER; WATSON, 1974).
O efeito de cada forma de N sobre as doenças está associado ao pH do solo. A absorção de NH4+ pelas raízes acidifica, enquanto a absorção de NO3– alcaliniza a rizosfera. Assim, as doenças que aumentam na presença de amônio são geralmente mais severas em solos com pH ácido, enquanto aquelas que são aumentadas pelo nitrato são mais severas em solos com pH neutro a alcalino (DEBONA, 2021). Isso demonstra que a interação é específica para o tipo de nutriente, o hospedeiro, patógeno e ambiente (KATAN, 2009).
É relatado também uma interação entre os níveis de N nas plantas e a incidência de doenças, de acordo com o tipo de parasitismo do patógeno (biotrófico ou necrotrófico) (ZAMBOLIM et al., 2012). Altas doses de N podem aumentar principalmente a incidência de doenças causadas por patógenos biotróficos, como os causadores das ferrugens e oídios, enquanto o resultado oposto ocorre com necrotróficos (FAGARD et al., 2014). Os patógenos biotróficos são limitados ao N disponível no apoplasto ou na matriz haustorial e, portanto, a adubação nitrogenada por promover maior acúmulo de açúcares solúveis nessa região, favorece esses patógenos (WALTERS; BINGHAM, 2007). Por outro lado, os patógenos necrotróficos precisam matar a célula hospedeira, através da produção de toxinas ou enzimas antes de assimilar quaisquer nutrientes e, portanto, pode se tornar mais desafiador matar o tecido do hospedeiro quando os hospedeiros estão mais bem nutridos (SUN et al., 2020).
O efeito do N no manejo de doenças é geralmente indireto, ou seja, através de práticas facilmente modificadas, que afetam a quantidade e a forma de disponibilização de N para as culturas. Zambolim et al. (2012) sugerem algumas estratégias para fortalecer o manejo de N para esse propósito, como um programa de fertilização balanceado, de forma que os outros nutrientes essenciais possam complementar os efeitos do N. Além disso, o N deve ser aplicado adequadamente para evitar o fornecimento excessivo ou deficiência. E por fim, modificar as condições de ambiente (pH, umidade) para influenciar a forma predominante de N.
Fósforo
O fósforo (P) é absorvido pelas raízes preferencialmente na forma de ácido ortofosfórico (H2PO4) e logo é inserido nos processos metabólicos. Apesar dos importantes processos as quais o P está envolvido, quase sempre é o macronutriente encontrado em menor quantidade nos tecidos vegetais, variando de 1,0 a 10 g.kg-1 (ZAMBOLIM et al., 2012). Sintomas característicos da deficiência de P incluem atrofia da planta e coloração verde-escura das folhas e necrose (TAIZ; ZEIGER, 2017).
O P é constituinte de muitas moléculas celulares, como ácido desoxirribonucleico (DNA), ácido ribonucleico (RNA), trifosfato de adenosina (ATP), e também está envolvido em muitos processos metabólicos que ocorrem tanto na planta quanto no patógeno (TRIPATHI et al., 2022). O ATP (adenosina trifosfato), no qual o P é componente chave, desempenha papel importante na resposta de defesa. As plantas são capazes de detectar e responder ao ATP extracelular durante a infecção do patógeno, e dessa forma pode ser considerado como uma molécula sinalizadora para a ativação das respostas de defesa vegetal (TANAKA et al., 2014; CAO et al., 2014).
O efeito do P sobre as doenças de plantas é variável, havendo relatos de redução e aumento da intensidade de doenças (DEBONA, 2021). Na década de 1980 foi demonstrado que o P na forma de fosfatos dibásico e tribásico, poderiam exercer um efeito direto na resistência das plantas, induzindo proteção sistêmica contra a antracnose (Colletotrichum lagenarium) em pepino (Cucumis sativus), devido ao sequestro de cálcio apoplástico, alterando a integridade da membrana e influenciando a atividade de enzimas como poligalacturonases (GOTTSTEIN; KUC, 1989).
