Revista Agrária Acadêmica
doi: 10.32406/v8n5/2025/1-11/agrariacad
Avaliação parasitológica de bovinos de pequenas propriedades da região centro-sul do Rio Grande do Sul. Parasitological evaluation of cattle from small properties in the central-south region of Rio Grande do Sul.
Thayanne da Rocha Wolfle
1, Mary Jane Tweedie de Mattos Gomes2, Sandra Márcia Tietz Marques3*, Carolina Leites Leite4, André Zabandzala Neto5, Monique Tomazele Rovani6
1- Médica Veterinária. Cerro Grande do Sul, RS. E-mail: wolflethayanne@gmail.com
2- M.V., Profa. Dra. Faculdade de Veterinária – FAVET/UFRGS. E-mail: mary.gomes@ufrgs.br
3*- M.V., Dra. Faculdade de Veterinária – FAVET/UFRGS. E-mail: santietz@gmail.com
4- M.V., Residente Clínica Médica, Hospital de Clínicas Veterinárias, FAVET/UFRGS.
5- Discente, Bolsista do Laboratório de Helmintoses, FAVET/UFRGS. E-mail: andre.zabandzala@ufrgs.br
6- M.V., Profa. Dra. Faculdade de Veterinária – FAVET/UFRGS.
Resumo
As parasitoses em ruminantes têm grande importância na atividade pecuária devido as perdas produtivas, queda na produção de leite e carne, baixa fertilidade, mortalidade e custos com medicamentos. O objetivo deste trabalho foi determinar a prevalência de parasitos gastrointestinais em bovinos de 10 pequenas propriedades dos municípios de Camaquã e Cerro Grande do Sul, estado do Rio Grande do Sul, Brasil. Foram coletadas amostras fecais de 83 bovinos e processadas pelas técnicas de Willis-Mollay, Gordon & Withlock, Baermann, Dennis, Stone & Swanson e Robert & Sullivan. Do total de amostras analisadas 80% (66/83) foram positivas para ovos Strongyloidea e 14,4% (12/83) com ovos de Fasciola hepatica e 1,2% para ovos de Paramphistomum spp. A média de ovos por grama de fezes (OPG) foi de 552 e amplitude de 100-3.600 ovos para a família Stongyloidea. As coproculturas revelaram a ocorrência dos gêneros Haemonchus, Ostertagia e Trichostrongylus. O diagnóstico parasitológico, levando em conta a epidemiologia da região, é um grande aliado para determinar possíveis áreas endêmicas e orientar tratamentos assertivos aos animais, diminuindo perdas produtivas. Os resultados referentes à fasciolose alertam para esta enfermidade, no âmbito econômico, social ou de saúde única.
Palavras-chave: Exames fecais. Fasciola hepatica. Nematódeo. Prevalência. Strongylida.
Abstract
Parasitic diseases in ruminants are of great importance in livestock farming due to production losses, reduced milk and meat production, low fertility, mortality and costs with medications. The objective of this study was to determine the prevalence of gastrointestinal parasites in cattle from 10 small farms in the municipalities of Camaquã and Cerro Grande do Sul, state of Rio Grande do Sul, Brazil. Fecal samples were collected from 83 cattle and processed using the techniques of Willis-Mollay, Gordon & Withlock, Baermann, Dennis, Stone & Swanson and Robert & Sullivan. Of the total samples analyzed, 80% (66/83) were positive for Strongyloidea eggs and 14.4% (12/83) for Fasciola hepatica eggs and 1.2% for Paramphistomum spp. The average number of eggs per gram of feces (EPG) was 552 and the range was 100-3,600 eggs for the Stongyloidea family. Stool cultures revealed the occurrence of the genera Haemonchus, Ostertagia and Trichostrongylus. Parasitological diagnosis, taking into account the epidemiology of the region, is a great ally in determining possible endemic areas and guiding assertive treatments for animals, reducing production losses. The results regarding fasciolosis alert to this disease, in the economic, social or One Health context.
Keywords: Fecal tests. Liver fluke. Nematode. Prevalence. Strongylida.
