Autor: Revista Agraria Academica

Agrarian Academic Journal

agrariacad.com

doi: 10.32406/v8n3/2025/78-92/agrariacad

Medicinal plant diversity and uses in the region of Tamalous (Northeast of Algeria). Diversidade e usos de plantas medicinais na região de Tamalous (Nordeste da Argélia).

Abdelouahab Belaidi^1*, Francisco Maria Vázquez Pardo², Francisco Márquez-García³

^1*- Department of Agronomic Sciences, Faculty of Sciences, University of Skikda, Skikda, Algeria. E-mail: a.belaidi@univ-skikda.dz

^2- Agrarian Plant Biodiversity Area, Institute of Agricultural Research Finca La Orden-Valdesequera (CICYTEX), Ctra. A-5, Km 372, 06187 Guadajira, Badajoz, Spain. E-mail: frvazquez50@hotmail.com

^3- HSS Herbarium, Department of Forest Production and Biodiversity, Institute of Agricultural Research Finca La Orden-Valdesequera (CICYTEX), Ctra. A-5, Km 372, 06187 Guadajira, Badajoz, Spain. E-mail: fmarquez@agriculturadeconservacion.org

Abstract

In order to inventory the medicinal flora and preserve the phytotherapeutic knowledge of the region of Tamalous, this study was undertaken on the basis of a sample made up of 300 users of medicinal plants where the majority of them are women, aged between 40 and 60 years old, married, illiterate and unemployed. The analysis of the questionnaires allowed the census of 101 species divided into 46 families and the most cited plants are: Myrtus communis L., Pistacia lentiscus L., Dittrichia viscosa (L.) Greuter, Angelica officinalis L., Lavandula stoechas L., Thymus vulgaris L. and Carlina gummifera (L.) Less. The results obtained have shown that the most used part of the plant is the leaf (43%). In addition, the decoction is the most used preparation method (46%), gastrointestinal disorders represent the most treated diseases by listed plants (28%). Finally, the calculation of some ethnobotanical parameters allowed us to observe the wide use of Angelica officinalis L. (UV = 1.02) to treat different diseases, the specificity of Carlina gummifera (L.) Less. Against dermatological disorders (FL = 100%), and thus the consensus of users with respect to the treatment of gastrointestinal diseases (ICF = 0.98).

Keywords: Biodiversity. Medicinal flora. Ethnobotany. Phytotherapy. Traditional knowledge.

Resumo

Com o objetivo de inventariar a flora medicinal e preservar o conhecimento fitoterápico da região de Tamalous, este estudo foi realizado com base em uma amostra composta por 300 usuários de plantas medicinais, sendo a maioria mulheres, com idade entre 40 e 60 anos, casadas, analfabetas e desempregadas. A análise dos questionários permitiu o censo de 101 espécies, divididas em 46 famílias, e as plantas mais citadas são: Myrtus communis L., Pistacia lentiscus L., Dittrichia viscosa (L.) Greuter, Angelica officinalis L., Lavandula stoechas L., Thymus vulgaris L. e Carlina gummifera (L.) Less. Os resultados obtidos mostraram que a parte mais utilizada da planta é a folha (43%). Além disso, a decocção é o método de preparo mais utilizado (46%), e os distúrbios gastrointestinais representam as doenças mais tratadas pelas plantas listadas (28%). Por fim, o cálculo de alguns parâmetros etnobotânicos permitiu observar a ampla utilização de Angelica officinalis L. (UV = 1,02) para o tratamento de diferentes doenças, a especificidade de Carlina gummifera (L.) Less. contra distúrbios dermatológicos (FL = 100%) e, portanto, o consenso dos usuários quanto ao tratamento de doenças gastrointestinais (ICF = 0,98).

Palavras-chave: Biodiversidade. Flora medicinal. Etnobotânica. Fitoterapia. Conhecimento tradicional.

Introduction

The Mediterranean region is renowned for its exceptional biological diversity, with an estimated 25,000 species of vascular plants, which account for 9.2% of the world’s flora, despite covering only 1.5% of the Earth’s surface (MÉDAIL; QUÉZEL, 1997; MÉDAIL, 2008). It ranks as the third most biodiverse hotspot globally in terms of plant species (MITTERMEIER et al., 2005).

Algeria, home to more than 3,139 plant species (QUÉZEL; SANTA, 1962-1963), boasts one of the richest floras in North Africa (MIARA et al., 2018). Among this diverse flora, a significant number of species are used for medicinal purposes.

In Algeria, the use of medicinal plants is deeply rooted in popular culture, and continues to play a key role in community health (BOUDJELAL et al., 2013; MIARA et al., 2019), as evidenced by various studies recently published in the country (HAMMICHE; MAIZA, 2015; OUELBANI et al., 2016; BOUREDJA et al., 2017; BENDIF et al., 2018; SOUILAH et al., 2018; MIARA et al., 2019; BELAIDI et al., 2021).

However, they remain rare in certain areas, such as the Tamalous region (wilaya of Skikda), a rural and agricultural area, located in the northeast of the country and characterized by a warm and rainy Mediterranean climate that allows for the appearance of abundant and diverse flora.

Despite this rich floristics, this study represents the first ethnobotanical study initiative carried out in the region, which aims to identify medicinal plants used in traditional medicine by the local population and to gather information relating to traditional herbal medicine in the region.

Materials and methods

Study area

The Tamalous region is located in eastern Algeria (Table 1, Figure 1), 50 km from the capital of Skikda (36° 50′ 10″ N, 6° 38′ 30″ E), it extends over an area of ​​368.09 km² and has 80,936 habitants. It is a region with a rural character and an agricultural vocation.

Table 1 – Distribution of surveys by locality.

Figure 1 – Location of the region of Tamalous and sites studied.

Measured parameters

Use Value (UV): The relative importance of each plant species known locally for use as an herbal remedy is called as UV. It was calculated according to the following formula (BARNERT; MESSMANN, 2008):

UV = ƩU / n

Where:

U: number of use-reports cited by each informant for a given plant species.

n: total number of informants interviewed for a given plant.

Fidelity Level (FL): it is used to determine the most frequent plant species used to treat a particular disease category by informants in the study area. The FL is calculated according to the following formula (MARTIN, 1995):

FL= (Np/N) X 100

Where:

Np: number of use-reports cited for a given species for a category of diseases.

N: total number of use-reports cited for a given species.

Informant Consensus Factor (ICF): is used to see if there is agreement on the use plant in disease categories among plant users in the study area. The ICF was calculated according to the following formula (BAĞCI, 2000; CAUNCA; BALINADO, 2021):

ICF = (Nur-Nt) / (Nur -1)

Where:

Nur: refers to the number of use-reports for a particular disease category.

Nt: refers to the number of taxa for a particular disease category by all informants.

Results and discussions

Census of medicinal plants used the local population of Tamalous

The surveys conducted with these users led to the identification of 101 species of medicinal plants used as traditional remedies by the local population (Table 2, Figure 2). This number is particularly noteworthy when compared to the findings of studies from various regions in northeast of Algeria, such as: M’sila (58 species) (BOUDJELAL et al., 2013); Bourdj Bou Arreridj (83 species) (BENDIF et al., 2018); Sétif (93 species) (CHERMAT; GHARZOULI, 2015); Kabylia (98 species) (MEDDOUR; MEDDOUR-SAHAR, 2015; SILVA; SOARES, 2020). Additionally, some studies have reported even higher numbers, such as: Guerbes-Sanhadja Wetlands Complex (102 species) (BELAIDI et al., 2021) and Mascara region (141species) (BENARBA et al., 2015).

Table 2 – list of medicinal plants used by the local population of Tamalous.

Figure 2 – Some plant species identified: (a) Cytisus triflorus Lam., (b) Urtica membranacea L., (c) Dittrichia viscosa (L.) Greuter, (d) Lavandula stoechas L., (e) Myrtus communis L., (f) Traganum nudatum Delile.

Distribution of medicinal plants according to botanical families

Regarding the distribution of plants by botanical family, we observed a notable number of families (46) (Figure 3), with Lamiaceae being the most dominant (13 species), followed by Apiaceae (08), Asteraceae (07) and Fabaceae (06). The remaining families contained between 1 and 4 species. This dominance aligns with findings from previous studies in Algeria (BOUDJELAL et al., 2013; CHERMAT; GHARZOULI, 2015; SOUILAH et al., 2018), as well as international research (BENKHNIGUE et al., 2010; EL ALAMI et al., 2016; SBAI-JOUILIL et al., 2017; CHAACHOUAY et al., 2019). This trend may be attributed to the high abundance of phenolic and flavonoid compounds in these families.

Analysis of the socio-demographic profile of informants

According to Bouredja et al. (2017), knowledge of the properties and use of medicinal plants are usually acquired through a scientific and experimental knowledge accumulated and passed from one generation to another (Table 3, Figure 4).

The results obtained show that women use plants more than men with a rate of 71%, this is due to the fact that they are responsible for taking care of their children and also using these plants for cosmetic purposes. The results indicate that individuals across different age groups use medicinal plants at varying rates, with those aged between 40 and 60 years representing the largest group, accounting for 46% of users. While young people under the age of 20 are not interested in herbal medicine, this may endanger herbal medicine and makes us fear for its future in the next generations, as young people today are not very dependent on this method of treatment and prefer modern medicine. These findings align with those of Miara et al. (2018), Souilah et al. (2018) and Belaidi et al. (2021).

Figure 3 – Distribution of medicinal species according to botanical family.

Anyinam et al. (1995) mention that knowledge of the properties and uses of medicinal plants are generally acquired with age and with long experience passed from one generation to the next. The transmission of this knowledge is in danger today because it is not always assured.

In the study region, the majority of herbal users are married with a percentage of (69%), compared to (20%) for single people. This predominance is confirmed in Algeria by Bouredja et al. (2017) and Belaidi et al. (2021), and in Morocco by Chaachouay et al. (2019). This can be explained by the growing responsibilities of married couples towards their children and thus in order to minimize medical costs.

In contrast to the results of most studies in this field, the results we obtained showed that people of all educational levels tend to seek treatment with herbs, with a slight preference for illiterate people, at a rate of 31%.

In our study, and in order to minimize the burdens generated by conventional medicine, more than half of the users (51%) are unemployed.

As regards the origin of the information, the majority of users have acquired phytotherapeutic information from the family or personal experience with rates respectively of 47 and 43%, while the other sources of information (reading books, internet, and herbalist) are less cited. This reflects the image of the transmission of therapeutic practices from one generation to another and indicates the dependence of users on their families regarding the phytotherapy. Observation like that of Belaidi et al. (2021) in the Guerbes-Sanhadja wetland complex.

Table 3 – Classification of informants according to several factors.

Figure 4 – ACM of the socio-demographic profile of informants.