A indução de resistência mediada por fosfato em Cucumis sativus está associada à morte celular localizada, precedida por uma rápida geração de superóxido e peróxido de hidrogênio e aumento nos níveis de ácido salicílico livre e conjugado após a aplicação de fosfato (OROBER et al., 2002). Em plantas de cevada (Hordeum vulgare), a indução de resistência ao patógeno Blumeria graminis f. sp. hordei mediada por fosfato, foi associada ao aumento da atividade de fenilalanina amônia-liase (PAL), peroxidase e lipoxigenase (MITCHELL; WALTERS, 2004).
Outro estudo realizado em casa de vegetação, para o manejo da ferrugem asiática (Phakopsora pachyrhizi) em plantas de soja (Glycine max), mostrou que o P (na forma de superfosfato triplo) diminuiu a taxa e a progressão da doença (de 0,42 para 0,29) à medida que o P nas plantas aumentou de 8,4 mg dm−3 para 170,0 kg há −1 (BALARDIN et al., 2006).
Embora um efeito benéfico do P na defesa de plantas contra doenças tenha sido observado, o inverso também é relatado. Em plantas de bananeira (Musa spp.), seis doses de P foram aplicadas ao solo (0, 40, 60, 80, 100 e 120 kg há-1 de P2O5) para avaliar a incidência do mal-do-Panamá (F. oxysporum f. sp. cubense). Os dados revelaram o aumento do número de plantas infestadas à medida que se elevaram as doses de P2O5 (BOLFARINI et al., 2015). Altas doses de P podem afetar a disponibilidade de outros nutrientes no solo, particularmente o Zn, interferindo de forma indireta na resistência de plantas a doenças (BOLFARINI et al., 2015). O Zn interfere no mecanismo de resistência da planta, pois é fundamental na síntese de triptofano, precursor do ácido indolacético que induz a produção de tilose e completa a resistência da bananeira ao mal-do-Panamá (SAMPAIO et al., 2012).
Luo et al. (2021) revelaram que plantas de algodão (Gossypium hirsutum) deficientes de fosfato mostraram-se mais resistentes à murcha de verticillium causada por Verticillium dahliae. Um estudo transcriptômico e a coloração histoquímica evidenciaram que a via fenilpropanóide que normalmente incluem lignina e flavonoides, é ativada na deficiência de fosfato, e o algodão deficiente em fosfato acumula uma série de flavonoides antifúngicos (naringenina, rutina, dihidroquercetina e luteolina) que contribuiu para o aumento da resistência a V. dahliae.
A disponibilidade de P é fortemente influenciada pelo pH do solo. Em solos ácidos, o elemento reage com óxidos de Al, Fe e Mn, o que reduz o P disponível. Em solos alcalinos, o P reage com Ca, o que também limita a disponibilidade de P. Portanto, a manutenção de uma faixa de pH adequada torna-se primordial para maximizar a quantidade de P disponível e a sanidade radicular (DEBONA, 2021).
Potássio
O potássio (K) é o segundo elemento encontrado em maior quantidade nos tecidos vegetais, variando de 10 a 40 g.kg-1. O primeiro sintoma visível da deficiência de K é a clorose em manchas ou marginal, que depois evolui para necrose, com maior ocorrência nas margens e ápices foliares, e entre as nervuras (PINHEIRO et al., 2011; TAIZ; ZEIGER, 2017). O K aumenta a espessura da parede em células da epiderme, promove rigidez de tecidos e regula o funcionamento dos estômatos (MARSCHNER, 2012). Além das funções osmóticas nas células (movimentos estomáticos, extensão celular), o K é um importante ativador enzimático nos processos de fotossíntese, respiração, síntese de proteínas e transporte de carboidratos (TAIZ; ZEIGER, 2017).
A aplicação de K na forma de cloreto de potássio (KCl) reduziu significativamente a ocorrência de nematoides do cisto (Heterodera glycines) em duas áreas de campo cultivadas com soja (Glycine max) (GAO et al., 2018). Nas doses de 60 kg/ha-1 e 120 kg/ha-1 houve uma redução significativa da doença quando comparadas aos tratamentos sem adubação. A redução da doença foi associada ao aumento da exsudação radicular de ácidos fenólicos (ácidos cinâmico, ferúlico e salicílico) e a expressão das enzimas polifenoloxidase e fenilalanina-amônia-liase que podem suprimir o patógeno H. glycines.