Introdução
O monitoramento das endoparasitoses não é prática habitual entre os produtores (CHARLIER et al., 2014), contudo o conhecimento dos parasitos que afetam os bovinos na região é importante para que o potencial pecuário local seja atingido. Um estudo realizado no Rio Grande do Sul por Lucena et al. (2010) mostrou prevalência de 54,4% para helmintoses. Os parasitos necessitam de seus hospedeiros para exercerem suas atividades metabólicas e fisiológicas e sobreviver através de seus ciclos biológicos; geralmente não representam serem altamente transmissíveis e nem causadores de surtos que ocasionem mortalidade significativa. Podem causar doença clínica ou subclínica, contudo, em sua grande parte, são endêmicos gerando problemas a nível de produtividade (PERRY; RANDOLPH, 1999).
Investigação de prevalências de helmintíases em bovinos no Brasil são escassos e desatualizados (BIANCHIN et al., 1996; LANDIM et al., 2001; SANTOS et al., 1994; PINHEIRO, 1996). No Estado do Rio Grande do Sul, vem alcançando prevalências alarmantes conforme demonstrado em vários estudos ao longo dos anos (SILVA et al., 1980; BENNEMA et al., 2014; BIDONE et al., 2021), onde a infeção pode variar e ter sazonalidades específicas de acordo com a região (CONSTABLE et al., 2016).
Fatores relacionados ao indivíduo como idade, sexo, raça, condição nutricional e fisiológica influenciam na prevalência dos gêneros parasitários, assim como fatores externos, tais como temperatura, índice pluviométrico, umidade, tipo de solo, pastagens e manejos que são de grande importância (RUAS, 2001). Assim, as alterações ambientais interferem na dinâmica das doenças parasitárias, seja na infecção dos hospedeiros definitivos ou intermediários.
A utilização da terra para agricultura associada a pecuária, o cultivo de pastagens, o contato entre espécies e a transferência entre uma área e outra propiciam novos desafios tanto para o parasito quando para seu hospedeiro (FITZPATRICK, 2013). Portanto, o exame parasitológico através de técnicas de sedimentação e flutuação em amostras fecais pode ser um grande aliado no controle da verminose gastrintestinal de bovinos. Por isso, o objetivo desta investigação foi de determinar o nível de infecção parasitária em bovinos criados em pequenas propriedades rurais da Serra do Sudeste, no Rio Grande do Sul, Brasil.
Material e métodos
Descrição da área de estudo
O presente estudo foi realizado em dois municípios da região da Serra do Sudeste – Encosta da Serra do Sudeste – Cerro Grande do Sul (coordenadas: 30° 35′ 24″ S, 51° 44′ 20″ O) e Camaquã (coordenadas: 30° 51′ 03″ S, 51° 48′ 43″ O), localizados na porção Centro-Sul do Estado do Rio Grande do Sul (FIGURA 1). O foco do estudo destinou-se a estudar 10 pequenas propriedades rurais, ou chácaras, que tem a pecuária como atividade secundária à agricultura, em grande parte reservada somente à subsistência (FIGURA 2). De acordo com o Instituto Nacional de Meteorologia (INMET, 2022), durante os meses de coleta as temperaturas médias máximas e mínimas na região foram de 19,3ºC e 10,4ºC em junho, enquanto no mês de julho foram de 19,5ºC e 10,7ºC respectivamente. A média de precipitação pluviométrica foi de 114,8 mm no mês de junho e 119,8 mm no mês de julho.
Figura 1 – Localização dos municípios de Camaquã e Cerro Grande do Sul no Estado do Rio Grande do Sul. Fonte: elaborado pelo autor a partir de mapa de base do Google Earth (https://earth.google.com).
Figura 2 – Localização das propriedades amostradas, municípios de Cerro Grande do Sul e Camaquã/RS. Fonte: elaborado a partir de mapa base do Google Earth (https://earth.google.com).
As propriedades selecionadas possuem áreas de campos baixos e alagadiças com altitude média de 119,2 m e desvio padrão de ± 44,7. Havia presença de córregos e arroios, onde os animais costumavam pastar, com acesso à água. Ainda, em parte dessas áreas havia cultivo de arroz, sendo o gado colocado na vegetação rasteira e seca que permanece após a colheita. No total, foram coletadas amostras fecais, por conveniência, de bovinos em 10 propriedades rurais com características mostradas na Tabela 1.
Tabela 1 – Características das propriedades amostradas em dois municípios do Rio Grande do Sul, região sul do Brasil.