Parts of plants used

In general, the parts of plants used in traditional medicine are the leaves, the underground part (roots, bulbs and tubers), the aerial part, the fruits, the seeds, the flowers, the stem and the bark. The results of this survey show that the leaf is the part of medicinal plants the most used (43%), a similar observation in the majority of ethnobotanical studies in Algeria (BOUREDJA et al., 2017; SOUILAH et al., 2018; BELAIDI et al., 2021) and even in Morocco cited by Daoudi et al. (2015), followed by the underground part and aerial part (13%) (Figure 5).

The high frequency of leaf use can be explained by the ease and speed of the harvest (BITSINDOU, 1986) but also by the fact that they are the seat of photosynthesis and sometimes of the storage of secondary metabolites responsible for the biological properties of the plant (BIGENDAKO-POLYGENIS; LEJOLY, 1990).

From an ecological point of view, the remarkable frequency of use of the leaves compared to the root parts, flowers and seeds, in reality avoid the excessive pulling out of the plants and therefore ensure their renewal and natural regeneration.

Figure 5 – Use of medicinal plants according to their organs.

Method of preparation

In order to facilitate the administration of the active ingredients, several preparation methods are used, in our study, the decoction method is the technique most used by the local population with a high rate of around 46%, a result conformed by Miara et al. (2019) and Bouredja et al. (2017) in Algeria, and Benkhnigue et al. (2010) in Morocco.

Due to the conviction of users in the region that the decoction allows the sterilization of the plant and the extraction of the active ingredients. The second method used is the powder (37%) followed by the cataplasm (9%), and the infusion (8%) (Figure 6).

Figure 6 – Use of medicinal plants according to the method of preparation.

Diseases treated in traditional medicine

The ethnobotanical analysis revealed 9 categories of diseases treated by the inventoried plants, gastrointestinal disorders represent the most cited disease with a rate of 28%, followed by cardiovascular diseases and respiratory diseases (15%). The predominance of gastrointestinal disorders is very frequent in Algerian ethnobotanical studies with different rates: Souilah et al., 2018 (20%); Ould El Hadj et al., 2003 (26.38%); Chermat; Gharzouli, 2015 (34.41%); Belaidi et al., 2021 (31%). The same observation is also mentioned in Morocco by Daoudi et al. (2015) (38.9%) and Benkhnigue et al. (2010) (26.15%). The results obtained can be explained by the poor eating habits answered in the region characterized by the excessive use of pasta and dried legumes (Figure 7).

Figure 7 – Use of medicinal plants according to treated diseases.

Analysis of calculated parameters

Use Value (UV)

According to the obtained results, the use values ​​of the species are very close and vary from 1.02 to 1, however the highest is observed in Angelica officinalis L., with a use value of 1.02.

High UV indicate that local people are using the plant for many purposes to treat various categories of diseases (BARNERT; MESSMANN, 2008) (Table 4).

Table 4 – Use Value (UV) of the most cited medicinal plants. 

Fidelity Level (FL)

Concerning the level of fidelity (FL), the calculations carried out clearly show that Carlina gummifera (L.) Less. possesses the highest fidelity level with a percentage of 100%, this indicates that this species is used by the local population specifically to treat a single category of disease (dermatological disorders).

Myrtus communis L. and Thymus vulgaris L. comes in second position with a percentage of 89%, which are often used to treat gastrointestinal disorders (Table 5).

Table 5 – Fidelity Level (FL) of the most cited medicinal plants.

Informant Consensus Factor (ICF)

The higher value of the ICF indicates that the local population agrees with the use of the species in the treatment of a category of disease. This value, resulting in a well-defined selection criterion in the area studied or in information, is transmitted between the local populations. The lower ICF value indicates that the plants are chosen at random or that the local population does not exchange information about their use (KAYA, 2006).

The highest value of the ICF recorded for gastrointestinal disorders (0.98) indicates that users of herbal remedies are agreed on the treatment of this disease, and the most frequently used species is Myrtus communis L., dermatology comes in second place with a value of 0.96, and Carlina gummifera (L.) Less. represents the most used species for this category of diseases (Table 6).

Table 6 – Informant Consensus Factor (ICF) for different disease categories.

Conclusion

Despite the specific richness of the region, this study represents the first initiative in terms of ethnobotanical study in the Tamalous region aimed at the census of medicinal plants and the preservation of its phytotherapeutic practices. It highlights the significant reliance of the Tamalous region’s population on traditional herbal medicine, with 101 medicinal species documented across 46 botanical families, predominantly Lamiaceae.

Key species such as Myrtus communis L., Pistacia lentiscus L., and Angelica officinalis L. were frequently used, primarily in the form of leaf-based decoctions (46%) to treat gastrointestinal disorders (28%), followed by cardiovascular and respiratory ailments.

Analysis of ethnobotanical parameters reveals that Angelica officinalis L. has the highest use value (UV=1.02), demonstrating its versatile use. Carlina gummifera (L.) Less. shows maximum use fidelity (FL=100%) for dermatological disorders. The high consensus (ICF=0.98) on plants treating gastrointestinal conditions, including Myrtus communis L. and Thymus vulgaris L., reflects well-established traditional knowledge. These results demonstrate both the specialization of certain plants and the effective transmission of local therapeutic knowledge.

This dependence of local population on medicinal plants to treat various diseases despite the development of modern medicine  this tcan be set up a database for the valuation and conservation of medicinal plants in order to discover new active ingredients that can be used in pharmacology and to protect this wealth.

Conflicts of interest

The authors declare no conflicts of interest regarding the work presented here.

Acknowledgements

I am very grateful to the director of CICYTEX Mrs. Carmen González Ramos for agreeing to welcome me at the institute for two months, and to all the team of Dr. Francisco Vazquez; Francisco Garcia and David Garcia Alonso. Also, many thanks to my students: Titam Khadidja and Zeggari Asma for their effective cooperation.

References

ANYINAM, C. Ecology and ethnomedicine: exploring links between current environmental crisis and indigenous medical practices. Social Science and Medicine, v. 4, n. 3, p. 321-329, 1995. https://doi.org/10.1016/0277-9536(94)E0098-D

BAĞCI, Y. Ethnobotanical features of Aladaglar (Yahyali, Kayseri) and its vicinity. The Herb Journal of Systematic Botany, v. 7, p. 89-94, 2000.

BARNERT, J.; MESSMANN, H. Management of lower gastrointestinal tract bleeding. Best Practice & Research Clinical Gastroenterology, v. 22, n. 2, p. 295-312, 2008. https://doi.org/10.1016/j.bpg.2007.10.024

BELAIDI, A.; BEGHAMI, Y.; FRANCISCO, M. V.; SOUILAH, N.; BENDIF, H. The phytotherapeutic arsenal in the Guerbes-Sanhadja wetlands complex (Northeast of Algeria). Journal of Bioresource Management, v. 8, n. 2, p. 38-54, 2021. https://doi.org/10.35691/JBM.1202.0179

BENARBA, B.; BELABID, L.; RIGHI, K.; BEKKAR, A. A.; ELOUISSI, M.; KHALDI, A.; HAMIMED, A. Ethnobotanical study of medicinal plants used by traditional healers in Mascara (Northwest of Algeria). Journal of Ethnopharmacology, v. 175, p. 626-637, 2015. https://doi.org/10.1016/j.jep.2015.09.030

BENDIF, H.; MIARA, M.D.; HARIR, M.; MERABTI, K.; SOUILAH, N.; GUERRODJ, S.; LABZA, R. An ethnobotanical survey of medicinal plants in El Mansourah (West of Bordj Bou Arreridj, Algeria). Journal of Soil and Plant Biology, v. 1, p. 45-60, 2018. https://www.researchgate.net/publication/370328561

BENKHNIGUE, O.; ZIDANE, L.; FADLI, M.; ELYACOUBI, H.; ROCHDI, A.; DOUIRA, A. Etude ethnobotanique des plantes médicinales dans la région de Mechraâ Bel Ksiri (Région du Gharb du Maroc). Acta Botanica Barcinonensia, v. 53, p. 191-216, 2010. https://www.semanticscholar.org/paper/Etude-ethnobotanique-des-plantes-medicinales-dans-la-region-de-mechraa-bel-ksiri

BIGENDAKO-POLYGENIS, M. J.; LEJOLY, J. La pharmacopée traditionnelle au Burundi. Pesticides and drugs in animal health. Namur: Presses Universitaires Namur, p. 425-442, 1990.

BITSINDOU, M. Enquêtes sur la phytothérapie traditionnelle à Kindamba et Odzala (Congo), et analyse des convergences d’usage des plantes médicinales en Afrique centrale. 482p. Thesis (Doctorat en Sciences) – Faculté des Sciences, Université Libre de Bruxelles, Bruxelles, 1986. https://difusion.ulb.ac.be/vufind/Record/ULB-DIPOT:oai:dipot.ulb.ac.be:2013/212363/Detailsb

BOUDJELAL, A.; HENCHIRI, C.; SARI, M.; SARRI, D.; HENDEL, N.; BENKHALED, A.; RUBERTO, G. Herbalists and wild medicinal plants in M’Sila (North Algeria): An ethnopharmacology survey. Journal of Ethnopharmacology, v. 148, n. 2, p. 395-402, 2013. https://doi.org/10.1016/j.jep.2013.03.082

BOUREDJA, N.; MESSAOUDI, N.; BENYAMINA, K. Ethnobotanical and floristic study of medicinal plants in the region of Oued Tlelalt, Algeria. International Journal of Pharmaceutical Sciences and Research, v. 8, n. 3, p. 1199-1204, 2017. https://doi.org/10.13040/IJPSR.0975-8232.8(3).1199-04

CAUNCA, E. S.; BALINADO, L. O. Determination of Use-Value, Informant Consensus Factor, and Fidelity Level of medicinal plants used in Cavite, Philippines. Asian Journal of Biological and Life Sciences, v. 10, n. 2, p. 443-453, 2021. https://doi.org/10.5530/ajbls.2021.10.59

CHAACHOUAY, N.; BENKHNIGUE, O.; FADLI, M.; IBAOUI, H.; ZIDANE, L. Ethnobotanical and ethnopharmacological studies of medicinal and aromatic plants used in the treatment of metabolic diseases in the Moroccan Rif. Heliyon, v. 5, n. 10, p. 1-9, 2019. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2019.e02191

CHERMAT, S.; GHARZOULI, R. Ethnobotanical study of medicinal flora in the northeast of Algeria – an empirical knowledge in Djebel Zdimm (Setif). Journal of Materials Science and Engineering, v. 5, p. 50-59, 2015. https://www.researchgate.net/publication/283582543

DAOUDI, A.; BAMMOU, M.; ZARKANI, S.; SLIMANI, I.; IBIJBIJEN, J., NASSIRI, L. Étude ethnobotanique de la flore médicinale dans la commune rurale d’Aguelmouss province de Khénifra (Maroc). Phytothérapie, v. 14, n. 4, p. 220-228, 2015. https://www.researchgate.net/publication/287632598