Apesar de o K ser frequentemente associado à redução da intensidade de doenças de plantas, esse efeito não pode ser generalizado, pois pode variar em função da sua disponibilidade no solo e da interação com outros nutrientes (PINHEIRO et al., 2011). A severidade da brusone (Magnaporthe oryzae) no arroz (Oryza sativa) é baixa quando há uma alta relação K:N no tecido foliar, enquanto uma baixa relação K:N aumenta a doença (KATAN, 2009). O desequilíbrio entre N e K provoca o acúmulo de açúcares solúveis, ácidos orgânicos, aminoácidos e amidas nos tecidos vegetais, que favorecem o desenvolvimento de organismos patogênicos e comprometem a síntese de metabólitos secundários, aumentando a susceptibilidade do hospedeiro (MARSCHNER, 2012; VILELA et al., 2022).
Doses crescentes de K (até 4 mmol L−1) podem levar a diminuição da curva de severidade de cercosporiose (Cercospora coffeicola) em cafeeiro (Coffea arabica) quando há suprimento de Ca. Entretanto, o aumento de K, com deficiência de Ca, favorece a incidência da doença. Estes nutrientes estão fortemente relacionados à defesa contra patógenos, principalmente porque promovem a resistência das paredes celulares e tecidos (MARSCHNER, 2012; TAIZ et al., 2017).
Assim como outros nutrientes minerais, práticas como aplicação de K suficiente para suprir a planta, aplicação em época adequada e uso de cultivares eficientes na absorção de K são importantes para melhorar o manejo deste nutriente, aumentar a produção das culturas e reduzir a intensidade de doenças (KATAN, 2009; ZAMBOLIM et al., 2012).
Cálcio, magnésio e enxofre
O Cálcio (Ca) tem um papel crítico na divisão e no desenvolvimento celular, na estrutura da parede celular e na formação da lamela média (ELMER; DATNOFF, 2014). Os sintomas característicos da deficiência de cálcio incluem a necrose de regiões meristemáticas, como os ápices de raízes ou de folhas jovens, nas quais a divisão celular e a formação de paredes celulares são mais rápidas (TAIZ; ZEIGER, 2017). Um dos exemplos mais antigos do efeito do Ca no manejo de doenças é o controle da hérnia das crucíferas (Plasmodiophora brassicae) através da calagem, praticado há mais de 200 anos (STRUCK et al., 2022). A aplicação de calcário (4,5 t ha-1) foi tão eficiente quanto baixas doses de calcário associadas ao fungicida pentacloronitrobenzeno (PCNB) no controle da hérnia das crucíferas (ANDERSON et al., 1976).
O Ca pode afetar a intensidade das doenças de plantas porque contribui para a estabilidade de membranas; assim, sob baixos teores de Ca, há aumento do efluxo (saída) de compostos de baixo peso molecular (glicose, sacarose, aminoácidos) do citoplasma celular para o apoplasto, favorecendo os fitopatógenos (MARSCHNER, 2012). Muitos fungos e bactérias fitopatogênicas invadem os tecidos, produzindo enzimas pectinolíticas extracelulares, como a poligalacturonase, a qual dissolve a lamela média das plantas hospedeiras. A atividade dessa enzima é drasticamente inibida pela presença de cálcio (MARSCHNER, 2012).
Arfaoui et al. (2018) realizaram um tratamento prévio nos folíolos de soja (Glycine max) com uma formulação de Ca 48 horas antes da inoculação com um isolado de Sclerotinia sclerotiorum altamente agressivo. O tratamento reduziu em 50% o tamanho da lesão provocada pelo patógeno (ARFAOUI et al., 2018). Em solução nutritiva, o aumento na concentração de Ca de 0,26 para 5 nM aumentou a concentração de Ca no tecido foliar de 1,3 para 4,1% e reduziu a severidade da brusone do trigo (Pyricularia oryzae) de 37 para 8%.