Chácara |
Município |
Área (ha) |
Tipo de Criação |
Nº de bovinos |
1 |
Cerro Grande do Sul |
50 |
Extensivo |
21 |
2 |
Cerro Grande do Sul |
17 |
Extensivo |
12 |
3 |
Cerro Grande do Sul |
60 |
Semi-intensivo |
70 |
4 |
Camaquã |
20 |
Semi-intensivo |
20 |
5 |
Camaquã |
15 |
Semi-intensivo |
14 |
6 |
Cerro Grande do Sul |
20 |
Semi-intensivo |
30 |
7 |
Camaquã |
30 |
Extensivo |
16 |
8 |
Cerro Grande do Sul |
15 |
Intensivo |
25 |
9 |
Cerro Grande do Sul |
4 |
Extensivo |
8 |
10 |
Cerro Grande do Sul |
29 |
Extensivo |
16 |
Animais
Os animais são criados em campo nativo, de forma extensiva ou semi-intensiva. São vacinados contra a febre aftosa e a brucelose; não recebem suplementação alimentar, mas recebem sal mineral no cocho à campo. Para a pesquisa foram coletadas amostras fecais de bovinos de corte e leite (n =83) com idade superior a 12 meses, independente de raça e sexo.
Coleta e processamento das amostras
As amostras fecais foram coletadas em junho e julho de 2022; os animais foram colocados em brete de contenção para a obtenção de fezes diretamente da ampola retal através da técnica da mão enluvada. As amostras foram identificadas, armazenadas a 8ºC por no máximo 2 dias e transportadas ao Laboratório de Helmintologia da Faculdade de Veterinária da UFRGS para posterior processamento. No laboratório, todas as amostras foram submetidas a exames parasitológicos de fezes através das técnicas de Dennis-Stone & Swanson, Willis, Gordon & Whitlock e Baermann, com exceção para o método de Roberts O’ Sullivan, que foram executados com pool de amostras que apresentaram OPG acima de 500 ovos/animal (MATTOS, 2023). O projeto foi aprovado pela CEUA nº 42956 – UFRGS.
Resultados e discussão
Foram realizados exames coproparasitológicos de 83 bovinos utilizando os métodos rotineiros consagrados para a identificação de nematódeos, trematódeos e cestódeos, cujos resultados estão mostrados na Tabela 2.
Tabela 2 – Frequência de parasitos determinados por exame parasitológico, em bovinos de pequenas propriedades dos municípios de Cerro Grande do Sul e Camaquã/RS no período de junho a julho de 2022.
Helminto |
Bovinos (+/total) |
Cooperia spp. (Ransom, 1907) |
8,4% (7/83) |
Dictyocaulus spp. (Railliet & Henry, 1907) |
1,2% (1/83) |
Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758) |
13,3% (11/83) |
Haemonchus spp. (Cobb, 1898) |
19,3% (16/83) |
Ascaris vitulorum (Goeze, 1782) |
2,4% (2/83) |
Oesophagostomum spp. (Molin, 1861) |
8,4% (7/83) |
Ostertagia spp. (Ransom, 1907) |
12% (13/83) |
Paramphistomum spp. (Fischoeder, 1901) |
1,2% (1/83) |
Trichostrongylus spp. (Rudolphi, 1809) |
10,8% (9/83) |
A média de contagem de ovos por grama de fezes (OPG) foi de 552,2 para Strongilyda com amplitude de variação de 100-3.600. Os resultados das coproculturas revelaram a ocorrência de infecções mistas sendo Haemonchus spp., Ostertagia spp. e Trichostrongylus spp. os mais prevalentes, além de Cooperia spp. e Oesophagostomum spp. A investigação revelou que as infecções parasitárias em bovinos foram relatadas também com levantamento na região Sul do estado realizado por Oliveira et al. (2017) em bovinos e ovinos. O monitoramento das endoparasitoses não é prática habitual nas propriedades, fato observado por Charlier et al. (2014), devido à falta de conhecimento dos produtores quanto ao impacto na produtividade, e do uso de controle medicamentoso se tornar mais prático quando comparado à adoção de uma estratégia de monitoramento. Contudo, este estudo pode demonstrar a importância de caracterizar a população parasitária da propriedade, podendo ajudar o produtor a adotar práticas de manejo sanitário que melhor se adeque a sua realidade.