EL ALAMI, A.; LOUBNA, F.; CHAIT, A. Etude ethnobotanique sur les plantes médicinales spontanées poussant dans le versant nord de l’Atlas d’Azilal (Maroc). Algerian Journal of Natural Products, v. 4, n. 2, 271-282, 2016. https://www.researchgate.net/publication/301657101

KAYA, M. D.; OKÇU, G.; ATAK, M.; ÇIKILI, Y.; KOLSARICI, Ö. Seed treatments to overcome salt and drought stress during germination in sunflower (Helianthus annuus L.). European Journal of Agronomy, v. 24, n. 4, p. 291-295, 2006. https://doi.org/10.1016/j.eja.2005.08.001

MARTIN, G. J. Ethnobotany: A Methods Manual. A people and plants conservation manual. 1^st edition. New York: Springer, 1995, 296p. https://doi.org/10.1007/978-1-4615-2496-0

MÉDAIL, F. A natural history of the islands’ unique flora. Marseille: Initiative Pim, p. 27-33, 2008. https://initiative-pim.org/ressource/a-natural-history-of-the-islands-unique-flora/

MÉDAIL, F.; QUÉZEL, P. Hot-spots analysis for conservation of plant biodiversity in the Mediterranean basin. Annals of the Missouri Botanical Garden, v. 84, n. 1, p. 112-127, 1997. https://doi.org/10.2307/2399957

MEDDOUR, R.; MEDDOUR-SAHAR, O. Medicinal plants and their traditional uses in Kabylia (Tizi Ouzou, Algeria). Arabian Journal of Medicinal & Aromatic Plants, v. 1, n. 2, p. 137-151, 2015. https://www.researchgate.net/publication/306278058

MIARA, M. D.; BENDIF, H.; HAMMOU, M. A.; TEIXIDOR-TONEU, I. Ethnobotanical survey of medicinal plants used by nomadic peoples in the Algerian steppe. Journal of Ethnopharmacology, v. 219, p. 248-256, 2018. https://doi.org/10.1016/j.jep.2018.03.011

MIARA, M. D.; BENDIF, H.; REBBAS, K.; RABAH, B.; HAMMOU, M. A.; MAGGI, F. Medicinal plants and their traditional uses in the highland region of Bordj Bou Arreridj (Northeast Algeria). Journal of Herbal Medicine, v. 16, 2019. https://doi.org/10.1016/j.hermed.2019.100262

MITTERMEIER, R. A.; GIL, P. R.; HOFFMANN, M.; PILGRIM, J.; BROOKS, T.; MITTERMEIER, C. G.; LAMOREUX, J.; FONSECA, G. A. B. Hotspots Revisited: Earth’s Biologically, Richest and Most Endangered Terrestrial Ecoregions. Chicago: The University of Chicago Press, Conservation International, 2005, 392p. https://press.uchicago.edu/ucp/books/book/distributed/H/bo3707156.html

OUELBANI, R.; BENSARI, S.; MOUAS, T. N.; KHELIFI, D. Ethnobotanical investigations on plants used in folk medicine in the regions of Constantine and Mila (Northeast of Algeria). Journal of Ethnopharmacology, v. 194, p. 196-218, 2016. https://doi.org/10.1016/j.jep.2016.08.016

OULD EL HADJ, M.; HADJ-MAHAMMED, M.; ZABEIROU, H. Place des plantes spontanees dans la medecine traditionnelle de la région d’Ouargla (Sahara Septentrional Est). Courrier du Savoir Scientifique et Technique, v. 3, n. 3, p. 47-51, 2003. https://asjp.cerist.dz/en/article/77907

QUÉZEL, P.; SANTA, S. Nouvelle flore de l’Algérie et des régions désertiques méridionales. Paris: CNRS, 1962-1963, 1170p.

SBAI-JOUILIL, H.; FADLI, A.; EL HAFIAN, M.; EL AYAD, R.; BENHARBIT, O.; ZIDANE, L. Floristic and ethnobotanical study of medicinal plants used in the treatment of respiratory diseases in Seksaoua Region (Western High Moroccan Atlas). Annual Research & Review in Biology, v. 17, n. 6, p. 1-10, 2017. https://doi.org/10.9734/ARRB/2017/36526

SILVA, W. C; SOARES, N. Use and diversity of medicinal plants present in bottles sold in the municipality of Itumbiara – GO, Brazil. Agrarian Academic Journal, v. 3, n. 4, p. 163-180, 2020. https://doi.org/10.32406/v3n42020/163-180/agrariacad

SOUILAH, N.; ZEKRI, J.; GRIRA, A.; AKKAL, S.; MEDJROUBI, K. Ethnobotanical study of medicinal and aromatic plants used by the population National Park of El Kala (north-eastern Algeria). International Journal of Biosciences, v. 12, n. 4, p. 55-77, 2018. http://doi.org/10.12692/ijb/12.4.55-77

Received on December 31, 2024

Returned for adjustments on June 4, 2025

Received with adjustments on June 10, 2025

Accepted on June 16, 2025

Revista Agrária Acadêmica

agrariacad.com

doi: 10.32406/v8n3/2025/61-77/agrariacad

Aspectos fisiológicos da restrição da radiação solar em arroz – uma revisão. Physiological aspects of solar radiation restriction in rice – a review.

Juracy Barroso-Neto^1*, Dennis Ricardo Cabral Cruz², Cinara Wanderléa Felix Bezerra³, Moemy Gomes de Moraes⁴, Alexandre Bryan Heinemann⁵

^1*- Doutor em Agronomia, Bolsista de Pós-Doutorado Júnior pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq, Centro Nacional de Pesquisa Arroz e Feijão – CNPAF, Embrapa Arroz e Feijão, Km 12 – Zona Rural, GO – 462, Santo Antônio de Goiás, GO, Brasil, 75375-000. E-mail: jnetobarroso@gmail.com

^2- Doutorando do Programa de Pós-Graduação em Agronomia, Escola de Agronomia, Universidade Federal Rural de Goiás – UFG. Avenida Samambaia s/n, Goiânia, GO, Brasil, 74690-000. E-mail: denisribral@gmail.com

^3- Doutoranda do Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Federal do Paraná – UFPR. Jardim das Américas, Curitiba, PR, Brasil, 81531-980. E-mail: cinarawfb@gmail.com

^4- Professora Dra. Titular, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás – UFG. Chácaras Califórnia, Goiânia, GO, Brasil, 74045-155. E-mail: moemy@ufg.br

^5- Pesquisador, Centro Nacional de Pesquisa Arroz e Feijão – CNPAF, Embrapa Arroz e Feijão, Km 12 – Zona Rural, GO – 462, Santo Antônio de Goiás, GO, Brasil, 75375-000. E-mail: alexandre.heinemann@embrapa.br

Resumo

A luminosidade é um importante fator que influencia o desenvolvimento das plantas pois interfere em diversos processos metabólicos, morfológicos, anatômicos e fisiológicos. Quando não suprida em quantidade e qualidade adequada, a luminosidade pode trazer implicações para a produtividade das culturas agrícolas. O déficit de radiação solar durante o desenvolvimento vegetal, que geralmente ocorre no período chuvoso devido à nebulosidade e características geográficas da região, pode ocasionar estresse e limitar a produção. Esta revisão tem como objetivo apresentar os efeitos da restrição da radiação solar na fisiologia do arroz irrigado. Esse entendimento é de suma importância para auxiliar pesquisas futuras no esclarecimento da relação entre a intensidade luminosa e produtividade. Isso auxiliará na escolha de práticas de manejo e no desenvolvimento de estratégias de reprodução e seleção indireta de cultivares para aumento da produtividade e da qualidade dos grãos de arroz em regiões que apresentam déficit de radiação solar durante o ciclo da cultura. Esta revisão baseou-se em pesquisa bibliográfica realizada em bases de dados nacionais e internacionais, da qual foram selecionados artigos científicos publicados nas últimas cinco décadas que atenderam aos critérios de inclusão estabelecidos. No arroz, o déficit de radiação solar é o principal ocasionador de baixas produtividades e redução na qualidade dos grãos. Os processos mais afetados negativamente são a fotossíntese, a produção de matéria seca da raiz e a distribuição de fotoassimilados para as espiguetas. A gravidade do estresse por baixa luminosidade depende da fase de desenvolvimento, intensidade, genótipo e da interação com outros fatores ambientais. Estudos adicionais, que relacionem tanto a quantidade como a qualidade da luz, são necessários para selecionar cultivares tolerantes e otimizar o manejo em regiões com restrição luminosa, garantindo menor impacto sobre a produtividade.

Palavras-chave: Oryza sativa L. Sombreamento. Redução de irradiância. Baixa luminosidade.

Abstract

Light is an important factor that influences plant development because it interferes with several metabolic, morphological, anatomical and physiological processes. When not supplied in adequate quantity and quality, light can have implications for the productivity of agricultural crops. The deficit of solar radiation during plant development, which usually occurs in the rainy season due to cloudiness and geographic characteristics of the region, can cause stress and limit production. This review aims to present the effects of solar radiation restriction on the physiology of irrigated rice. This understanding is of utmost importance to aid future research in clarifying the relationship between light intensity and productivity. This will help in the choice of management practices and in the development of breeding strategies and indirect selection of cultivars to increase productivity and grain quality of rice in regions that present a deficit of solar radiation during the crop cycle. This review was based on bibliographic research carried out in national and international databases, from which scientific articles published in the last five decades that met the established inclusion criteria were selected. In rice, the deficit of solar radiation is the main cause of low productivity and reduction in grain quality. The processes most negatively affected are photosynthesis, root dry matter production and the distribution of photoassimilates to the spikelets. The severity of stress due to low light depends on the development stage, intensity, genotype and interaction with other environmental factors. Additional studies, which relate both the quantity and quality of light, are necessary to select tolerant cultivars and optimize management in regions with light restriction, ensuring less impact on yield.

Keywords: Oryza sativa L. Shading. Reduced irradiance. Low light.

Introdução

Conhecer como os fenômenos externos ou fatores abióticos afetam os aspectos fisiológicos das plantas é primordial para entender a performance dos vegetais em diversas condições ambientais, e traçar estratégias para obter seu melhor rendimento. As plantas, produtores primários da natureza, necessitam de água, nutrientes e luminosidade para completar seu ciclo de vida e, portanto, esses fatores desempenham papel decisivo na produção das culturas.

A luminosidade impacta o desenvolvimento e produtividade das plantas e afeta o metabolismo, morfologia, anatomia, aspectos fisiológicos e até mesmo o tempo de floração (CHORY et al., 1991). Entre os diversos processos dos vegetais influenciados pela luminosidade, os mais importantes são a fotossíntese, fotomorfogênese, fototropismo, mutagênese e termogênese, que compreendem desde a produção de energia química e assimilação de dióxido de carbono, diferenciação de órgãos e tecidos, regulação do crescimento da planta em direção à luz, alterações genéticas, até troca de energia entre planta e o ambiente (MONTEITH, 1965; CHORY, 1997; FIORUCCI; FANKHAUSER, 2017; TAIZ et al., 2017).