O Ca pode atuar também como um mensageiro secundário e consequentemente, desempenha um papel em muitas reações enzimáticas envolvidas nos mecanismos de defesa das plantas (HUBER; JONES, 2013; HUBER et al., 2012). Nas interações Triticum aestivum – P. oryzae e Glycine max – S. sclerotiorum, o Ca intensifica o acúmulo de espécies reativas de oxigênio, a expressão de genes de defesa das rotas dos ácidos salicílico e jasmônico e dos fenilpropanoides (quitinase, β-1,3-glucanase, fenilalanina amônia liase, peroxidase e polifenol oxidase) bem como o acúmulo de fitoalexinas (DEBONA et al., 2017; ARFAOUI et al., 2018).
O magnésio (Mg) é importante na fotossíntese como um constituinte da clorofila. Os íons magnésio (Mg2+) atuam na ativação de enzimas envolvidas na respiração e na síntese de DNA e RNA (TAIZ; ZEIGER, 2017). Um sintoma característico da deficiência de Mg é a clorose entre as nervuras foliares, ocorrendo, primeiro, em folhas mais velhas, devido a mobilidade desse cátion (TAIZ; ZEIGER, 2017). O papel do Mg em estimular ou minimizar o desenvolvimento de fitopatógenos não tem sido tão extensivamente estudado quanto o de outros macronutrientes. Entretanto, o magnésio pode reduzir ou não a intensidade de doenças, dependendo da interação patógeno-hospedeiro (HUBER; JONES, 2013).
Moreira et al. (2013) observaram que o aumento na concentração de Mg em solução nutritiva de 0,25 para 4 mM aumentou a atividade de enzimas de defesa (quitina e β-1,3-glucano), potencializando a resistência do arroz (Oryza sativa) à mancha parda (Bipolaris oryzae). Em outro estudo, El Sharkawy et al. (2022) verificaram que a pulverização de carbonato de magnésio (MgCO3) a 3% reduziu a severidade do míldio (Plasmopara viticola) em videiras (Vitis vinifera) em 84,9% , e a superexpressão de alguns genes (JERF3 , POD , GLU , PR1 e CHI II) relacionados à defesa em nas plantas foi registrada em resposta a este tratamento.
Por outro lado, para a doença huanglongbing (HLB ou greening), causada pela bactéria Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas), o fornecimento de 900 mg/L de sulfato de magnésio (MgSO4) aumentou a incidência de HLB de 18,3 para 53,9% (BASSANEZI et al., 2023). O MgSO4 fornecido às plantas, contribuiu para a colonização bacteriana dentro da árvore cítrica, essas bactérias se movem principalmente em direção aos tecidos foliares recém desenvolvidos, colonizam esses tecidos e os sintomas são expressos (RAIOL-JUNIOR et al., 2021).
O enxofre (S) é absorvido pelas raízes na forma de sulfato (SO42-) e distribuído, principalmente não metabolizado, por toda a planta (MARSCHNER, 2012). É um constituinte de coenzimas e vitaminas, como coenzima A, S, adenosilmetionina, biotina, vitamina B1 e ácido pantotênico, que são essenciais para o metabolismo vegetal (TAIZ; ZEIGER, 2017).
O S tem um impacto significativo no desenvolvimento de doenças fúngicas, por exemplo, quando o sulfato de potássio (K2SO4) na dose de 0, 25 e 50 kg. há−1 foi aplicado ao solo, houve redução da incidência de oídio (Uncinula necator) em tubérculos de batata (Solanum tuberosum) (KLIKOCKA et al., 2015). O S inibe a respiração dos fungos e por meio dos seus produtos de redução, interfere na síntese de proteínas e forma quelatos com metais pesados na célula do fungo (ZAMBOLIM et al., 2012).
Cao et al. (2021) avaliaram o efeito de nanopartículas de enxofre elementar para o manejo da murcha de fusarium (Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici) em plantas de tomate (Solanum lycopersicum) e observaram redução significativamente na incidência da doença em 47,6%. A eficácia do controle da doença como o enxofre nanoparticulado foi 1,43 vezes maior do que o fungicida hymexazol disponível comercialmente. A aplicação desse tratamento em plantas de tomate ativou a via de resistência sistêmica adquirida dependente de ácido salicílico em raízes e brotos, com subsequente regulação positiva da expressão de genes relacionados à patogênese e relacionados à antioxidase (regulada positivamente em 11–352%) e aumento da atividade e conteúdo de biomoléculas relacionadas à doença (aumentada em 5–49%) (CAO et al., 2021).