A infecção por Haemonchus spp. geralmente possui destaque em estações de clima quente e úmido, como primavera e verão (CONSTABLE et al., 2016). Haemonchus spp. foi o gênero de maior aparecimento nos bovinos do estudo, com 19,3%, coincidindo com os picos de temperaturas altas ocorridos nos meses de junho e julho, consideradas atípicas no Sul do Brasil para o período, de acordo com Inmet (2022), associadas à alta precipitação pluviométrica na região, sendo a chuva um fator essencial para o desenvolvimento de larvas e aumento das infecções (MATTOS, 2023).
Torres (2021) avaliou amostras fecais de bovinos do município de Chocontá (Colômbia), registrando a prevalência das famílias Trichostrongylidae (12,6%), Chabertiidae (4,2%), Ascarididae (1,6%) e Trichuridae (0,3%), com reconhecimento dos mesmos helmintos e em percentuais semelhantes registrados nos bovinos da região do Rio Grande do Sul. Guzmán (2021) relatou a presença de Cooperia spp., Trichuris spp., Ostertagia spp., Haemonchus spp., Strongiloides spp., Eimeria spp., F. hepatica e Dictyocaulus spp., em percentuais abaixo de 10%, F. hepatica (2,72%) e Paramphistomum spp. (1,09%) na província de Guamote, Equador, com cargas parasitárias semelhantes, com diferença importante para a taxa de 13,3% registrada nos dois municípios do Rio Grande do Sul para F. hepatica. Também no Equador, na província de Macas, Jaramillo (2022) constatou Cooperia spp. (5,43%) e Ostertagia spp. (4,35%), e 1,09% para Trichuris spp., S. papillosus e Toxocara spp., similares aos resultados reportados por Julon et al. (2020) em bovinos da Região Amazônica (Peru), com taxas de infecção inferiores deste relato.
Vermes pulmonares como Dictyocaulus spp. em bovinos e pequenos ruminantes são patógenos importantes, causando doença respiratória. Apesar da importância na clínica veterinária, os vermes pulmonares de gado têm sido pouco estudados em certas regiões do mundo, incluindo o Brasil. A maioria dos casos de infecções por vermes pulmonares no Brasil foram descritos nas regiões Sul e Sudeste e amplamente subdiagnosticada. Isso leva a lacunas no conhecimento da distribuição e epidemiologia em um país de escala continental e, subsequentemente, práticas de manejo e estratégias de controle abaixo do ideal (MACEDO et al., 2022). Este estudo demonstrou baixa ocorrência de dictiocaulose na região, podendo se dar pelo tipo de sistema de criação não havendo situações de superlotação. Conforme já relatado na literatura, a doença é mais frequente em animais jovens após desmame, todavia, os bovinos deste estudo eram na maioria adultos. Em levantamento realizado por Oliveira et al. (2017), a dictiocaulose em bovinos obteve uma baixa frequência no Sul do Rio Grande do Sul, também observado por Lucena et al. (2010) em outras regiões do Estado. Considerando-se a média pluviométrica na região no período analisado, observou-se a mesma tendência epidemiológica já relatada anteriormente. O emagrecimento identificado em alguns bovinos deste estudo se deu nos animais com carga parasitária mais alta. Estudo de Dorny et al. (2011) relataram a dificuldade de distinguir este sinal clínico causado pelo estresse nutricional, contudo, indica que em condições pluviométricas elevadas, a má condição corporal tende a ser em decorrência de infecções por helmintos. Neste sentido, considerando a alta média pluviométrica da região nos meses de junho e julho o emagrecimento dos animais pode ser justificado.
Gêneros como Haemonchus, Ostertagia e Trichostrongylus podem provocar o aparecimento de conteúdo mucoso nas fezes pela reação inflamatória (GIUDICI et al., 2013) explicando a presença deste sinal clínico em alguns bovinos. A ocorrência F. hepatica foi de 15,7% nos animais adultos, enquanto em bovinos jovens a ocorrência foi de 7,6%. Isso pode ser explicado pela duração longa do ciclo do parasito, podendo demorar de 10 a 12 semanas para excreção de ovos nas fezes e ainda por ser dependente de condições favoráveis, como temperatura e umidade, para a liberação de cercárias pelo hospedeiro intermediário (CONSTABLE et al., 2016).