Nas regiões tropicais do Brasil em que a época de cultivo coincide com precipitação frequente e nebulosidade, a radiação solar que chega às plantas é diminuída (FUNARI; TARIFA, 2017). A baixa radiação solar durante o crescimento da planta pode causar estresse e limitar a produção. As plantas C3, como o arroz, tem menor eficiência na captação de carbono e podem ser mais afetadas sob estresses abióticos. Nelas, a taxa de transporte de elétrons pode ser reduzida pela baixa quantidade de luz disponível (menor que 300 μmol m^–2 s^–1) (TAIZ et al., 2017).

Há evidências de que a intensidade luminosa abaixo do ideal, como ocorre em dias nublados, é o principal fator que interfere na produtividade e qualidade dos grãos de arroz irrigado (PANDA et al., 2019). A baixa luminosidade no ambiente tropical é um dos principais fatores que limitam a produtividade do arroz irrigado nesse ambiente comparada ao subtropical (SANTOS et al., 2017). Além disso, a gravidade do efeito da baixa luminosidade depende da interação com outros fatores como temperatura, umidade, e estado nutricional do solo, que variam de acordo com a latitude, altitude e características regionais (VENKATESWARLU et al., 1987).

Quando a água e os nutrientes são fornecidos às plantas de arroz, durante todo ou maior parte do desenvolvimento, principalmente nos cultivos por inundação, esses fatores não são limitantes para a cultura. Portanto, nessa condição, a radiação solar é o principal fator abiótico para definir o potencial produtivo das cultivares de arroz irrigado. Nos últimos anos, a média mundial de produtividade do arroz está em torno de quatro toneladas por hectare (FAO, 2022). Esse valor está muito abaixo do potencial produtivo da cultura, que é estimado em média de 14,8 toneladas por hectare para o Brasil (RIBAS et al., 2021), o que indica uma lacuna na produtividade de quase 50%. Essa lacuna pode ser reduzida por meio da seleção de cultivares adaptadas, tolerantes e/ou do ajuste de práticas de manejo ao ambiente de produção.

De forma geral, as plantas apresentam estratégias para aclimatação e para mitigar o estresse por baixa luminosidade. Essas estratégias podem ser definidas como: a) morfológicas, como o aumento da área e espessura das folhas (EMMANUEL; MARY, 2014); b) anatômicas, como as alterações na produção de estômatos por milímetro quadrado (SATO; KIM, 1980); e c) celulares, como as alterações no conteúdo e na relação da quantidade dos pigmentos fotossintéticos (LICHTENTHALER et al., 1981). Em plantas de arroz, a baixa radiação solar afeta negativamente a fotomorfogênese, ocasionando o aumento da altura da planta, e redução do perfilhamento, do número de panículas e da produtividade de grãos (AHMAD et al., 2009).

Esta revisão tem por objetivo relacionar os aspectos fisiológicos do estresse por baixa luminosidade em arroz, caracterizando os principais efeitos do déficit de radiação na produtividade, as estratégias de tolerância e aclimatação e a interação com outros fatores abióticos. Esse entendimento é decisivo para elucidar a relação entre a intensidade luminosa e a produtividade em plantas de arroz, além de contribuir para melhorias nas práticas de cultivo e na adoção de mecanismos de reprodução e seleção indireta de cultivares mais adaptadas a regiões com condições restritivas de radiação solar.

Material e métodos

Para reunir, organizar e analisar criticamente informações disponíveis na literatura científica sobre os efeitos da restrição da radiação solar em cultivares de arroz (Oryza sativa L.), foi realizada pesquisa bibliográfica em bases de dados nacionais e internacionais. As buscas foram realizadas nas bases Scopus, Web of Science, PubMed, SciELO, Science Direct e Google Scholar. Os descritores utilizados nas pesquisas foram combinados em português e inglês, com o uso dos operadores booleanos AND e OR. Os principais termos aplicados incluíam: “baixa luminosidade”, “déficit de radiação solar”, “sombreamento”, “Oryza sativa“, “fotossíntese”, “enchimento de grãos”, “estresse abiótico”, “qualidade dos grãos”, “absorção de luz”, “eficiência quântica”, entre outros.

Foram considerados elegíveis para inclusão na revisão dos artigos que atenderam aos seguintes critérios: a) abordar aspectos fisiológicos, bioquímicos ou agronômicos de arroz sob condições de baixa luminosidade; b) estarem redigidos em qualquer idioma; e c) estarem disponíveis integralmente em formato digital. Foram excluídos trabalhos que: a) tratavam exclusivamente de outros estresses abióticos, como seca ou salinidade, sem relação com a luminosidade; b) apresentaram dados insuficientes ou não reprodutíveis; e c) não abordavam diretamente sobre o tema ou não traziam implicações fisiológicas relevantes para a cultura.

A seleção encontrada e inicialmente identificada compreendeu a 86 publicações. Após a leitura dos títulos e resumos, 42 artigos foram selecionados para leitura completa. Destes, 28 artigos atenderam integralmente aos critérios de inclusão e foram utilizados para compor esta revisão. Os 14 artigos excluídos abordavam cultivos diferentes e não possuíram dados relativos à cultura ou não apresentavam resultados relevantes à temática de luminosidade. O intervalo dos trabalhos selecionados contempla quase cinco décadas de pesquisa (1975 a 2023), com ênfase em estudos publicados a partir dos anos 2000, para apresentar maior rigor metodológico, detalhamento experimental e aplicabilidade prática para manejo e melhoramento genético do arroz sob baixa radiação solar.

Considerando os principais tópicos abordados sobre os efeitos gerais da restrição da radiação solar no arroz foi produzida uma ilustração gráfica que detalha as principais alterações causadas pela baixa luminosidade na cultura do arroz em comparação com o desenvolvimento em condições ótimas.

Revisão de literatura

Efeitos gerais da restrição da radiação solar

As principais alterações causadas por baixa luminosidade na cultura do arroz são ilustradas na Figura 1 e relacionadas na Tabela 1. Quando o arroz é cultivado em ambientes com restrição da radiação solar, especialmente na fase reprodutiva (menor que 20 MJ m^-2 dia^-1) (ROSSATO, 2021), as características agronômicas podem ser alteradas, além de prolongamento do seu ciclo. O estresse por baixa luminosidade em arroz pode induzir o alongamento do caule e consequentemente aumentar a altura da planta, pode causar alargamento das folhas, aumentando a área, mas com redução na espessura das folhas. Outra resposta importante ao déficit de luminosidade é o incremento do conteúdo de clorofila, que, entretanto, é acompanhado por redução na fotossíntese (REN et al., 2002; MURCHIE et al., 2005; DUTTA et al., 2017a; LIU et al., 2009; PANDA et al., 2019).

Figura 1 – Ilustração das principais alterações causadas pela baixa luminosidade na cultura do arroz em comparação com o desenvolvimento em condições ótimas.

Outra alteração relatada é a redução do perfilhamento (DUTTA et al., 2017a). A radiação solar limitante pode restringir a produção de matéria seca total, o que impacta significativamente a produtividade (DENG et al., 2009; LIU et al., 2009). A matéria seca total pode ser reduzida de 10 a 21% sob baixa luminosidade em comparação às condições ótimas (BARMUDOI; BHARALI, 2016). No arroz, grande parte da matéria seca da panícula é resultado da produção fotossintética de folhas na pré-antese e da matéria seca armazenada em colmos e bainhas pós-antese, sendo essas as principais fontes de nutrientes para o desenvolvimento de panículas (CAO et al., 2001). Sob condições de radiação solar restrita, a redução na matéria seca é resultante da diminuição da produção fotossintética e/ou de restrições na translocação de fotoassimilados (OTA et al., 1959; TANAKA; MATSUSHIMA, 1971; ZHU et al., 2008).

Tabela 1 – Alterações e implicações da restrição da radiação solar em genótipos de arroz.

NI – Não informado.

No entanto, a massa de matéria seca na parte aérea (colmos e folhas) pode eventualmente aumentar, em um mecanismo para compensar a baixa luminosidade (MENG et al., 2002; REN et al., 2002; DUTTA et al., 2017a). Ren et al. (2002), por exemplo, observou um incremento na matéria seca das folhas sob restrição de radiação solar. Do mesmo modo, Deng et al. (2009), ao avaliar a baixa luminosidade na fase vegetativa, observaram um incremento de perfilhos. Embora possa acontecer, o aumento eventual das estruturas vegetativas, relevantes para o enchimento dos grãos, não é suficiente para resultar em maior massa de panícula (LIU et al., 2014), devido ao comprometimento fotossintético e a baixa eficiência quântica nesse ambiente (WANG et al., 2015). Além disso, o aumento da matéria seca na parte aérea em relação a diminuição da matéria seca total em plantas de arroz sob condições de baixa luminosidade, sugere que a massa de matéria seca nas raízes é mais impactada (LIU et al., 2014). Ou seja, a diminuição da matéria seca total é devida, principalmente, à redução na quantidade de matéria seca produzida nas raízes.

Além dos efeitos na estrutura vegetativa das plantas, a baixa luminosidade impacta o transporte de fotoassimilados durante o período de enchimento de grãos (LIU et al., 2006). As taxas de exportação e translocação de fotoassimilados podem ser diminuídas sob baixa luminosidade, resultando em redução na massa da matéria seca de panículas (LIU et al., 2014). Com menor quantidade de drenos, os fotoassimilados podem ser redistribuídos para outras estruturas morfológicas, o que pode ocasionar maior investimento no crescimento de folhas, colmos e bainhas (VENKATESWARLU, 1977; VITYAKON et al., 1993; SUN et al., 2012; LIU et al., 2014; WANG et al., 2015; LI et al., 2020a).

Os efeitos de baixa luminosidade descritos acima influenciam a produtividade e seus respectivos componentes, como a fertilidade das espiguetas, o enchimento de grãos, e massa de 1000 grãos (LIU et al., 2009). A severidade do estresse por baixa luminosidade no arroz difere também de acordo com a posição das estruturas reprodutivas. Li et al. (2020a) observaram que as espiguetas das posições inferior e intermediária são mais afetadas na taxa de enchimento de espiguetas, massa de grãos e massa seca da panícula em comparação com as da posição superior.

Implicações nas fases de desenvolvimento

Todas as fases do desenvolvimento são afetadas pela baixa luminosidade no arroz, e a produtividade pode ser reduzida em até cerca de 35% (VERONICA; RAO, 2023). Ao longo do desenvolvimento do arroz, a baixa luminosidade pode elevar a mortalidade de perfilhos, reduzir a biomassa, reduzir o número de espiguetas, e até aumentar a esterilidade destas (DUTTA et al., 2017a). A restrição da radiação solar na fase vegetativa pode influenciar decisivamente na produtividade, pois compromete a reserva de açúcar, que tem influência significativa no enchimento de grãos (DUTTA et al., 2017a).