Micronutrientes
Uma das principais funções dos micronutrientes é catalisar ou servir como cofator de enzimas envolvidas em diferentes reações metabólicas. O metabolismo do fenol e a biossíntese da lignina, na via metabólica do ácido chiquímico, são exemplos de produtos de defesa sintetizados que requerem boro (B), zinco (Zn), manganês (Mn) e outros minerais essenciais para a função enzimática (MEENA et al., 2017).
O ferro (Fe), é um elemento essencial para a maioria dos organismos vivos, como componentes de enzimas envolvidas na transferência de elétrons (TAIZ; ZEIGER, 2017), e os fitopatógenos competirão com seus hospedeiros pela aquisição desse elemento (KIEU et al., 2012). Um dos principais efeitos do Fe em doenças de plantas é através de sideróforos, compostos de baixo peso molecular secretados por microrganismos que são capazes de sequestrar Fe e reduzir sua disponibilidade para outros microrganismos na rizosfera (EXPERT, 2007).
A análise da capacidade de 2.150 bactérias (Proteobacteria, Bacteroidetes, Planctomycete, Patescibacteria, Actinobacteria, Acidobacteria e Firmicutes) de suprimir a bactéria fitopatogênica Ralstonia solanacearum, mostrou que membros do microbioma rizosférico com sideróforos inibidores de crescimento suprimiram o patógeno in vitro, bem como em solos naturais e em casa de vegetação, e conferiram resistência em plantas de Solanum lycopersicum (GU et al., 2020). Para o mal-do-trigo causado por Gaeumannomyces graminis var. tritici, o sulfato de ferro (FeSO₄) reduziu a severidade de 89 para 53%, sendo considerado uma ótima alternativa para a supressão da doença (GHADAMKHEIR et al., 2020).
O zinco (Zn) também está associado à defesa da planta contra fitopatógenos (CABOT et al., 2019). A severidade da ferrugem do cafeeiro (Hemileia vastatrix), foi reduzida 78,0% quando o sulfato de zinco (ZnSO4) com a dose de 0,22 ml. L−1, foi fornecido em solução nutritiva (PÉREZ et al., 2020). A nutrição de Zn também tem efeitos pronunciados nas doenças das raízes. Na cultura do tomateiro (Solanum lycopersicum) doenças causadas pelos patógenos M. phaseolina, F. solani e R. solani foram todas reduzidas pelo aumento das concentrações de Zn no solo (SIDDIQUI et al., 2002).
Plantas deficientes em Zn apresentam baixos níveis de superóxido dismutase e, portanto, levam a peroxidação dos lipídios da membrana, além da perda da integridade e aumento da sua permeabilidade, facilitando a colonização por fitopatógenos. O Zn em concentrações adequadas na planta, protege as células vegetais de radicais oxigenados tóxicos e desempenha um papel importante na produção de proteínas de sinalização e ativação de resposta de defesa (ELMER; DATNOFF, 2014). Wang et al. (2017) estudando a função do envolvimento de uma proteína de ligação ao Zn (TaRAR1) na defesa do trigo (Triticum aestivum) contra a infecção do patógeno da ferrugem (Puccinia striiformis f. sp. tritici), verificaram que essa proteína confere resistência da planta ao patógeno, por meio de explosão oxidativa mediada por ácido salicílico (SA) e resposta de hipersensibilidade promovida com o envolvimento de TaRAR1.
O cobre (Cu) é absorvido pela planta na forma de Cu2+ ou através de quelatos, podendo ser absorvido através dos tecidos foliares, quando aplicado via pulverização. O Cu participa de vários processos fisiológicos, incluindo fotossíntese, respiração, distribuição de carboidratos, redução e fixação de N, metabolismo de proteínas e da parede celular, além de influenciar a permeabilidade dos vasos do xilema à água e a produção de DNA e RNA (DEBONA, 2021).