A fasciolose é uma zoonose tropical reemergente encontrada em muitos países (MAS-COMA et al., 2005). Na América do Sul, a doença é resultado da infecção por F. hepatica e, embora as infecções animais sejam relatadas com mais frequência, a extensão total do impacto na saúde humana devido ao subdiagnóstico permanece incerta (ALMEIDA et al., 2024). Neste estudo, as coletas nas propriedades em Cerro Grande do Sul/RS (7/10), evidenciaram a ocorrência de F. hepatica (70%) e nas propriedades de Camaquã/RS (3/10) não houve animais com diagnóstico positivo. Nas propriedades amostradas, majoritariamente havia áreas de campos baixos sendo que a ocorrência de F. hepatica nessas áreas foi de 50% (5/10), e em grande parte, 80% (4/5) das áreas são destinadas à plantação de arroz.
No Peru, estudo de Julon et al. (2020) determinou a prevalência de 59,5% de ovos de F. hepatica de 803 bovinos de cinco distritos da Região da Amazônia peruana enquanto a prevalência de parasitos gastrointestinais foi de 29.1%. Na Colômbia, Andrade-Becerra et al. (2020) avaliaram infecções por trematódeos em gado leiteiro (N=100) no vale de Paipa, em Boyacá e determinaram a prevalência de 12% para F. hepatica e 9% para Paramphistomum spp., semelhante ao resultado deste estudo para F. hepatica. Albuquerque et al. (2022) estudaram fígados de bovinos de 58 municípios, abatidos no estado de Santa Catarina, Brasil, entre 2015 e 2017, para associar a ocorrência da doença à altitude, temperatura e precipitação. Dos animais abatidos, em 10,81% encontraram F. hepatica. Houve uma associação entre baixas altitudes e maior ocorrência de fasciolose nos municípios e a prevalência foi maior em municípios com altas temperaturas e com baixa pluviosidade.
Teixeira et al. (2023) estudaram dados de prevalência de fasciolose nos estados do Rio de Janeiro e Espírito Santo, entre 2018 e 2021, com valores de 10,4% no Estado do Espírito Santo e de 3,6% no Rio de Janeiro. Considerada uma doença tropical negligenciada (MAS-COMA et al., 2018; ALBA et al., 2021), a fasciolose deixou de ser uma preocupação secundária e se tornou uma doença parasitária de notável importância, ganhando destaque na agenda da Organização Mundial da Saúde (2013) como uma doença prioritária a ser erradicada ou controlada. No entanto, o controle da doença é extremamente desafiador devido à sua epidemiologia complexa, que pode ser influenciada por fatores ambientais (clima e uso da terra), sociais (países de baixa renda) e biológicos (invasão ecológica por espécies como o gado) (MAS-COMA et al., 2018; ALBA et al., 2021). Em Cuba a prevalência de F. hepatica foi de 70% em Si-boney, região costeira de Santiago de Cuba, em animais entre 5 e 7 anos (SOCA-PÉREZ et al., 2016), taxa preocupante pela importância da infecção em bovinos e pelo caráter zoonótico deste parasito.
Áreas alagadas favorecem o habitat para a proliferação do hospedeiro intermediário de F. hepatica (MATTOS, 2023). Em pesquisa realizada por Silva et al. (1980), a fasciolose já era evidenciada na região hoje estudada, Serra do Sudeste, devido às suas características geográficas, cujas propriedades deste estudo apresentaram baixa altitude, fator considerado em estudo de Malone, (1998) e McCann et al. (2010) como variável associada a positividade de infecção. O estudo demonstrou alta ocorrência de F. hepatica (80%) nas propriedades em que há cultivo de arroz, onde os animais pastejam na resteva após colheita. Por conseguinte, este resultado indica uma estreita relação entre esta atividade agrícola e ocorrência do parasito na região. Observações de Mas-Coma et al. (2018) indicam que áreas rurais com presença de água doce, habitadas pelo hospedeiro intermediário, potencializam o risco de infecção humana. Em dados levantados por Dutra et al. (2010) os municípios com temperatura média de 19,5ºC apresentaram alto risco para infeção por F. hepatica, e risco moderado quando a média ficava em torno de 19,7ºC. Ainda, relataram que ocorre variação anual do efeito climático sobre a taxa de infecção principalmente quando há aumento dos índices pluviométricos. Fazendo um paralelo a este estudo, onde a temperatura média máxima foi de 19,3ºC e 19,5ºC e a média de precipitação foi de 114,8mm e 119,8mm, respectivamente nos municípios de Cerro Grande do Sul e Camaquã, as propriedades da região estudada se enquadram como de médio a alto risco. A prevalência média de condenações de fígado em frigoríficos no Rio Grande do Sul variou de 14,2% a 21,1% durante os anos de 2003 a 2007 (DUTRA et al., 2010) e este cenário continuou se confirmando conforme estudo de Stotzer et al. (2014) e Bidone et al. (2021), em que o estado segue com alta ocorrência, deixando evidente a presença do parasito nos rebanhos e as perdas potenciais que prejudicam a transformação de fatores produtivos em produtos de origem animal. A falta de controle adequado à facioloses pode estar contribuindo para a frequência de casos na região, sustentada pelo relato de apenas 20% (2/10) dos produtores em utilizarem drogas anti-helmínticas específicas para este trematódeo. As informações obtidas neste estudo referentes à fasciolose e nos demais municípios já realizados no Estado, manifestam o alerta para esta enfermidade, seja no âmbito econômico, social ou de saúde única (BENNEMA et al., 2014), sendo de grande valia para indicar possíveis áreas endêmicas e de risco.