Em estudo realizado por Liu et al. (2009), o sombreamento no estágio inicial de crescimento reduziu o número de perfilhos em 26,72% em comparação com o controle. No entanto, estes mesmos autores revelaram aumento da área foliar (especificamente da folha bandeira) e do teor de açúcares solúveis em folhas de 33,86% e 30,23%, respectivamente, na mesma comparação. Já em experimento com 50% de restrição de radiação solar no período vegetativo (fase de perfilhamento), Deng et al. (2009) observou que apesar de maior perfilhamento, houve uma diminuição de 17,3% na produtividade de arroz irrigado na China, ocasionado pelo menor número de panículas e espiguetas efetivas por metro quadrado.

As fases reprodutivas, especialmente o estádio de enchimento de grãos, são as mais críticas, pois é neste momento que a luminosidade é mais requerida e pode exercer maior influência no nível do estresse provocado (VENKATESWARLU et al.,1987; SINGH, 2005; CHENG-GANG et al., 2015, SANTOS et al., 2017). De acordo com Rossato (2021), a restrição de radiação solar na fase reprodutiva, em ambiente subtropical, provoca perdas de produtividade por dia nublado em arroz irrigado de até 142 quilos por hectare. O autor indica que o enchimento de espiguetas é o principal fator que limita a produtividade das cultivares de arroz sob restrição luminosa, pois há redução significativa do número de grãos por panícula nessas condições. Quando o sombreamento foi aplicado após a iniciação da panícula em duas regiões da China, a taxa de enchimento de espiguetas e a massa de grãos foram significativamente reduzidas, indicando que o sombreamento afeta principalmente o progresso do enchimento de grãos (LI et al., 2020a).

A baixa radiação também é responsável por afetar a duração e período de desenvolvimento. Em estudo com deficiência de luminosidade na fase de pré-floração, Yang et al. (2011) relataram um retardamento na taxa de crescimento do arroz, através do acompanhamento do índice de área foliar (IAF), que foi menor para as plantas tratadas em comparação ao controle. A baixa luminosidade também foi responsável por atrasar o enchimento de grãos na cultura, provocando uma redução no rendimento em cerca de 27-37% (YOSHIDA; PARAO, 1976). Outro relato foi com relação ao tempo de pico da taxa de enchimento de grãos e ao tempo de enchimento de grãos propriamente, que foi prolongado em 1,66 dias e retardado em 6,80 dias, respectivamente (LIU et al., 2009).

No arroz, a restrição luminosa está principalmente atrelada a alterações no perfilhamento e, consequentemente, da produção de matéria seca na fase vegetativa (DUTTA et al., 2017a); a interferência na definição de drenos no período reprodutivo (LIU et al., 2014); e ao aumento do número de espiguetas estéreis por panícula e diminuição da massa dos grãos na fase de enchimento de grãos (WANG et al., 2015; LI et al., 2020a). Assim, o impacto da restrição da radiação solar na produtividade do arroz pode ser avaliado de acordo com a fase de desenvolvimento, pois o potencial produtivo das cultivares é construído baseado nas consequências em cada fase e na intensidade em que ocorre a restrição, interferindo na definição dos componentes de rendimento (YOSHIDA, 1981).

Apesar de consistir em valores médios, isto é indício da necessidade de compreender melhor as causas ambientais determinantes da expressão fenotípica nessa cultura, haja vista que a variação fenotípica não é explicada apenas por efeitos genéticos. Nesse sentido, estratégias focadas na compreensão das causas ambientais, em conjunto com a avaliação genotípica, podem oferecer novas oportunidades de seleção de genótipos mais adaptados e produtivos.

Impactos na fotossíntese

As trocas gasosas são diretamente impactadas pela baixa luminosidade. O déficit de luz, principalmente na pré-floração, tem efeitos sobre a taxa fotossintética do arroz (P_N), condutância estomática (g_S), transpiração (E), e concentração intercelular de CO₂ (C_I). Há diferentes graus de influência dependentes da intensidade, fase e tempo de atenuação da luminosidade.  P_N, g_S e E diminuíram significativamente em estudo realizado por Panda et al. (2019) para todos os genótipos de arroz testados sob baixa luminosidade em comparação com o controle. O percentual de redução de P_N chegou a quase 40% sob condição de menor luminosidade. A fotossíntese foi diminuída em até 20% em estudo de Yang et al. (2011) juntamente com decréscimos na g_S e E, e essa diminuição ocorreu gradualmente com o prolongamento do tempo de tratamento. Uma diminuição na assimilação líquida de CO₂ também foi encontrada por Wang et al. (2015) em variedades mais susceptíveis ao sombreamento.

A baixa luminosidade afeta negativamente a condutância estomática. Por influenciar a abertura dos estômatos, a baixa luminosidade causa redução na condutância estomática de folhas de arroz, o que causa, consequentemente, diminuição na transpiração (YANG et al., 2011). Já a longo prazo, a condutância estomática pode ser prejudicada por menor produção de estômatos por milímetro quadrado sob baixa luminosidade (SATO; KIM, 1980). Apesar disso, a concentração intercelular de CO₂ nestas condições pode ser incrementada em folhas de arroz (MENG et al., 2002; YANG et al., 2011). Esse pode ser um indicativo de que a limitação fotossintética sob condições de restrição da radiação solar não está atrelada somente aos mecanismos estomáticos, mas possivelmente numa limitação de carboxilação, de transporte de elétrons ou de compostos e enzimas-chave envolvidas no processo fotossintético.

Sob restrição luminosa, as plantas também podem apresentar mudanças a níveis estruturais, com variações nas proporções dos sistemas coletores de luz (YAMAZAKI et al., 1999). Um número maior de complexos coletores de luz no centro de reação do fotossistema dois (PSII) e uma maior quantidade de ribulose 1-5 bisfosfato carboxilase oxigenase (Rubisco) e complexo citocromo b/f são relatados nestas condições (MURCHIE; HORTON, 1998; BENERAGAMA; GOTO, 2010). Por outro lado, plantas de arroz sombreadas podem ter diminuição drástica da atividade da Rubisco, além de apresentar alterações nas taxas de absorção e dissipação de energia, transferência de elétrons e rendimento quântico do PSII (DEMAO; XIA, 2001; LIU et al., 2006).

Wang et al. (2015) mostraram alterações nos processos de absorção e uso da luz, como aumento na eficiência máxima da fotoquímica PSII sob adaptação ao escuro (F_v/Fm), porém associado a redução da fotossíntese, menor taxa de transporte de elétrons (ETR), irradiância de saturação (PAR_sat) e transporte máximo de elétrons (J_max), o que causou menor rendimento de grãos, principalmente devido à redução do enchimento de espiguetas e da massa de grãos. Já a redução na atividade da Rubisco em condições de baixa luminosidade pode ser justificada pelo comprometimento da capacidade de regeneração de ribulose 1,5-bifosfato (RuBP) (SAGE et al., 2002). Em luminosidade insuficiente, a eficiência da Rubisco é baixa e isso limita a fotossíntese, pois a sua atividade é dependente dos mecanismos de carbamilação-descarbamilação, Rubisco ativase e metabolismo de carbono, que são regulados para corresponder à capacidade reduzida para regeneração de RuBP (SEEMANN, 1989).

Alterações bioquímicas e qualidade do grão

O metabolismo das plantas de arroz pode sofrer alterações sob baixa luminosidade. Associado a diminuição da taxa fotossintética líquida, menor atividade da redutase do nitrato e menor taxa de crescimento, o conteúdo de malondialdeído (MDA) foi aumentado na fase de pré-floração sob sombreamento em estudo realizado por Yang et al. (2011). Esta mudança foi mais evidenciada à medida em que se aumentava a intensidade de sombreamento. O conteúdo de MDA está associado ao nível de dano ao sistema de membranas celulares e peroxidação lipídica quando as plantas estão sob estresse. Resultados semelhantes também foram encontrados por Liu et al. (2012), que além de maior conteúdo de MDA, relataram diminuição no conteúdo de açúcares e proteínas solúveis nas folhas e alterações nas atividades de enzimas envolvidas na proteção ao estresse oxidativo.

A aparência e a qualidade dos grãos de arroz também podem ser afetadas. Isso porque a baixa luminosidade parece não suprir da forma necessária a quantidade de fotoassimilados, prejudicando o enchimento de grãos (DUTTA et al., 2017a). Outra implicação é que a baixa luminosidade pode diminuir a atividade de enzimas-chave que participam da síntese de amido nos grãos (TASHIRO; EBATA, 1975; REN et al., 2003; TIAN et al., 2006). A redução nos conteúdos de amilose e de amilopectina (constituintes do amido) sob baixa luminosidade podem influenciar na características físico-químicas do grão, e consequentemente, na sua qualidade (TIAN et al., 2006).

Apesar de a baixa luminosidade diminuir a qualidade dos grãos de arroz, principalmente aparência física, e prejudicar o processo de cozimento, esse fator parece não afetar o valor nutricional (CHENG-GANG et al., 2015). Além disso, em estudo com duas principais cultivares de arroz aromático na China, o sombreamento durante o período de enchimento de grãos provocou maior acúmulo de compostos voláteis como o 2-acetil-1-prolina (2-AP) e ácido γ-aminobutírico (GABA), importantes caracteres valorizados neste tipo de arroz (MO et al., 2015).

Tolerância ao estresse por baixa luminosidade

Cultivares que mantém a produtividade mesmo sob estresse são consideradas tolerantes e podem fornecer informações para auxiliar a seleção indireta no processo de melhoramento para tolerância à baixa luminosidade. A porcentagem de produtividade ou redução de biomassa sob condição de estresse em relação às condições ideais é comumente utilizada como indicativo de resistência em termos de produção vegetal, além da produtividade absoluta sob estresse (ZHANG et al., 2015).

Plantas de arroz podem ser aclimatadas de acordo com o nível de irradiância (MURCHIE et al., 2002). No aparato fotossintético, por exemplo, a aclimatação contempla mudanças nos componentes enzimáticos, na taxa de transporte de elétrons, e nos centros de captação de luz associados ao ciclo de redução de carbono (SEEMANN, 1989). Panda et al. (2019), ao testarem genótipos de arroz, observaram um comportamento diferencial entre eles, sugerindo que alguns aprimoram sua capacidade de reduzir o impacto da baixa luminosidade. Esses genótipos apresentam ajustes que permitem melhorar a absorção de luz em condições de baixa luminosidade, aumentando a eficiência ao utilizar a luz disponível de maneira criteriosa e ajustar as trocas gasosas. 