O Cu tem um longo histórico de uso como pesticida. A calda bordalesa foi um dos primeiros fungicidas empregados na agricultura, originalmente usado no controle do míldio da videira (Plasmopara viticola). Outros compostos, chamados de compostos fixos de cobre, foram desenvolvidos mais tarde para uso na agricultura. Esses compostos incluem o óxido, hidróxido e oxicloreto de Cu e têm sido empregados no controle de diversas doenças como mancha de cercospora (Cercospora beticola) em beterraba (Beta vulgaris), pinta preta (Alternaria solani) e requeima (Phytophthora infestans) em batata (Solanum tuberosum) e, mais recentemente, no controle da ferrugem asiática (Phakopsora pachyrhizi) da soja (G. max) em combinação com fungicidas sítio-específicos (DEBONA, 2021).
A melhor evidência do efeito do Cu na resistência da planta hospedeira à doença pode ser observada nos casos em que o Cu é aplicado no solo, e reduz a infecção foliar, como é evidente para oídio (Blumeria graminis) no trigo (Triticum aestivum) e esporão do centeio (Claviceps purpurea) (EVANS et al., 2007). O sulfato de cobre, aplicado no solo na dose de 0,30 g, reduziu em 13,49% a severidade da ferrugem da bainha (Rhizoctonia solani) em arroz (Oryza sativa) (KHAING et al., 2014). O Cu tem sido amplamente utilizado como fungicida, mas as quantidades necessárias são pelo menos 10-100 vezes maiores do que as requeridas nutricionalmente pelas plantas para corrigir a deficiência de Cu no solo (HUBER et al., 2012).
O Boro (B) desempenha um papel estrutural na célula vegetal, tanto na parede celular quanto na membrana plasmática (WANG et al., 2015; SHIREEN et al., 2018). A importância do B na resistência de plantas a patógenos está relacionado ao efeito do elemento na síntese de lignina e compostos fenólicos (DEBONA, 2021). A fertilização com B reduziu a infecção por Xanthomonas campestris pv. campestris em couve-flor (Brassica oleracea), Sclerospora graminicola em milheto (Pennisetum glaucum), Rhizoctonia solani em feijoeiro (Vigna radiata) e Plasmodiophora brassicae em Brassica spp. (STANGOULIS; GRAHAM, 2007). Em geral, a deficiência de B leva à suscetibilidade e a incapacidade da planta em sintetizar lignina e compostos fenólicos necessários para inibir a colonização de fitopatógenos. Quando o B é fornecido ocorre a supressão da doença (ELMER; DATNOFF, 2014).
O B também tem está associado a disponibilidade e absorção de outros nutrientes, conforme observado em plantas de algodão (Gossypium hirsutum) onde um aumento na absorção e translocação de P, N, K, Zn, Fe e Cu nas folhas, gemas e sementes foi observado após a aplicação de B (AHMED et al., 2011). O ácido bórico (0,4%) aplicado em solução nutritiva combinado com 6,0% de potássio reduziu a ferrugem do café em 90 % (VASCO et al., 2018).
O cloro (Cl) é encontrado nas plantas como o íon cloreto (Cl–), pode ser requerido para a divisão celular em folhas e raízes. Plantas deficientes apresentam murcha nos ápices foliares, seguida por clorose e necrose generalizada e as folhas podem também exibir crescimento reduzido (TAIZ; ZEIGER, 2017). Em contraste, o excesso de Cl− sob condições de salinidade induz graves disfunções fisiológicas que dificultam a produção (GEILFUS, 2018). A severidade da podridão da raiz causada por Gaeumannomyces graminis var. tritici foi diminuída no trigo de inverno em resposta à fertilização com Cl− (GEILFUS, 2018). Isto foi relacionado a uma mudança induzida por Cl− no potencial hídrico da planta à medida que o crescimento do patógeno diminui com o declínio do potencial hídrico (KWAK; WELLER, 2013).