No decorrer do estudo, 11 bovinos (13,3%) apresentaram sinais clínicos relatados pelos produtores e/ou observados durante a coleta de amostras, que foram: diarreia (10,8%= 9/83), emagrecimento (6,0% =5/83) e muco nas fezes (2,4% = 2/83). A diversidade de sinais clínicos e os diferentes tempos de início podem interferir na estimativa da morbidade e mortalidade da doença (ALBA et al., 2021). A infecção animal é altamente prevalente em mais de 600 milhões de bovinos (TOET et al., 2014). A infecção leva a perdas globais de US$ 3,2 bilhões por ano devido à redução do ganho de peso e da produção de leite (ALBA et al., 2021). As perdas anuais no Brasil são estimadas em US$ 210 milhões (MOLENTO, 2020) para as infecções parasitárias gastrintestinais.
Embora o número amostral deste estudo não represente a realidade total nos dois munícipios, o presente trabalho revela a importância do diagnóstico das endoparasitoses levando em consideração as caraterísticas geográficas e climáticas para o entendimento da epidemiologia das parasitoses. Em especial, a importância se dá devido à inexistência de trabalhos realizados nos municípios pesquisados e a carência de assistência técnica principalmente nas pequenas propriedades interioranas da região da Encosta da Serra do Sudeste. Os objetivos deste estudo foram cumpridos, caracterizando as endoparasitoses nas propriedades, demonstrando a importância do seu monitoramento levando em consideração as perdas econômicas geradas pela ocorrência de infecções parasitárias.
Conclusões
Os resultados referentes à fasciolose nas propriedades desta região alertam para a necessidade de orientação aos produtores visto que há potencial zoonótico e perdas produtivas para essas que já possuem a pecuária como atividade limitada à subsistência, muitas vezes afetando o potencial produtivo dos poucos animais que possuem. Assim, de acordo com o desafio ambiental encontrado, práticas de manejo sanitárias podem ser adotadas paralelamente a tratamentos mais assertivos, desfavorecendo a resistência anti-helmíntica. A fasciolose deve ser encarada também na perspectiva da saúde única. O diagnóstico parasitológico deve ser incentivado para o controle em diferentes biomas. Tratamentos anti-helminticos devem ser executados baseados em calendários de desverminações para diminuir a incidência, além de controlar o ingresso de animais parasitados e focar na melhoria de pastagens.
Conflitos de interesse
Não houve conflito de interesses dos autores.
Contribuição dos autores
Thayanne da R. Wolfle – ideia original, coleta de dados, execução de exames, revisão bibliográfica e redação; Mary Jane T. de M. Gomes – orientação, revisão da redação e revisão final; Sandra M. T. Marques – execução de exames, revisão bibliográfica, redação e revisão final; Carolina Leites Leite – auxílio nas coletas e execução de exames, revisão bibliográfica; André Zabandzala Neto – auxílio nas coletas, execução de exames, revisão bibliográfica; Monique Tomazele Rovani – coorientação, revisão da versão final.
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Recebido em 29 de abril de 2025
Retornado para ajustes em 27 de junho de 2025
Recebido com ajustes em 8 de julho de 2025
Aceito em 19 de julho de 2025