De acordo com Dutta et al. (2017a), a tolerância à baixa luminosidade é geneticamente controlada, mas pouco se conhece sobre os genes que controlam essa característica. Esses autores identificaram genótipos de arroz com melhor desempenho, nestas condições, para em estudos posteriores serem comparados com genótipos contrastantes, e assim serem utilizados para mapear regiões cromossômicas associadas à tolerância à baixa luminosidade. Em estudo dos parâmetros fisiológicos das folhas em diversas cultivares de arroz, Qu et al. (2017) observaram uma forte correlação entre a fotossíntese sob baixa luminosidade e acúmulo de biomassa. Eles constataram que havia uma herdabilidade genômica nas cultivares estudadas, sugerindo que essa característica auxilia potencialmente a produtividade em ambientes com este perfil.

Em estudo com diversos genótipos de arroz, Dutta et al. (2018) identificaram seis principais marcadores para tolerância à baixa luminosidade. Estes marcadores apresentaram uma associação significativa para características relacionadas ao rendimento de grãos/planta, rendimento biológico e fertilidade de espiguetas sob baixa luminosidade. São eles: HvSSR02-44 (rendimento biológico), HvSSR02-52 (fertilidade de espiguetas), HvSSR02-54 (grão rendimento), HvSSR06-56 (fertilidade de espiguetas), HvSSR06-69 (fertilidade de espiguetas; rendimento biológico), HvSSR09-45 (fertilidade de espiguetas) nos cromossomos 2, 6 e 9. Além disso, estes mesmos autores identificaram oito genes de arroz que têm o seu papel relacionado a resposta ao estresse ou que geram mudanças na arquitetura da planta em arroz para melhor tolerância à baixa luminosidade.

A tolerância à baixa luminosidade também é relatada em variedades que capturam com melhor eficiência a energia solar pela maior área foliar e maior teor de clorofila (REN et al., 2002). A regulação entre síntese e degradação dos pigmentos fotossintéticos está associada com a adaptabilidade das plantas a diferentes ambientes (DUTTA et al., 2017b). Estudos indicam que variedades que são tolerantes à baixa luminosidade apresentam maior índice SPAD (Soil Plant Analysis Development), associado a maiores quantidades de clorofila b, e menor relação clorofilas a/b (RESTREPO; GARCES, 2013; LIU et al., 2014). Liu et al. (2009) observaram um aumento acentuado do teor de clorofilas em folhas bandeiras de variedades tolerantes ao sombreamento na fase de enchimento de grãos, além de maiores teores de proteína, açúcares solúveis e clorofilas em folhas sombreadas desde o estádio inicial de crescimento.

Outras estratégias que agem como fator de tolerância aos ambientes com baixa luminosidade são proteção oxidativa e regulação osmótica que alguns genótipos apresentam. As variedades suscetíveis mostram danos à membrana celular sob baixa luminosidade, enquanto as tolerantes apresentam características que proveem compostos ou enzimas antioxidantes para manter o equilíbrio osmótico e evitar a oxidação. Com isso, há a manutenção do potencial hídrico nas células e eliminação de espécies reativas de oxigênio, minimizando o impacto dos efeitos por baixa luminosidade (LIU et al., 2012).

Alguns genótipos, apesar de apresentarem redução significativa na produtividade, demonstram, quando comparados com outros mais susceptíveis, menores perdas na produtividade e/ou maior tolerância, como é o caso dos genótipos Purnendu e Nirajo (PANDA et al., 2019); e Gangyu 906 e Yifeng n. 8 (DENG et al., 2009).  Liu et al. (2012) também constatou melhor adaptação das variedades Gangyou 188 e Gangyou 527 à pouca luz, através de alterações no conteúdo de substâncias de regulação osmótica e atividades de enzimas protetoras nas folhas.

O teor de clorofila é outro parâmetro que pode ser utilizado para a classificação do nível de tolerância à baixa luminosidade. Os genótipos IRCTN 91-84, IRCTN 91-94, Rhyllo Red, PS-4, Mahisugandh, Danteswari, Kunti e Megha Rice 1 foram identificados como tolerantes à baixa luminosidade por apresentarem maior conteúdo de clorofila b (DUTTA et al., 2018). Wang et al. (2015) ao investigarem o efeito da baixa luminosidade em diversas variedades, atribuíram tolerância à sombra para a cultivar IIyou 498, que se aclimatou ao sombreamento pelo aumento do teor de clorofila total. Isso possibilitou maior potencial na absorção luminosa, bem como obteve maior fotossíntese máxima (P_max), maior ponto de saturação luminosos (LSP), e maior eficiência quântica do PSII (F_v/F_m) quando comparado às demais variedades.

Foi demonstrado, ainda, que IIyou 498, considerada tolerante à baixa luminosidade, obteve redução na dissipação de calor (quenching não fotoquímico, NPQ), mantendo a taxa de transporte de elétrons (ETR) e transporte máximo de elétrons (J_max) mais estáveis (WANG et al., 2015). Os autores relataram que a eficiência do uso e absorção da luz e redução na dissipação da energia aliviou os danos ao enchimento de espiguetas e resultou em menor redução na produtividade de grãos. A eficiência do uso da luz, portanto, é uma característica decisiva para selecionar cultivares tolerantes.

Sendo assim, uma distinção genética na adaptação ao estresse por baixa luminosidade é convencionada (DUTTA et al., 2018). Essas condições permitem que os genótipos tolerantes mitiguem a redução da fotossíntese e o impacto nos processos metabólicos durante as fases reprodutivas sob condições baixa luminosidade. Esses genótipos, por sua vez, podem ser utilizados para incorporação da tolerância à baixa intensidade de luz em outros genótipos de arroz. Através dos marcadores e dos genes relacionados à tolerância é possível construir uma base para futuros trabalhos, a fim de entender o mecanismo de tolerância à baixa intensidade luminosa.

Interações com outros fatores abióticos

Em condições de baixa luminosidade, outros fatores também podem potencializar ou atenuar seus efeitos negativos e vice-versa. Portanto, torna-se necessário conhecer as particularidades do ambiente e as técnicas de manejo do arroz, para minimizar os potenciais efeitos negativos na produção sob restrição de luz. Quando imposto a condições simultâneas de seca, por exemplo, a baixa luminosidade reduziu a produtividade de arroz aromático, porém atenuou a diminuição causada pelo déficit hídrico do conteúdo de compostos voláteis, importante para essas espécies (LI et al., 2020b).

A temperatura também tem relação direta com a intensidade de luz. Temperaturas elevadas (acima de 35 ºC) ou mais brandas (em torno de 25 ºC) associadas à menor luminosidade podem influenciar negativamente o crescimento e produtividade das culturas (DUTTA et al., 2017b). Apesar disso, Wakamatsu et al. (2009) relataram que durante a maturação o tratamento de sombreamento mitigou a inibição do acúmulo de amido no arroz sob elevadas temperaturas. Já a combinação da baixa luminosidade e resfriamento pode aumentar a esterilidade das espiguetas durante a fase reprodutiva (WADA, 1992).

Outro fator importante é a interação com o teor de nutrientes disponíveis. Foi observado que em ambientes com pouca luminosidade, menores quantidades de nitrogênio (N) são alocadas para as panículas em relação àquelas sob luz natural (LIU et al., 2014). Já a maior suplementação com nitrogênio pode compensar os efeitos negativos do sombreamento sobre o número de ramos secundários e massa de grãos por panícula e, consequentemente, aumentar a produção de grãos (WEI et al., 2018). A suplementação com N pode mitigar os efeitos prejudiciais do sombreamento no acúmulo total de nutrientes e na produtividade de grãos em arroz (PAN et al., 2016). Contudo, Ao et al. (2019), ao avaliarem híbridos de arroz com menor densidade de plantas, constataram que o incremento de N sob restrição da radiação solar resultou em menor enchimento de grãos e, consequentemente, diminuição da produtividade de grãos.

Aspectos metodológicos dos estudos que simulam radiação limitada

Uma observação importante sobre os estudos que simulam baixa luminosidade é com relação a metodologia adotada, tempo de duração do sombreamento, fase de desenvolvimento, e material utilizado, pois todos esses fatores são influentes ao simular uma situação de baixa luminosidade. Por exemplo, é relatado que o fio de algodão branco como material de sombreamento é melhor do que a rede preta (CHEN et al., 2019). Portanto, as diferenças na qualidade da luz também podem afetar a fotossíntese nas folhas e a síntese final de amido, e influenciar o enchimento de grãos e sobretudo, a qualidade do grão de arroz.

Além disso, os efeitos do estresse por baixa luminosidade no arroz são diferentes e dependentes dos locais de estudo. Por exemplo, a baixa luminosidade teve maior influência na massa de grãos em Hanyuan, porém maior implicação na taxa de enchimento de espiguetas em Wenjiang, em estudo realizado na China (LI et al., 2020a). Esses locais apresentaram diferentes condições de temperatura, pluviosidade e solo devido a diferenças geográficas.  Dessa forma, o impacto das condições ecológicas deve ser considerado em estudos futuros sobre o estresse por baixa luminosidade.

A época de semeadura é um outro fator a ser levado em consideração para manejo em relação ao aproveitamento da luz solar (DENG et al., 2015). O planejamento do período de semeadura e colheita está intimamente relacionado ao maior potencial produtivo do arroz. O manejo adequado pode permitir o prolongamento da fase vegetativa e a sincronização das fases finais de desenvolvimento no momento de maior disponibilidade de radiação solar, evitando o período com baixa luminosidade (RIBAS et al., 2021). Dessa forma, a simulação de sombreamento em períodos com alta irradiância pode não resultar em baixa luminosidade e estresse, como também proporcionar ambiente com condições ótimas para o desenvolvimento das plantas.

Outros aspectos, como a temperatura do ambiente, também podem influenciar os resultados sob restrição da radiação solar. Menores temperaturas do ar, do solo e da água, por exemplo, fazem com que o metabolismo da planta se torne mais lento, acarretando maior duração da fase vegetativa (YOSHIDA; PARAO, 1976). Embora possa resultar em período mais longo para na produção de folhas e perfilhos, e, consequentemente, maior interceptação de radiação solar, isso não significa que a captação de energia luminosa será proporcionalmente maior, devido a restrições fotossintéticas e de crescimento.

Considerações finais

A restrição da radiação solar impacta a produtividade e qualidade de grãos de arroz, e pode gerar efeitos diversos, como alteração da produção de matéria seca, especialmente da raiz, e diminuição dos drenos reprodutivos e da massa dos grãos. Embora a tendência seja o aumento da área foliar e da produção de matéria seca da parte aérea, há uma drástica redução da matéria seca da raiz, menor eficiência fotossintética, alteração na proporção dos sistemas coletores de luz e menor fertilidade das espiguetas.