Quanto ao manganês (Mn), a função mais bem definida deste nutriente está na reação fotossintética mediante a qual o oxigênio (O2) é produzido a partir da água (TAIZ; ZEIGER, 2017). A disponibilidade de Mn no solo é influenciada mais fortemente pelo pH e atividade microbiana do solo, por este motivo, micróbios do solo, especialmente bactérias e fungos têm um efeito profundo na ciclagem do Mn e na sua disponibilidade para a absorção de plantas (ELMER; DATNOFF, 2014).
A severidade da ferrugem do cafeeiro (Hemileia vastatrix) foi reduzida 52,3 % quando o sulfato de manganês (MnSO4), na dose de 0,25 mg. L−1, foi fornecido em solução nutritiva (PÉREZ et al., 2020). A redução na severidade da doença foi associada ao aumento dos níveis de polifenoloxidase, peroxidase e fenóis totais de folhas de cafeeiro, compostos importantes associados à resistência a doenças a patógenos biotróficos, como H. vastatrix.
O molibdênio (Mo), tem sua principal função no metabolismo do nitrogênio, mais precisamente na ativação da enzima nitrato redutase (ELMER; DATNOFF, 2014). Além dessa, existem mais de 50 enzimas diferentes conhecidas que necessitam de Mo, principalmente os fitohormônios e os processos que envolvem o metabolismo de N (RANA et al., 2020). A aplicação de Mo (1 L. há-1) foi eficiente na redução da severidade da ferrugem asiática (Phakopsora pachyrhizi) na cultura da soja (G. max) (GASPARIN et al., 2012). Uma menor severidade (4,57%) foi registrada em comparação com o tratamento controle (5,68%), sendo promissor sua utilização no controle alternativo dessa doença.
O efeito fitotóxico do Mo foi registrado por Silveira et al. (2021). O Mo aplicado no sulco de plantio da soja inoculada com bactérias do gênero Bradyrhizobium (espécies japonicum e elkanii) teve efeito significativo no número de nódulos nas raízes. Na dose de 0 ml.há-1 (Testemunha), as plantas apresentaram maiores números de nódulos (60 a 180) em relação aos outros tratamentos (125 mL.ha-1; 250 mL.ha-1; 375 mL.ha-1; 500 mL.ha-1) que não apresentaram nodulação, mostrando o efeito tóxico de Mo para as bactérias Bradyrhizobium.
O níquel (Ni), é considerado um micronutriente essencial para as plantas por ser componente chave de enzimas incluindo urease, superóxido dismutase, monóxido de carbono desidrogenase e RNase (LIU et al., 2020). O Ni está envolvido no sistema antioxidante vegetal e na resposta da planta ao estresse (FABIANO et al., 2015). Einhardt et al. (2020) investigaram o efeito do tratamento foliar com sulfato de níquel (7,2 ml por planta de NiSO4) na potencialização da resistência ao patógeno causador da ferrugem asiática (P. pachyrhizi) em uma cultivar de soja (TMG 13). A severidade da doença diminuiu em 35% nas plantas tratadas com NiSO4. Esse nutriente teve um efeito benéfico na potencialização das respostas de defesa principalmente por estimular a expressão dos genes CHI1B1, PAL, PR-1A e URE e a atividade de β-1,3-glucanase, além de aumentar a produção de lignina.
Considerações finais
O efeito dos nutrientes sobre a intensidade de doenças pode ser variável de acordo com o patossistema e o ambiente, podendo reduzir ou acentuar a incidência e/ou a severidade. O efeito de que cada nutriente desempenha na supressão de doenças de plantas deve ser visto de forma holística devido às inúmeras interações que ocorrem. A nutrição mineral quando manejada corretamente, pode ser utilizada em um programa de manejo integrado de doenças de plantas.
Conflitos de interesse
Não houve conflito de interesses dos autores.
Contribuição dos autores
Roneres Deniz Barbosa – redação do texto; Jania Lilia da Silva Bentes – ideia original, orientação, correções e revisão do texto; Ana Francisca Tiburcia Amorim Ferreira e Ferreira – correções e revisão do texto.
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Recebido em 21 de agosto de 2023
Retornado para ajustes em 6 de outubro de 2023
Recebido com ajustes em 9 de outubro de 2023
Aceito em 19 de outubro de 2023