A severidade do estresse por restrição da radiação solar é dependente da fase de desenvolvimento, genótipo, local de cultivo e interação com outros fatores abióticos, como temperatura e o teor de nutrientes do solo. Estudos que analisem e contemplem demais fatores que possam interferir no impacto da restrição da radiação solar em arroz são importantes, principalmente os que abordem não somente a quantidade, mas também a qualidade da luz no desenvolvimento e produtividade.

Os marcadores e cromossomos aqui descritos em genótipos designados tolerantes podem amparar a associação significativa do rendimento de grãos/planta, rendimento biológico e fertilidade de espiguetas sob restrição da radiação solar. O avanço no conhecimento sobre o efeito da baixa radiação solar é importante para seleção de cultivares ou manejo para determinadas regiões e/ou épocas, a fim de garantir menor impacto sobre a produtividade em áreas com restrição de radiação solar.

Conflitos de interesse

Não houve conflito de interesses dos autores.

Contribuição dos autores

Juracy Barroso Neto – coleta de dados e redação; Dennis Ricardo Cabral Cruz – coleta de dados e revisão do texto; Cinara Wanderléa Felix Bezerra – coleta de dados e composição gráfica; Moemy Gomes de Moraes – coorientação e revisão do texto; Alexandre Bryan Heinemann – ideia original, orientação e correções.

Apoio financeiro

Às agências brasileiras de fomento: Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq – Processo número 151791/2024-4) e Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES Processo número 88887.499296/2020-00), pelo suporte financeiro.

Agradecimentos

Os autores agradecem à Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa) – unidade Embrapa Arroz e Feijão – e todos os seus colaboradores.

Referências bibliográficas

AHMAD, A.; IQBAL, S.; AHMAD, S.; KHALIQ, T.; NASIM, W.; HUSSAIN, A.; ZIA-UL-HAQ, M.; HOOGENBOOM, G. Seasonal growth, radiation interception, its conversion efficiency and aerial dry biomass production of Oryza sativa L. under diverse agro-environments in Pakistan. Pakistan Journal of Botany, v. 41, n. 3, p. 1241-1257, 2009.

AO, H.; XIE, X.; HUANG, M.; ZOU, Y. Decreasing hill density combined with increasing nitrogen rate led to yield decline in hybrid rice under low-light conditions. Scientific Reports, v. 9, p. 1-5, 2019. https://doi.org/10.1038/s41598-019-52376-2

BARMUDOI, B.; BHARALI, B. Effects of light intensity and quality on physiological changes in winter rice (Oryza sativa L.). International Journal of Environmental & Agriculture Research, v. 2, n. 3, p. 65-76, 2016. https://www.researchgate.net/publication/303335774

BENERAGAMA, C. K.; GOTO, K. Chlorophyll a: b ratio increases under low-light in ‘shade-tolerant’ Euglena gracilis. Tropical Agricultural Research, v. 22, n. 1, p. 12-25, 2010. https://doi.org/10.4038/tar.v22i1.2666

CAO, S. Q.; ZHAI, H. Q.; YANG, T. N.; ZHANG, R. X. Studies on photosynthetic rate and function duration of rice germplasm resources. Chinese Journal of Rice Science, v. 15, n. 1, p. 29-34, 2001. http://www.ricesci.cn/EN/Y2001/V15/I1/29

CHEN, H.; LI, Q. P.; ZENG, Y. L.; DENG, F.; REN, W. J. Effect of different shading materials on grain yield and quality of rice. Scientific Reports, v. 9, p. 1-9, 2019. https://doi.org/10.1038/s41598-019-46437-9  

CHENG-GANG, L.; JIA, L.; YAN, W.; DAN, X.; CHUN-BANG, D.; TIAN, L. Low light during grain filling stage deteriorates rice cooking quality, but not nutritional value. Rice Science, v. 22, n. 4, p. 197-206, 2015. https://doi.org/10.1016/j.rsci.2015.04.003   

CHORY, J. Light modulation of vegetative development. The Plant Cell, v. 9, n. 7, p. 1225-1234, 1997. https://doi.org/10.1105/tpc.9.7.1225    

CHORY, J.; NAGPAL, P.; PETO, C. A. Phenotypic and genetic analysis of det2, a new mutant that affects light-regulated seedling development in Arabidopsis. The Plant Cell, v. 3, n. 5, p. 445-459, 1991. https://doi.org/10.1105/tpc.3.5.445   

DEMAO, J.; XIA, L. Cultivar differences in photosynthetic tolerance to photooxidation and shading in rice (Oryza sativa L.). Photosynthetica, v. 39, n. 2, p. 167-175, 2001. https://doi.org/10.1023/A:1013758504857  

DENG, F.; WANG, L.; YAO, X.; WANG, J.; REN, W.; YANG, W. Effects of shading at different growth stages on rice grain filling and yield. Journal of Sichuan Agricultural University, v. 27, n. 3, p. 265-269, 2009. https://doi.org/10.3969/j.issn.1000-2650.2009.03.001

DENG, N.; LING, X.; SUN, Y.; ZHANG, C.; FAHAD, S.; PENG, S.; CUI, K.; NIE, L.; HUANG, J. Influence of temperature and solar radiation on grain yield and quality in irrigated rice systems. European Journal of Agronomy, v. 64, p. 37-46, 2015. https://doi.org/10.1016/j.eja.2014.12.008    

DUTTA, S. S.; PALE, G.; PATTANAYAK, A.; AOCHEN, C.; PANDEY, A.; RAI, M. Effect of low light intensity on key traits and genotypes of hilly rice (Oryza sativa) germplasm. Journal of Experimental Biology and Agricultural Sciences, v. 5, n. 4, p. 463-471, 2017a. https://doi.org/10.18006/2017.5(4).463.471

DUTTA, S. S.; TYAGI, W.; PALE, G.; POHLONG, J.; AOCHEN, C.; PANDEY, A.; PATTANAYAK, A.; RAI, M. Marker–trait association for low-light intensity tolerance in rice genotypes from Eastern India. Molecular Genetics and Genomics, v. 293, p. 1493-1506, 2018. https://doi.org/10.1007/s00438-018-1478-6   

DUTTA, S. S.; TYAGI, W.; RAI, M. Physiological and molecular response to low light intensity in rice: a review. Agricultural Reviews, v. 38, n. 3, p. 209-215, 2017b. https://doi.org/10.18805/ag.v38i03.8980  

EMMANUEL, G. A.; MARY, D. M. Effect of light intensity on growth and yield of a Nigerian local rice variety-Ofada. International Journal of Plant Research, v. 4, n. 4, p. 89-94, 2014. https://doi.org/10.5923/j.plant.20140404.01  

FAO. FAOSTAT: crops and livestock products. Disponível em: https://www.fao.org/faostat/en/#data/QCL. Acesso em: 23 mar. 2024.

FIORUCCI, A. S.; FANKHAUSER, C. Plant strategies for enhancing access to sunlight. Current Biology, v. 27, n. 17, p. 931-940, 2017. https://doi.org/10.1016/j.cub.2017.05.085   

FUNARI, F. L.; TARIFA, J. R. Sunshine, global radiation and net radiation in Brazil. Revista do Instituto Geológico, v. 38, n. 2, p. 49-83, 2017. https://doi.org/10.5935/0100-929X.20170009

LI, Q.-P.; DENG, F.; CHEN, H.; ZENG, Y.; LI, B.; ZHONG, X.; WANG, L.; ZHOU, W.; CHEN, Y.; REN, W. Shading decreases rice yield by impeding grain‐filling progress after heading. Agronomy Journal, v. 112, n. 5, p. 4018-4030, 2020a. https://doi.org/10.1002/agj2.20372  

LI, Y.; LIANG, L.; FU, X.; GAO, Z.; LIU, H.; TAN, J.; POTCHO, M. P.; PAN, S.; TIAN, H.; DUAN, M.; TANG, X.; MO, Z. Light and water treatment during the early grain filling stage regulates yield and aroma formation in aromatic rice. Scientific Reports, v. 10, p. 1-13, 2020b. https://doi.org/10.1038/s41598-020-71944-5  

LICHTENTHALER, H. K.; BUSCHMANN, C.; DÖLL, M.; FIETZ, H.-J.; BACH, T.; KOZEL, U.; MEIER, D.; RAHMSDORF, U. Photosynthetic activity, chloroplast ultrastructure, and leaf characteristics of high-light and low-light plants and of sun and shade leaves. Photosynthesis Research, v. 2, p. 115-141, 1981. https://doi.org/10.1007/BF00028752

LIU, L.; WANG, L.; DENG, F.; HUANG, Y.; LIU, D.; REN, W.; YANG, W. Osmotic regulation substance contents and activities of protective enzymes in leaves of different hybrid rice combinations as affected by shading. Chinese Journal of Rice Science, v. 26, n. 5, p. 569-575, 2012. https://doi.org/10.3969/j.issn.1001-7216.2012.05.009

LIU, Q.; LI, T.; CAI, J.; ZHANG, J. Effects of shading at different growth stages on amylose and protein contents in rice grain. Chinese Agricultural Science Bulletin, v. 22, n. 8, p. 234, 2006. https://www.casb.org.cn/EN/abstract/abstract2816.shtml

LIU, Q.; WU, X.; CHEN, B.; MA, J.; GAO, J. Effects of low light on agronomic and physiological characteristics of rice including grain yield and quality. Rice Science, v. 21, n. 5, p. 243-251, 2014. https://doi.org/10.1016/S1672-6308(13)60192-4

LIU, Q.; ZHOU, X.; YANG, L.; LI, T.; ZHANG, J. Effects of early growth stage shading on rice flag leaf physiological characters and grain growth at grain-filling stage. Chinese Journal of Applied Ecology, v. 20, n. 9, p. 2135-2141, 2009. https://www.cjae.net/EN/Y2009/V20/I09/2135

MENG, L.; CHEN, W.; LI, L.; XU, Z.; LIU, L.; SUN, JINGWEN. Influence of low light on stomatal characters in rice leaves. Journal of Shenyang Agricultural University, v. 33, n. 2, p. 87-89, 2002. https://europepmc.org/article/CBA/390443   

MO, Z.; LI, W.; PAN, S.; FITZGERALD, T. L.; XIAO, F.; TANG, Y.; WANG, Y.; DUAN, M.; TIAN, H.; TANG, X. Shading during the grain filling period increases 2-acetyl-1-pyrroline content in fragrant rice. Rice, v. 8, n. 9, p. 1-10, 2015. https://doi.org/10.1186/s12284-015-0040-y  

MONTEITH, J. L. Light distribution and photosynthesis in field crops. Annals of Botany, v. 29, n. 1, p. 17-37, 1965. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a083934

MURCHIE, E. H.; HORTON, P. Contrasting patterns of photosynthetic acclimation to the light environment are dependent on the differential expression of the responses to altered irradiance and spectral quality. Plant, Cell & Environment, v. 21, n. 2, p. 139-148, 1998. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.1998.00262.x   

MURCHIE, E. H.; HUBBART, S.; CHEN, Y.; PENG, S.; HORTON, P. Acclimation of rice photosynthesis to irradiance under field conditions. Plant Physiology, v. 130, n. 4, p. 1999-2010, 2002. https://doi.org/10.1104/pp.011098   

MURCHIE, E. H.; HUBBART, S.; PENG, S.; HORTON, P. Acclimation of photosynthesis to high irradiance in rice: gene expression and interactions with leaf development. Journal of Experimental Botany, v. 56, n. 411, p. 449-460, 2005. https://doi.org/10.1093/jxb/eri100   

OTA, Y.; YAMADA, N.; KAMI, S.; TAJIMA, K.; FUNAYAMA, K. Studies on ripening of rice: (2) effect of shading treatment on the ripening. Japanese Journal of Crop Science, v. 27, n. 2, p. 196-200, 1959. https://doi.org/10.1626/jcs.27.196   

PAN, S.; LIU, H.; MO, Z.; PATTERSON, B.; DUAN, M.; TIAN, H.; HU, S.; TANG, X. Effects of nitrogen and shading on root morphologies, nutrient accumulation, and photosynthetic parameters in different rice genotypes. Scientific Reports, v. 6, p. 1-13, 2016. https://doi.org/10.1038/srep32148

PANDA, D.; BISWAL, M.; BEHERA, L.; BAIG, M. J.; DEY, P.; NAYAK, L.; SHARMA, S.; SAMANTARAY, S.; NGANGKHAM, U.; KUMAR, A. Impact of low light stress on physiological, biochemical and agronomic attributes of rice. Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry, v. 8, n. 1, p. 1814-1821, 2019. https://www.phytojournal.com/archives/2019.v8.i1.7025/

QU, M.; ZHENG, G.; HAMDANI, S.; ESSEMINE, J.; SONG, Q.; WANG, H.; CHU, C.; SIRAULT, X.; ZHU, X. G. Leaf photosynthetic parameters related to biomass accumulation in a global rice diversity survey. Plant Physiology, v. 175, n. 1, p. 248-258, 2017. https://doi.org/10.1104/pp.17.00332   

REN, W.; YANG, W.; XU, J.; FAN, G.; MA, Z. Effect of low light on grains growth and quality in rice. Acta Agronomica, v. 29, n. 5, p. 785-790, 2003. https://zwxb.chinacrops.org/EN/Y2003/V29/I05/785    

REN, W.; YANG, W.; XU, J.; FAN, G.; WANG, L.; GUAN, H. Effects of low light after heading on leaf characteristics of different rice genotypes. Journal of Sichuan Agricultural University, v. 20, n. 3, p. 205-208, 2002. https://doi.org/10.3969/j.issn.1000-2650.2002.03.005  

RESTREPO, H.; GARCES, G. Evaluation of low light intensity at three phenological stages in the agronomic and physiological responses of two rice (Oryza sativa L.) cultivars. Agronomía Colombiana, v. 31, n. 2, p. 195-200, 2013. https://revistas.unal.edu.co/index.php/agrocol/article/view/37650   

RIBAS, G. G.; STRECK, N. A.; ULGUIM, A. R.; CARLOS, F. S.; ALBERTO, C. M.; SOUZA, P. M.; BERCELLOS, T.; PUNTEL, S.; ZANON, A. J. Assessing factors related to yield gaps in flooded rice in southern Brazil. Agronomy Journal, v. 113, n. 4, p. 3341-3350, 2021. https://doi.org/10.1002/agj2.20754  

ROSSATO, I. G. Restrição de radiação solar na produtividade de arroz irrigado. 60p. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em Engenharia Agrícola, Centro de Ciências Rurais, Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, 2021. https://repositorio.ufsm.br/handle/1/23340

SAGE, R. F.; CEN, Y.-P.; LI, M. The activation state of Rubisco directly limits photosynthesis at low CO₂ and low O₂ partial pressures. Photosynthesis Research, v. 71, n. 3, p. 241-250, 2002. https://doi.org/10.1023/A:1015510005536   

SANTOS, M. P.; ZANON, A. J.; CUADRA, S. V.; STEINMETZ, S.; CASTRO, J. R.; HEINEMANN, A. B. Yield and morphophysiological indices of irrigated rice genotypes in contrasting ecosystems. Pesquisa Agropecuária Tropical, v. 47, n. 3, p. 253-264, 2017. https://doi.org/10.1590/1983-40632016v4745955

SATO, K.; KIM, J. M. Relationship between environmental conditions and production and consumption activities of individual leaves in the population of rice plant in a paddy field: I. Changes in photosynthesis and dark respiration of individual leaves under field conditions. Japanese Journal of Crop Science, v. 49, n. 2, p. 243-250, 1980. https://doi.org/10.1626/jcs.49.243   

SEEMANN, J. R. Light adaptation/acclimation of photosynthesis and the regulation of ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase activity in sun and shade plants. Plant Physiology, v. 91, n. 1, p. 379-386, 1989. https://doi.org/10.1104/pp.91.1.379   

SINGH, S. Effect of low-light stress at various growth phases on yield and yield components of two rice cultivars. International Rice Research Notes, v. 30, n. 2, p. 36-37, 2005.

SUN, Y.-Y.; SUN, Y.-J.; CHEN, L.; XU, H.; MA, J. Effects of different sowing dates and low-light stress at heading stage on the physiological characteristics and grain yield of hybrid rice. The Journal of Applied Ecology, v. 23, n. 10, p. 2737-2744, 2012. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23359934/

TAIZ, L.; ZEIGER, E.; MOLLER, I. M.; MURPHY, A. Fisiologia e Desenvolvimento Vegetal. 6ª ed. Porto Alegre: Artmed, 2017, 888p.

TANAKA, T.; MATSUSHIMA, S. Analysis of yield-determining process and its application to yield-prediction and culture improvement of lowland rice: CIV. Effects of light intensity and different shading methods during the ripening period on the percentage of ripened grains. Japanese Journal of Crop Science, v. 40, n. 3, p. 376-380, 1971. https://doi.org/10.1626/jcs.40.376    

TASHIRO, T.; EBATA, M. Studies on white belly rice kernel: III. Effect of ripening conditions on occurrence of white belly kernel. Japanese Journal of Crop Science, v. 44, n. 1, p. 86-92, 1975. https://doi.org/10.1626/jcs.44.86  

TIAN, L.; OHSUGI, R.; YAMAGISHI, T.; SASAKI, H. Effects of weak light on starch accumulation and starch synthesis enzyme activities in rice at the grain filling stage. Rice Science, v. 13, n. 1, p. 51-58, 2006. http://www.ricesci.org/EN/abstract/abstract8694.shtmlb

VENKATESWARLU, B. Influence of low light intensity on growth and productivity of rice, Oryza sativa, L. Plant and Soil, v. 46, p. 713-719, 1977. https://doi.org/10.1007/BF00015937  

VENKATESWARLU, B.; VERGARA, B. S.; VISPERAS, R. M. Influence of photosynthetically active radiation on grain density of rice. Crop Science, v. 27, n. 6, p. 1210-1214, 1987. https://doi.org/10.2135/cropsci1987.0011183X002700060024x   

VERONICA, N.; RAO, P. V. R. Impact of low light stress on physiological characters, yield and yield attributes of rice (Oryza sativa L.). Agricultural Science Digest, D-5788, p. 1-7, 2023. https://doi.org/10.18805/ag.d-5788   

VITYAKON, P.; SAE-LEE, S.; SERIPONG, S. Effects of tree leaf litter and shading on growth and yield of paddy rice in northeast Thailand. Agriculture and Natural Resources, v. 27, n. 2, p. 219-222, 1993. https://li01.tci-thaijo.org/index.php/anres/article/view/241724   

WADA, S. Cool weather damage in rice plants. Tokyo: Youkendo, 1992. https://scholar.google.com/scholar_lookup?hl=en&publication_year=1992&author=S.+Wada&title=Cool+weather+damage+in+rice+plants

WAKAMATSU, K.; SASAKI, O.; TANAKA, A. Effects of the amount of insolation and humidity during the ripening period on the grain quality of brown rice in warm regions of Japan. Japanese Journal of Crop Science, v. 78, n. 4, p. 476-482, 2009. https://doi.org/10.1626/jcs.78.476

WANG, L.; DENG, F.; REN, W. Shading tolerance in rice is related to better light harvesting and use efficiency and grain filling rate during grain filling period. Field Crops Research, v. 180, p. 54-62, 2015. https://doi.org/10.1016/j.fcr.2015.05.010   

WEI, H.; ZHU, Y.; QIU, S.; HAN, C.; HU, L.; XU, D.; ZHOU, N.; XING, Z.; HU, Y.; CUI, P.; DAI, Q.; ZHANG, H. Combined effect of shading time and nitrogen level on grain filling and grain quality in japonica super rice. Journal of Integrative Agriculture, v. 17, n. 11, p. 2405-2417, 2018. https://doi.org/10.1016/s2095-3119(18)62025-8   

YAMAZAKI, J.; KAMIMURA, Y.; OKADA, M.; SUGIMURA, Y. Changes in photosynthetic characteristics and photosystem stoichiometries in the lower leaves in rice seedlings. Plant Science, v. 148, n. 2, p. 155-163, 1999. https://doi.org/10.1016/S0168-9452(99)00132-6   

YANG, D.; DUAN, L.; XIE, H.; LI, Z.; HUANG, T. Effect of pre-flowering light deficiency on biomass accumulation and physiological characteristics of rice. Chinese Journal of Eco-Agriculture, v. 19, n. 2, p. 347-352, 2011. https://doi.org/10.3724/SP.J.1011.2011.00347   

YOSHIDA, S. Fundamentals of Rice Crop Science. Los Baños, Philippines: International Rice Research Institute, 1981, 269p.

YOSHIDA, S.; PARAO, F. T. Climatic influence on yield and yield components of lowland rice in the tropics. Manila, Philippines: International Rice Research Institute, p. 471-494, 1976.

ZHANG, T.; YU, L. X.; ZHENG, P.; LI, Y.; RIVERA, M.; MAIN, D.; GREENE, S. L. Identification of loci associated with drought resistance traits in heterozygous autotetraploid alfalfa (Medicago sativa L.) using genome-wide association studies with genotyping by sequencing. PLoS One, v. 10, n. 9, p. 1-17, 2015. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0138931

ZHU, P.; YANG, S.; MA, J.; LI, S. X.; CHEN, Y. Effect of shading on the photosynthetic characteristics and yield at later growth stage of hybrid rice combination. Acta Agronomica Sinica, v. 34, n. 11, p. 2003-2009, 2008. https://doi.org/10.3724/SP.J.1006.2008.02003

Recebido em 13 de janeiro de 2025

Retornado para ajustes em 6 de junho de 2025

Recebido com ajustes em 11 de junho de 2025

Aceito em 14 de junho de 2025